外来入侵害虫棉花粉蚧雄虫生殖能力研究

王 超，陈 芳，陆永跃

(华南农业大学昆虫学系，广州 510642)

两性生殖是昆虫最常见的生殖方式，在稳定的环境中两性交配对维持其种群繁殖起到重要作用;而在不稳定的环境中，有性生殖可产生遗传变异，造成基因多样性，使生物有更大的机会繁衍下去，而不致灭绝(彩万志等，2001)。许多两性生殖的昆虫存在多次交配现象，交配次数对一雌多雄和一雄多雌昆虫是非常重要的。对于多数昆虫，雌性的繁殖力受到卵子生产的限制，雌虫在交配行为中获得新鲜精子、促性腺激素等有用的物质(Arnqvist et al.，2000;Dunn et al.，2005;Edvardsson，2007;Yamane，2008)，通过多次交配可以增加卵子的受精率，因此雌虫交配次数决定了其繁殖的成功率(Simmons，2005);雄性能够生产大量的精子，比与之交配的雌性全部卵子的数量更多，雄性的潜在生殖成功率受与它交配的雌性数量限制，为了避免雄虫精子的浪费(Arnqvist et al.，2005)或是更好的基因交流(Jennions，2000;Slatyer et al.，2011)，雄虫通过多次交配提高自身的适应性，从而达到更高的交配成功率(Arnqvist et al.，2000)。在复杂多变的外界环境下，雌、雄虫通过多次交配，对后代种群增长和进化具有重要作用。

棉花粉蚧(又名扶桑绵粉蚧)Phenacoccus solenopsis Tinsley 是2008年发现入侵中国大陆的重要害虫(陆永跃等，2008;武三安和张润志，2009)。该虫寄主植物广泛，而且随着侵入地区变化有逐步扩大的趋势，在巴基斯坦摩耳坦地区一处20 km 半径范围地点就记录到寄主53 科154种，包括大田作物、蔬菜、观赏植物、杂草、灌木及一些小乔木(Arif et al.，2009)。该虫对棉花为害严重。2005年巴基斯坦信德省、旁遮普省、印度等地发现棉花粉蚧侵害少量棉株，随后很快在18个棉区中的11个大面积发生，在Bt 棉和非Bt棉上均暴发成灾，给当地棉花种植业造成巨大经济损失(Anonymous，2005)。关鑫等(2011)研究了自然条件下棉花粉蚧入侵定殖能力，广州地区6-8月番茄、棉花田新入侵的棉花粉蚧的最小入侵种群规模为36-40 头。棉花粉蚧耐饥力较强，这也有助于它在野外建立种群(郑婷等，2011)。对不同温度下、不同寄主植物上发育历期和实验种群的研究结果表明，在适宜条件下棉花粉蚧种群趋势指数可高达190 以上(黄芳等，2011;Lu et al.，2011;王莹莹等，2012;关鑫等，2012a;关鑫等，2012b;Prasad et al.，2012)。关于该虫的生殖方式，部分认为是营兼性孤雌生殖(Fand et al.，2010;Sahito et al.，2010;Vennila et al.，2010;魏婷等，2010)，但也有报道认为只有两性生殖(Arif et al.，2012;Mamoon-ur-Rashid et al.，2012;Prasad et al.，2012)。笔者对广东、广西、海南、福建、上海、浙江、安徽、湖北等我国大陆11个入侵种群生殖形式进行了观察，发现上述棉花粉蚧种群在无雄虫情况下雌虫不能产仔，这说明这些入侵种群仅为两性生殖。棉花粉蚧有明显的雌雄二型现象(Anonymous，2008;黄玲等，2011)，雌成虫个体较大，行动迟缓，雄虫具翅、小、活动迅速，因此，交配行为主要依靠雄虫进行(胡凤等，2011;朱艺勇等，2011;关鑫和陆永跃，2012)。在棉花粉蚧两性生殖种群中，雄虫的交配能力、生殖能力对雌虫的繁殖和种群的增长均是十分重要的。本文采用单头雄虫与不同数量雌虫配比的实验方法，研究了一头雄虫能满足多少头雌虫的生殖需求、产生下一代种群数量和相对生殖效率等生殖生物学问题，为揭示该虫入侵种群定殖、发生、发展等过程中雄虫的作用提供了依据。

1 材料与方法

1.1 实验材料

供试虫源:棉花粉蚧采于广州市珠江新城街道两旁扶桑，在室内以扶桑为寄主植物进行饲养。

供试植物:扶桑幼苗种植于华南农业大学昆虫学系实验室，不施用任何化学药剂灭虫。

人工气候箱:RXZ 型智能人工气候箱(温度误差为±1℃，宁波江南仪器厂制造)，设置温度27±1℃，光周期14L∶10D，相对湿度为70±5%。

1.2 实验方法

将棉花粉蚧一龄若虫挑入盛有新鲜扶桑叶片的培养皿(Φ=9 cm)，并置于人工气候箱里，至二龄末时将雌、雄虫分离饲养。取刚进入成虫期健康的成虫，按照性比(雌成虫:雄成虫)为1∶1-7∶1 比例混合后放入盛有新鲜扶桑叶片的培养皿(Φ=9 cm)中，每3 天更换一次叶片。记录不同性比例条件下，棉花粉蚧产仔雌成虫数量、单雌产仔量和后代性比。每个性比设30个重复。

1.3 数据分析

对实验获得的棉花粉蚧交配成功率、产仔雌虫数量、总产仔量、单雌产仔量、子代性比、子代中雌虫数量等数据进行方差分析及差异显著性检验。相关指标按以下含义和公式确定。交配成功率(%)=(成功交配并产生子代的雌虫数量/供试雌虫数量)×100%;产仔雌虫数量是指交配后产仔雌虫的头数;总产仔量指同一雌雄性比试验中与1 头雄虫交配的所有雌虫的产仔量之和;单雌产仔量(头)=总产仔量/产仔雌虫数量;子代性比=子代中雌虫数量/子代中雄虫数量;子代中雌虫数量(头)=总产仔量×(子代性比/(子代性比+1))。数据的分析与处理在SAS 9.0 上进行，采用Excel 软件进行绘图。

2 结果与分析

2.1 单头雄虫与雌虫的交配成功率和产仔雌虫数量

当棉花粉蚧1 头雄虫与多头雌虫共存时，1-3 头雌虫时雄虫的交配成功率最高，为85.4%-94.4%;随着雌虫数量增大，雄虫交配成功率逐渐降低，4-7 头雌虫时分别为80.7%、77.7%、69.5%、66.2%(表1)。

表1 不同性比条件下棉花粉蚧成虫主要繁殖生物学参数Table 1 Parameters of reproductive biology for cotton mealybug P.solenopsis at different sex ratio

图1 不同雌雄性比下棉花粉蚧产仔雌虫数量增长趋势Fig.1 Dynamic of ovipositing females number for cotton mealybug at different sex ratio

随着雌虫比例增大，与1 头雄虫成功交配并产仔的雌虫数量也是逐渐增大的(表1)。1-7 头雌虫时产仔雌虫数量分别为0.94、1.82、2.56、3.23、3.88、4.17、4.63 头。对产仔雌虫数量与雌雄性比的关系进行分析，发现两者之间符合以下逻辑斯蒂曲线方程:Ff=5.2159EXP［-2.5304EXP(-0.421739N)］，(R=0.9989，P=0.0001)(图1)。式中Ff为产仔雌虫数量(头)，N 为雌雄性比。应用该方程计算出1 头雄虫最多能成功交配并满足5.22 头雌虫生殖后代的需求。

2.2 与单头雄虫交配后雌虫产生后代数量和雄虫的交配效率

随着雌雄性比的增大，与单头雄虫交配后雌虫总产仔量不断增加，1∶1-3∶1 时呈快速上升趋势，总产仔量分别为358.8 头、705.0 头、1077.5 头，大于3∶1 后上升趋势减缓，性比为7∶1时总产仔量达到1274.2 头(表1)。雌虫总产仔量与雌雄性比呈显著正相关，建立了描述总产仔量与雌雄性比关系的S 型增长曲线为:Ft=1524.589e-1.3922/N(F=97.61，R=0.9876，P=0.0002)。式中Ft为雌虫总产仔量(头)，N 为雌雄性比。通过该方程计算、获得了与单头雄虫交配后雌虫总产仔最大可达到1525 头左右，即为1 头雄虫平均可能的最大生殖后代数量。在子代中，性比(♀∶♂)变化无明显的规律，以2∶1时最大(1.86)，5∶1 时最小(1.13)。根据该表中可看出，1∶1-7∶1 时与1 头雄虫交配的所有雌虫所产生的子代中雌虫数量由206.1 头增大到727.4 头，建立了Fof=840.1124e-1.2599/N(F=97.72，R=0.9754，P=0.0002)，式中Fof为子代中雌虫数量(头)，N 为雌雄性比。由该模型可知，与1 头雄虫交配后雌虫总产仔最大可能产生840 头雌虫。

图2 不同雌雄性比下棉花粉蚧雌虫总产仔量变化动态Fig.2 Dynamic of total fecundity of cotton mealybug females at different sex ratio

不同雌雄性比时，与雄虫交配成功后单雌平均产仔量是变化的，1∶1-3∶1 时呈上升趋势，3∶1时达到最大值，为427.6 头;4∶1-7∶1 范围呈下降趋势，6∶1、7∶1(♀∶♂)时最小，分别为266.5 头、272.6 头(表1)。这表明，不同雄虫资源条件下雌雄虫单次成功交配的效率是不同的，以雌雄比3∶1 时效率最高，1∶1 时下降到84%，而6∶1-7∶1 时下降到62%-63%。

3 结论与讨论

从本研究结果可看出，即使是1∶1 比例时雄虫也不会100%与雌虫成功交配、授精，约有5%-6%比例个体(包括雌虫、雄虫)不会交配、不能成功交配或者交配后无法成功授精，因此导致部分雌虫不产生后代。♀∶♂在1∶1-7∶1 范围内，1 头雄虫一般可以满足4-5 头雌虫生殖的需要，平均最大为5.22 头。雄虫进入成虫期后，不取食，寿命明显短于雌虫，为确保最大限度的种群增长，雄虫与尽可能多的雌虫进行交配，从而促进种群增长。在不同性比条件下，雌雄虫多次交配会提高交配的成功率，避免雄虫精子的浪费，使粉蚧雌虫受精囊中精子数量增多，受精卵数量也随之增多，这使得种群基因在群体内高度杂合化，对种的生存和后代优势的保持是十分有利的。在雄虫数量有限的条件下，雄虫也会选择部分雌虫进行交配。在前三次交配时雄虫可以给雌虫提供较多的精子，但随着交配次数增加，精子不断消耗，随后与雄虫交配的雌虫获取精子量将越来越少，直至雄虫精子贮存数量不足或完全耗尽。例如，当雌雄性比大于3∶1 时，成功交配后的雌虫单雌产仔量逐渐减小，所有与雄虫交配后的雌虫的总产仔量逐渐趋于稳定，即雄虫交配所产生的后代总数接近或者达到了最大值，这个数量约为1525 头。在一定性比范围内，雄性比例小的种群后代数量将更大。例如，♀∶♂3∶1-6∶1 时所产生的子代中雌虫数量是相近的，约为607-631 头。

本研究表明，雌雄性别比对棉花粉蚧种群增长有着重要影响。作为外来入侵害虫，研究棉花粉蚧雌雄性比在其入侵种群定殖、发生、发展等过程中的作用，可以为进一步了解种群的增长规律奠定基础。通过分析棉花粉蚧产仔雌虫数量、总产仔量、单雌产仔量、子代性比、子代中雌虫数量与雌雄性比关系，建立定量化模型，从而预测出不同雌雄性比条件下该虫种群的增长规律和趋势。根据野外调查的棉花粉蚧种群数量、雌雄性比等数据，可以分析和预测种群的增长状态，对棉花粉蚧入侵地区的风险分析和管理具有指导意义。

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