生物防治棉花黄萎病的研究进展

梁宏 黄静 赵佳 陈哲 王长彪

（山西省农业科学院生物技术研究中心，太原　030031）

生物防治棉花黄萎病的研究进展

梁宏 黄静 赵佳 陈哲 王长彪

（山西省农业科学院生物技术研究中心，太原030031）

随着人们环境保护意识的增强，棉花黄萎病的生物防治成为目前研究的重要方向。评述了已取得的研究进展，包括生防菌类型、生防菌抗菌物质与拮抗基因的研究进展及微生态有机肥防治棉花黄萎病的应用，并指出了棉花黄萎病生物防治的发展趋势，为今后棉花黄萎病的生物防治提供借鉴。

棉花黄萎病；生物防治；生防菌；微生物群落

棉花黄萎病（Verticillium wilt）是由大丽轮枝菌（Verticillium dahliae Kleb）引起的土传病害，特点是发病范围广、流行性强、发病率高，是棉花生产过程中最具毁灭性的病害之一［1］。大丽轮枝菌是一种土传和种传的真菌，分类学上属半知菌亚门、淡色孢科轮枝菌属。关于棉花黄萎病菌的致病机理主要有机械障碍和毒素作用两种观点。由于一直没有找到理想的防治技术与控制方法，此病被称为棉花的“癌症”，已成为制约我国棉花产业发展的瓶颈问题。

1 棉花黄萎病的防治现状

目前，国内外对棉花黄萎病的防治主要是采用轮作倒茬、选育抗病品种、化学防治等传统手段，但防病效果都不理想。黄萎病微菌核在土壤中存活时间久、寄主多、非寄主作物经济价值低，轮作并不减少土壤中微菌核数量；黄萎病菌致病力变异大，抗性品种不易获得，或者获得后容易丧失。此外，品种的抗性与丰产、优质未达成有机的统一，一些抗性较强品种的产量和品质不及常规品种，棉农难以接受［2-6］。化学农药虽然在一定程度上可以减轻黄萎病对棉花的危害，但是农药的使用带来的环境问题也越来越受到社会的广泛关注。

近年来，以生物防治为主的综合防治措施日益受到人们重视，该方法具有环境友好、绿色环保、不易产生抗性、发展潜力大等优势，在棉花土传黄萎病的防治中具有非常重要的意义［7-10］。目前，利用生物方法防治棉花土传黄萎病主要集中在以下几个方面。

2 利用无毒或弱毒菌系诱导棉花抗病

利用无毒菌系（NPs）或弱毒菌系（WPS）侵染棉株，诱导棉株产生系统抗性或进行交叉保护，是生物防治棉花黄萎病的一种重要方法。Zhu等［11］分离到两株棉花黄萎病弱毒株系CVd-WHw与CVn-WHg。将它们接种到已感染黄萎病强毒株系CVd-AYb的棉花植株上，试验表明植株的病情指数下降，交叉保护效果明显。

需要指出的是棉花对黄萎病的诱导抗性研究和利用尚处于初级阶段。病原菌的弱毒株系存在转变为强致病系的潜在危险，或者弱毒株系本身就是其他某种作物的强致病系，因此选择安全有效的诱导子非常重要［12］。

3 利用生防菌防治棉花黄萎病

防治棉花黄萎病，采用生防菌防治是重要途径［13］。生防菌通过竞争作用、拮抗作用和诱导系统抗性等机制发挥生物防治效果，且常常是多种机制共同起作用［14］。对棉花黄萎病拮抗菌的筛选和防病基因工程菌的研究、开发，是目前棉花黄萎病生物防治研究的主要内容。

3.1 棉花黄萎病生防菌种类

用于防治棉花黄萎病的生防微生物的种类很多，报道种类最多的是细菌、真菌和放线菌。

3.1.1 拮抗细菌 细菌以生长快、抗逆性强和次生代谢产物多而著称，是生物防治棉花黄萎病的主要菌群。防治棉花黄萎病的拮抗细菌种类很多，如嗜麦芽糖寡养单胞菌、厚壁菌、节杆菌、变形菌、欧文氏菌、假单胞菌和芽孢杆菌等［14］。近期研究应用较多的是芽孢杆菌属的枯草芽孢杆菌（B. subtilis）与解淀粉芽孢杆菌（B. amyloliquefaciens）。它们不仅能拮抗植物病原菌，而且生命力强，定殖率高，又具有一定的促生作用，因此备受各国研究者的青睐［15］。Tehrani等［16］从土壤中分离到5株高效拮抗大丽轮枝菌菌株，经鉴定为2株假单胞杆菌、2株芽孢杆菌。制成菌剂应用于大田试验，证明这5株菌株不仅对棉花黄萎病有拮抗作用，而且能不同程度地提高棉花的产量。李杜增［17］从棉花根际土壤中分离筛选得到一株枯草芽孢杆菌NCD-2可有效拮抗大丽轮枝菌，棉花产量和单铃重、纤维品质等质量指标均有较大幅度的提高。陈英化等［18］从棉花健株茎内分离筛选到一株解淀粉芽孢杆菌，对黄萎病菌具有强烈抑制作用，且定殖能力强。美国有4株枯草芽孢杆菌生防菌株（EB03、MB1600、QST713和FZB2）已获得环保局（EPA）商品化或有限商品化生产应用许可。

最近，利用植物内生细菌防治棉花黄萎病已成为热门研究方向。植物内生细菌广泛定殖于棉株各个组织细胞内或细胞间隙，并与棉株建立了稳定的互利共生关系。内生细菌具有可在棉株体内定殖，受外界影响小，能抵御黄萎病菌的侵染，且能提高棉株抗黄萎病能力，刺激棉株生长等优点。Li等［19］分离筛选39株内生细菌防治落叶型棉花黄萎病，温室和大田试验显示防病效果显著。夏正俊等［20］从健康棉花植株茎内筛选到73a、Ala等菌株，它们能够高效拮抗大丽轮枝菌的内生菌。其中73a菌株既能拮抗大丽轮枝菌又能阻碍其分泌毒素，室内防治率70%以上，大田试验亦取得了良好的防治效果。同时，还发现在拮抗菌可诱导临近组织细胞内的过氧化物酶（Peroxidase，POD），超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）活性提高，且这些同工酶活性与植株抗病性正相关［7］。

3.1.2 拮抗真菌 防治棉花黄萎病的拮抗真菌种类很多，其中研究较多的是木霉（Trichodermo spp.）和黄色蠕形霉（Talaromyces flavus）［21］。木霉在自然界中生长快，分布广，易分离。李雪玲等［22］从发生过黄萎病病害的棉田中筛选得到3株拮抗大丽轮枝菌的木霉菌株。大田试验说明，对棉花黄萎病的防治率达到38.2%-53.5%。宋晓研等［23］筛选到一株对大丽轮枝菌有很强抑制力的木霉菌株SMF。它可分泌几丁质酶等多种细胞壁降解酶类和耐热抑菌物质。两者共同作用于大丽轮枝菌，拮抗效果强烈。孟娜等［24］分离筛选得到4株木霉菌种。它们对大丽轮枝菌的生长具有抑制作用，能有效地抑制菌丝的伸长。Fahima等［25］通过电镜观察了黄色蠕形霉寄生棉花黄萎病菌内的作用。他发现了黄色蠕形霉菌丝可以侵入到大丽轮枝菌的微菌核中。其分泌的代谢产物，在离体条件和土壤中能够杀伤大丽轮枝菌的微菌核，并且，抑制菌丝生长。刘润进等［26］用菌根真菌处理棉花后，棉花体内菇类物质和同工酶含量增加，几丁质酶活性增强。可有效防治棉花黄萎病。

3.1.3 拮抗放线菌 链霉菌（Streptomyces spp.）是放线菌中防治棉花黄萎病的代表性菌种。放线菌分泌多种抗菌素，可有效抑制大丽轮枝菌的生长。Xue等［27］分离筛选到4株拮抗黄萎病菌的链霉菌菌株，它们能分泌真菌细胞壁降解酶类，包括几丁质酶、β-1，3-葡萄糖苷酶、纤维素酶和蛋白酶等，使大丽轮枝菌生长受阻甚至死亡。该4株菌的定殖能力强，防治率达到18.7%-65.8%。刘大群等［28］从27株链霉菌菌株中筛选出了3株高效拮抗大丽轮枝菌菌株，其分泌物可使黄萎病菌菌丝膨大破裂。王兰英等［29］从土壤中分离筛选到28株放线菌。通过抑菌圈试验筛选出拮抗作用强的4株菌，其发酵原液对大丽轮枝菌的拮抗作用显著强于发酵滤液和菌丝提取液。研究表明，放线菌分泌的多种抗菌素可有效抑制棉花黄萎病菌的生长。

3.2 生防菌的定殖效率

在大田环境中生防菌对棉花黄萎病的防治效果很大程度上取决于生防菌能否在棉株根际稳定繁殖，并在根际微生物群落中占据优势地位。植物根际土壤中的营养物质最为丰富，尤其是植物根尖的细胞连接处、侧根萌发点等部位分泌物较多、水分湿度大，是包括病原菌在内的多种微生物定殖的理想场所。在这些位置的占位能力是决定生防菌能否定殖的关键，进而决定其能否有效拮抗病原菌的生长繁殖。根际菌群数量是生防菌定殖后防治效率高低的首要因素。如果生防菌在根际土壤中不能成功地定殖，其他所有的抑菌机制都没有真正的生防价值［30］。

一些生防菌定殖能力较强，并且能在土壤微生物群落中占据优势地位，生态位占位能力强。它们能分泌对大丽轮枝菌有拮抗作用的代谢产物。土质、土壤温度、土壤容重和盐碱度等土壤因素影响生防菌在棉花根际的定殖效果，其中，土壤温度是生防菌定殖的决定性因素。研究生防菌的定殖规律可以阐明棉花根际微生物区系结构特征，还可以对生防菌在棉花根际的适应性和生防效果进行评价，同时，可以进一步揭示生防菌的抑病机理。

3.3 生防菌抗菌物质研究与应用

生防菌在棉株根际定殖后能产生多种代谢产物，其中一些代谢产物可对大丽轮枝菌的细胞壁、能量与物质代谢体系、生物膜的通透性等产生影响，使大丽轮枝菌生长受阻甚至死亡。这些拮抗物质包括小分子量的抗生素和细胞壁降解酶等。

3.3.1 抗生素 抗生素类物质作用于大丽轮枝菌，能降解细胞壁、抑制生物合成与能量代谢系统，或者通过提高棉花的抗病力来防治棉花黄萎病。抗生素有核糖体和非核糖体合成两大类，核糖体合成的小分子量抗菌多肽-细菌素；非核糖体合成的抗生素包括脂肽抗生素（Lipopeptin）、多糖类抗生素（Aps）和其他有抗菌活性的次生代谢产物。目前，芽孢杆菌产生的脂肽抗生素是新的热点研究领域，报道较多的有表面活性素（Surfactin）、伊枯草菌素（Iturins）和芬枯草菌素（Fengycin）3大类［31，32］。

表面活性素分为3种类型：SurfactinA、B和C。其具有亲水性头部与亲脂性尾部的特异结构，具有使中间纤维合成受阻，嵌入磷脂双分子层使质膜通透性增大，CAMP合成受阻等多种生理功能。伊枯草菌素拮抗真菌能力强而拮抗细菌能力较弱。伊枯草菌素的拮抗机理为：使磷脂双分子层的导电率增大，导致质膜的成孔率提高，通透性增大。芬枯草菌素由前体物质fenA、B、C、D和E合成相关基因簇。其拮抗丝状霉菌能力强大，在抑菌圈范围内的菌丝受芬枯草菌素影响泡囊颜色转黄，尖端变形膨大使泡囊破裂，造成内容物外泄，抑制菌丝生长［14］。

3.3.2 细胞壁降解酶类 棉花黄萎病由真菌引起，几丁质和β-1，3-葡聚糖是合成真菌细胞壁的主要成分。某些生防菌能够合成并分泌几丁质酶和β-1，3-葡聚糖酶，使病源真菌的细胞壁降解细胞死亡，起到拮抗黄萎病菌的作用［14］。β-1，3-葡聚糖酶降解黄萎病菌菌丝体细胞壁使得细胞膨大细胞壁压力降低，导致菌丝体顶端细胞破裂，内容物外泄，细胞死亡。当葡聚糖酶与几丁质酶共同作用时，拮抗作用更为强烈。

3.4 棉花黄萎病拮抗基因的研究进展

目前，将外源基因导入棉花体内是获得抗黄萎病植株的有效手段之一。棉花黄萎病抗病基因工程中应用的基因主要有几丁质酶、β-1，3-葡聚糖酶、植物防卫素、硫素及葡萄糖氧化酶（Glucose oxidase，GO）等外源抗病基因。其中，比较成功的报道是GO 基因。该基因编码的葡萄糖氧化酶催化 β-D-葡萄糖氧化成葡萄糖酸和H2O2，H2O2可直接抑制病原菌的生长，同时也可作为信号转导物质诱导棉株系统抗性的形成［33］。张宝红等［34］将 GO 基因导入棉花，获得了对黄萎病抗性明显提高的棉花株系。但是GO基因在棉株内的表达可引起植株产生植物毒素并使棉花产量下降，且H2O2不是特异性抑制病原菌的生长，还会抑制其他有益菌生长。目前用于转化的基因大部分是具有广谱抗性的抗真菌基因，而对黄萎病病菌专抗的基因很少，从拮抗菌培养液中纯化出抗棉花黄萎病致病菌蛋白，通过测得蛋白序列克隆出抗病基因是可行的方案，要想提高转基因棉的黄萎病抗性还需加大科研力度。

4 微生态有机肥防治棉花黄萎病

4.1 微生态有机肥防治棉花黄萎病机理

根际微生物群落是植物微生态系统的重要组成部分，它们与植物病害特别是土传病害密切相关。棉花根际微生物群落变化与黄萎病害关系的研究已经成为棉花病理学研究较为活跃的领域。根际微生态区系调控是指将土壤微环境、植物、根际微生物区系结构作为一个有机整体进行研究，通过调整根际微生物的区系结构，使得病原微生物在微生物群落中居于从属地位，将其生物量及危害程度置于可控范围内，从而达到防病治病的目的［35］。根际微生物区系调控是防治棉花黄萎病的新思路，是微生物学与植物病理学结合的具体实践。微生态有机肥料的功能微生物菌群包括黄萎病生防菌群和促生功能菌群，其与有机肥混和二次发酵形成特殊复合有机肥料。这些肥料投入棉花病田，使棉株根际土壤中肥力充足，为功能微生物菌群提供了良好的生存环境，使这些功能微生物在土壤中大量繁殖，并处于优势地位，充分发挥其拮抗大丽轮枝菌、促进棉株生长、提高根系吸收水分和矿质营养能力等作用。向棉花病田土壤施加微生态有机肥可以显著提高染病植株根际土壤微生物种群的多样性。当根际微生态区系结构越合理，物种越丰富，多样性越高时，植株对抗黄萎病菌的综合能力就越强［35］。近年来，扫描电镜技术、分子生物学技术等新技术为开展根际微生态系统调控研究提供了有效的手段。

此外，微生物有机肥料有机质含量丰富，是一种全营养肥料。施入棉田后可以增加土壤有机质含量，增进土壤碳循环与矿质利用。土质改善可促进棉株生长，提高棉株的抗病力［36］。

4.2 微生态有机肥的施用效果

微生态有机肥防治棉花黄萎病有显著的防病效应，南京农业大学沈其荣教授课题组的研究取得较好成果。张慧［37］将分离到的3种棉花黄萎病生防菌（Bacillus vallismortis和Bacillus subtilis）、促生功能菌与有机肥混和发酵，盆栽试验防病效果达到57%，且棉苗的植株高、鲜重、干重都有明显增加；罗佳［38］利用育苗钵育苗并在移栽大田时穴施微生态有机肥进行防治，黄萎病防治率80%；连续3年盆栽试验，黄萎病发病率为零。实践表明，将功能微生物菌群与有机肥复合的微生态有机肥能够显著降低连作棉花根际土壤中的大丽轮枝菌的数量，防治棉花黄萎病效果明显，应用推广潜力巨大。

5 展望

科研人员针对棉花黄萎病生物防治做了大量的研究工作，但这方面的研究仍然存在一些问题，其中最主要的问题是生物防治效果不够稳定。基于微生态系统调节技术，利用微生态有机肥防治棉花黄萎病效果显著，展现出良好的应用推广潜力。现代生物技术的发展为黄萎病的生物防治提供了新的契机，应将遗传学、栽培学、分子生物学和生态学方法结合使用，明确防病机理，提高防治效果，使得以生物防治为主的棉花黄萎病综合防治技术能够切实有效的推广，为我国农业可持续发展发挥更重要的作用。

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（责任编辑 狄艳红）

Studies on Biocontrol of Cotton Verticillium Wilt

Liang Hong Huang Jing Zhao Jia Chen Zhe Wang Changbiao
（Biotechnology Research Center，Shanxi Provincial Academy of Agricultural Sciences，Taiyuan030031）

With the enhanced awareness of environmental protection， biocontrol of Cotton Verticillium wilt is proved to be an important field. This paper reviews the research progress have been achieved， including the type of biocontrol bacterium；the research progress on antibacterial substances and antagonistic genes；the application on bio-organic fertilizer. Points out the trends of biocontrol Verticillium wilt and provides a reference for future research.

Verticillium wilt；biocontrol；biocontrol bacteria；microbial community

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.05.001

2014-08-29

国家转基因生物新品种培育重大专项（2009ZX08003-017B），山西省农业科学院科技攻关项目（2013GG22）

梁宏，男，助理研究员，研究方向：微生物学；E-mail：lh1964@126.com

王长彪，男，硕士，助理研究员，研究方向：分子生物学；E-mail：wcbksl@126.com