CO2驱动的海洋酸化对海洋生物多样性的影响研究进展

梁燕茹，袁建斌

(1.广西北部湾海洋生物多样性养护重点实验室，广西钦州 535000；2.广西高校北部湾海洋生物资源开发与保护重点实验室，广西钦州 535000；3.钦州学院，广西钦州 535000)



CO2驱动的海洋酸化对海洋生物多样性的影响研究进展

梁燕茹1,2,3，袁建斌3

(1.广西北部湾海洋生物多样性养护重点实验室，广西钦州 535000；2.广西高校北部湾海洋生物资源开发与保护重点实验室，广西钦州 535000；3.钦州学院，广西钦州 535000)

摘要海洋酸化状况是全球海洋生物多样性的威胁之一。在海洋快速酸化的影响下，海洋生物物种丰度发生变化，从而改变海洋生物群落结构；缓慢的海洋酸化，使海洋生物具有一定的适应能力，但是与海洋生物生境息息相关，海洋酸化的间接影响成为生态的关键。对近年来海洋酸化对海洋生物多样性的影响进行了综述，并对海洋生物应对海洋酸化存在的问题进行了分析。

关键词海洋酸化；生物多样性；CO2

大气中CO2体积分数持续升高,导致海洋吸收CO2(酸性气体)的量不断增加,海水pH下降,这种由大气CO2体积分数升高导致的海水酸度增加的过程被称为海洋酸化[1]。与工业革命前相比，表层海水pH平均下降了0.1，即氢离子浓度增加了30%[2]。海洋体系对海洋酸化的反应是复杂的，包含多种机制，影响着各种海洋过程及营养关系[3]。海洋酸化几乎影响着所有海洋生物。研究表明海洋酸化进程比前数百万年都要快[4]。软体动物可能是对海洋酸化最为敏感的海洋生物[4]。在海洋酸化及海洋其他压力的联合作用下，海洋物种面临着严峻的考验[4]。Lucia Porzio等[5]研究表明当海水pH由8.1下降到7.8时，钙质物种在覆盖面及丰富度上明显减少，非钙化物种成为优势物种。当pH的平均值为6.7，其中碳酸盐饱和度为1，则钙质物种消失，72%的物种丰富度下降。笔者对近年来海洋酸化对海洋生物多样性的影响的研究进展进行了综述，并对海洋生物应对海洋酸化存在的问题进行了分析。

1海洋酸化对藻类多样性的影响

藻类是原生生物界一类真核生物(有些也为原核生物，如蓝藻门的藻类)，种类繁多。地球上90%的光合作用由藻类进行，在地球早期的历史上藻类在创造富氧环境中发挥重要作用。大型藻将99%以上的种类栖息于海水环境中。微藻是海洋初级生产者，是海洋食物链中非常重要的环节，所有高等水生生物的生存最终依靠藻类的存在。

随着海洋酸化进程的加快，藻类多样性受到冲击。藻类群落结构可能会发生改变。研究CO2浓度增加导致的海洋酸化对不同栖息地藻类群落的长期作用[5]，结果表明当pH由8.1下降到7.8时，101种藻类的物种丰富度绝大部分只降低了5%。然而，藻类物种丰富度的降低，改变了藻类的群落结构，草坪藻类不成比例地下降。在较高CO2浓度下，简化的藻类组合中只有少量品种占优势。大量研究表明，藻类对CO2浓度的长期升高具有较高的耐受性，但是藻类生境随着pH的下降而明显改变。

近年来有大量试验研究未来PCO2和变暖对短期孵育天然海洋硅藻群落的影响，通常跨越几周。同样，短期海洋酸化研究主要进行硅藻单一物种养殖以及长期海洋酸化研究单一硅藻养殖。微藻群落对海洋酸化的长期响应研究较少。据报道，海洋硅藻对海洋酸化响应研究已经展开[6]。淡水绿藻、颗石藻和沟鞭藻类的相关试验研究已经为这些短期调查提供了演化框架，Ziveri P等[7]研究当前自然条件下硅藻自然群落结构，结果表明梭杆藻属(Cylindrothecafusiformis)、圆筛藻属(Coscinodiscussp.)、海链藻属(Thalassiosirasp.)、菱形藻属(Pseudo-nitzschiadelicatissima)、舟形藻属(Naviculasp.)和角毛藻属(Chaetoceroscriophilus)是6种主要硅藻。最丰富的物种是梭杆菌属(32.7%)，其次是菱形藻属(19.4%)、圆筛藻属(16.2%)、舟形藻属(14%)、角毛藻属(9.4%)和海链藻属(8.3%)。其他种与硅藻组成不足1%，与硅藻相比其他浮游植物类群也很少，对总细胞丰度做出了微不足道的贡献。海洋酸化自然群落培养试验结果表明，海洋酸化改变了群落结构的整体趋势[6]。改变PCO2及温度，硅藻群落组成各不相同。当温度为14 ℃时，当前PCO2下海洋硅藻群落与采集的原始硅藻自然群落结构是最接近的。在温度相同的条件，改变PCO2对海洋硅藻群落的影响，在短期内只对硅藻物种相对丰度组成有较大影响。工业革命前、当前、未来3个梯度PCO2下，梭杆藻属(Cylindrothecafusiformis)均占主导地位(相对丰度分别为79.4%、49.4%和66.7%)。短期试验中，温度及海洋酸化对海洋硅藻多样性的共同影响较大。当温度为19 ℃时，舟形藻属已从试验的海洋硅藻群落中消失。工业革命前PCO2下，海链藻属也已不复存在，其中温度的影响大于PCO2改变的影响。将硅藻自然群落结构在14 ℃条件下长期培养，改变PCO2对应工业革命前、当前以及未来二氧化碳水平，结果在12个月后菱形藻属消失了，梭杆藻属及角毛藻属相对丰度增加；温度和PCO2均发生变化时，硅藻自然群落中的6种主要物种消失了5种，只剩下梭杆藻属。因此，硅藻物种多样性会随着PCO2及温度的变化而变化。

意大利火山岛渗出CO2导致的天然海洋pH降低评估海洋酸化对颗石藻的影响[7]。方解石饱和梯度从6.4到1.0，就细胞浓度及多样性而言，有27种颗石藻逐渐耗竭。在CO2主要渗透区水样中畸形Emilianiahuxleyi的浓度最高。越来越多的试验表明，一些藻类可能会从海洋酸化中受益，但可能会导致海洋生物多样性的丧失，特别是受碳酸盐饱和度影响的钙化物种将会受到冲击[7]。

2海洋酸化对底栖生物多样性的影响

在海洋生物中，底栖生物种类最多，数量极大，包括无脊椎动物的绝大部分门类，还有大型藻类和少数高等植物以及几乎无处不在的微生物。在海洋食物链中，除底栖硅藻和大型藻类及少数种子植物能制造有机物外，绝大多数底栖生物处于中间地位(层次)。底栖生物是海洋生物中的重要生态类群，由于构造和生态复杂性,且同人类有密切的经济关系，因此受到较大的重视。

近年来，随着海洋酸化研究的深入，推测二氧化碳带来的温度升高及海水pH的降低，由于物种丰度、分布、捕食者脆弱性和竞争的改变，都可能改变海洋生态系统的动力学、结构及生物多样性[8]。对低pH高 CO2对底内动物的多样性的研究发现钙化物种(如棘皮动物和软体动物)在原地群落的消失。在这些研究中，在低pH下并不是所有的物种丰度均减少，一些物种丰度增加，表明海洋酸化和全球变暖间可能是一个复杂反应，是间接生态影响。因此，不能简单地将生态水平反应模拟为钙化和生态性能降低的函数。降低pH和温度升高对完整的海洋无脊椎动物群落的影响表明，60 d后pH降低明显改变了海洋无脊椎动物群落结构，生物多样性减少。高pH水平下高温时物种丰度和生物多样性比低温时高，相反，低pH水平下高温时物种丰度和生物多样性比低温时低。群落结构和生物多样性的改变是造成物种损失的原因，但这些改变不是随机分布在各个门内。软体动物的丰度及多样性对高温和低pH的响应最大，而环节动物的丰度和多样性主要受低pH、高温的影响。节肢动物的反应是在这2个极端之间，丰度和多样性在低pH和高温下减少。在低pH和高温下，线虫数量的增加，可能是由于生态约束的减少，如捕食和竞争，即大型底栖动物丰度的下降造成的。由于海洋酸化导致的海洋生物多样性的改变将受到不同的分类群之间查分脆弱性的激励。研究也表明，在试图预测海洋酸化和全球变暖对海洋生物群落的影响时，考虑发生在多物种组合内的间接影响的重要性[8]。

预测海洋酸化会影响海洋所有领域且影响海洋生物多样性[9]。物种多样性对海洋酸化的响应对海洋生态系统水平提出明确的预测。在极低pH区域，无脊椎动物类群较少，分类均匀度减少，生物量较低。然而，在不同pH条件下个体数量并没有不同，这表明小的耐酸化类群通过种群大量繁殖进行密度补偿。此外，由于极低pH导致无脊椎动物群落营养盐结构发生改变，较少的营养盐族群占优势，表明在海洋酸化条件下可能形成简化的食物链。尽管个体物种的反应有很高的变化，然而海洋酸化降低底栖生物群落的多样性、生物量和营养的复杂性。这些结果表明，预计在极端酸化的情况下生物多样性和生态系统的功能将会损失[9]。

3海洋酸化对海洋微生物多样性的影响

海洋环境覆盖总数的70%以上地球表面，包含了一组不同的栖息地从热带，浅水珊瑚礁到深海洋沟。在这些栖息地，数以百万计的生物生存，包括许多自养生物、动物和自养和异养微生物。目前，人们已经广泛研究了海洋酸化对海洋钙化生物钙化过程中的影响。然而，海洋酸化的结果也影响负责海洋净生产力的海洋微生物。微生物是海洋生物地球化学循环的重要组成部分，参与海洋生态系统中营养循环、有机质分解和碳流。虽然海洋酸化调节微生物许多重要的活动(如氮固定、初级生产、微量气体发散发和胞外酶活性)。然而，迄今为止对海水微生物群落的整体认识是有限的[10]。大部分可培养的海洋微生物是来自贫瘠的组群，这其中又只有一小部分的海洋微生物成功培养。这可能是少用海洋微生物作为模型生物研究海洋酸化或其他气候变化的原因之一。微生物多样性对PCO2的变化的响应研究表明，微生物多样性显著受到PCO2的变化影响。大多数微生物多样性对PCO2变化的响应研究显示出有利的结果。劳克斯用一个微观方法研究结果表明，在北海一个小pH的改变对微生物群落组成有直接的影响。确定Gammaproteobacteria、Flavobacteriaceae、Rhodobacteraceae和Campylobacteraceae系统发育群对不同pH下的响应有显著差异[10]。研究表明，降低pH会导致珊瑚中许多致病微生物如弧菌科和Alteromonadaceae的增长。此外，细菌族群对pH变化的响应随着季节和生长条件的变化而变化(病原菌在温暖的海洋中会增加)。大量研究表明，pH与微生物多样性及组成的关系是由黄杆菌决定的。马斯等研究南极洲马斯海细菌群落对海洋酸化的响应，认为酸化条件下细菌多样性随保温培养期的变化而变化。由此推测，长时间暴露于pH改变的环境中，将从本质上改变海洋微生物组成。此外，微生物的整体多样性不只是依赖于个体水平的pH变化[10]。

研究海洋固氮菌单细胞蓝丝菌属(Cyanothecesp.)和2个蓝绿菌物种(Nodulariaspumigena和共生的Calothrixrhizosoleniae)对二氧化碳驱动的海洋酸化的响应[11]，随着CO2浓度的升高，3个物种的生长速率各自不同。例如，随着二氧化碳分压的增强，蓝丝菌属生产率提高，二者呈线性关系，N2固定受益于海洋酸化。由于海洋酸化降低了Nodulariaspumigena的生长和生产，未来进入波罗的海的氮可能会减少。即使是在CO2浓度升高刺激固氮作用条件下，Calothrixrhizosoleniae的生长或产量没有明显变化[11]。总体而言，固氮菌对CO2的敏感性存在很大的变化[11]。不同物种对二氧化碳驱动的海洋酸化具有不同的反应。对二氧化碳敏感物种对未来开放式海洋环境和系统的生物地球化学循环将具有不同的影响。应在模型估计中考虑气候反馈效应[11]。因此，在较长的海洋酸化环境中，可能导致固氮菌多样性减少，出现优势种和劣势种，或者有物种灭绝的可能。

利用PCO2扰动试验研究海洋的酸度和温度升高对细菌的群落结构和代谢的影响[12]。核糖体小亚基(SSU)基因的末端限制性片段长度多态性(T-RFLP)分析表明，与通常的pH环境相比，低pH下孵化的浮游细菌在物种丰富度、均匀度及整体多样性上表现出减少趋势，不同pH下非度量多维垢(MDS)的T-RFLP数据聚类结果表明pH影响细菌群落结构。通过T-RFLP及SSU克隆文库分析观察不同pH下培养的细菌群落优势种的变化，发现在通常环境和低pH下细菌群落以γ-变形菌和α-变形菌为主，虽然在低pH培养的细菌群落中α-变形菌的丰度增加。γ-变形菌和α-变形菌的比率从9降到4，这2个代表类群在通常环境和低pH下是明显不同的，有少数类群在这2种环境下比较持久。浮游细菌的群落结化正好是他们整体代谢显著变化时。在较低的pH下，细菌的生产速率下降，呼吸增加。细菌群落结构和代谢应对海洋酸化的突出能力，在海洋碳循环中发挥的生态功能和海洋对全球气候变化的响应中意义重大。

4海洋生物多样性应对海洋酸化

生物群落应对海洋酸化中，CO2的间接影响可能比直接作用更重要[2,13]。海洋酸化广泛改变海洋系统,但存在极大的不确定性，因为间接影响的结果往往是生态的关键[2,13]。对天然酸化站和控制站无脊椎动物群落结构的季节性差异的研究发现群落结构的差异可能是由酸化的间接效应的驱动，如改变冠层结构和食物可利用性，而不是对低pH的生理耐受性。在酸化站采集到的无脊椎动物几乎是控制站的2倍，许多钙化物种似乎茁壮成长[13]。这些结果强调了正面的间接影响可能缓冲酸化的生态影响。高生产力的近岸栖息地可能为未来酸化影响的相关群落提供一个避难所[13]。在浅海栖息地，二氧化碳影响藻类群落组成，但食草动物却能保持同样的栖息地，尽管二氧化碳浓度增加；草食动物的功能冗余，可以抵消海洋酸化的间接影响[2]。

研究表明，无论二氧化碳浓度如何变化，食草动物强烈控制海藻生物量和群落结构，即使食草动物群落组成发生了巨大变化[2]。在全球层面，由于过度捕捞草食性鱼类丰度已被大大减少，加上其他草食动物消失(如海胆在牙买加的大规模死亡)，底栖生生境经历戏剧性的改变。鉴于增加CO2浓度，有利于肉质海藻，但对造礁石珊瑚有负面影响，维持草食动物多样性有助于增加珊瑚礁适应海洋酸化的能力。

多样生态系统中，唯一可能的是突出管理局部压力源的必要性，以保持较高的多样性，提高生态系统适应环境变化的能力[2,13]。

5小结

综上所述，海洋酸化影响着海洋生物群落结构及物种丰度，从而减少海洋生物多样性。海水酸化不仅可以使某些物种丰度减少，还可以使个别物种丰度增加，整体上调整海洋生物群落结构，降低海洋生物多样性。然而物种分类多样性也可以提高海洋群落适应海洋酸化的能力。但是，由于过度捕捞以及海洋污染的日益严重，导致海洋生物多样性减少，使海洋生物应对海洋酸化的能力减弱。提高海洋生物多样性，进而提高海洋生态系统适应环境变化的能力，是当前亟需解决的问题。

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基金项目国家自然科学基金项目(41466003)；广西自然科学基金项目(2015GXNSFBA139259)；广西省创新团队(北部湾珍稀海洋生物养护研究团队)资助项目；广西北部湾海洋生物多样性养护重点实验室和广西高校北部湾海洋生物资源开发与保护重点实验室资助项目(2015ZB05)；钦州学院校级科研项目(2014XJKY-13B)。

作者简介梁燕茹(1980- )，女，河南驻马店人，副教授，博士，从事海洋环境化学研究。

收稿日期2016-04-06

中图分类号S 912；X 145

文献标识码A

文章编号0517-6611(2016)14-005-03

Research Progress on the Effect of CO2Driven Ocean Acidification on Marine Biodiversity

LIANG Yan-ru1,2,3, YUAN Jian-bin3

(1.Guangxi Key Laboratory of Beibu Gulf Marine Biodiversity Conservation, Qinzhou, Guangxi 535000;2.Guangxi College and University Key Laboratory of Exploitation and Protection of Beibu Gulf Marine Biological Resources, Qinzhou, Guangxi 535000;3.Qinzhou University, Qinzhou, Guangxi 535000)

AbstractOcean acidification is a threat to marine biodiversity in the world. Under the influence of rapid ocean acidification, the abundance of species in ocean was changed, which resulted in the variation of the marine biological community structure. The slow acidification of the ocean could made the marine organisms to have the ability in the adaptability to its environment. However, the marine habitats were closely related and the indirect efficiency of ocean acidification on it became an ecological key point. The effect of ocean acidification on marine biodiversity was summarized and the problem and development trend of marine biological response to ocean acidification were analyzed and discussed.

Key wordsOcean acidification; Biodiversity; CO2