超声在甲状腺结节和甲状腺癌全程管理中的作用

刘如玉，张 波

中国医学科学院 北京协和医学院 北京协和医院超声医学科，北京 100730



·综 述·

超声在甲状腺结节和甲状腺癌全程管理中的作用

刘如玉，张 波

中国医学科学院 北京协和医学院 北京协和医院超声医学科，北京 100730

甲状腺结节的全程管理分广义和狭义两个层面。广义上针对特定人群，包括甲状腺结节筛查、风险评估，良性甲状腺结节随访，手术、术后随访以及甲状腺癌复发转移的评估及治疗。狭义上是针对个体的甲状腺结节，进行评估、监测、治疗、再评估的反复循环。超声检查在全程管理的整个过程中扮演着不同的角色，并且随着成像技术的进步和诊断水平的提高，逐渐在甲状腺疾病的诊疗中发挥不可替代的作用。本文回顾了超声检查甲状腺疾病的历史，并参照最新国际甲状腺结节和分化型甲状腺癌的管理指南，就甲状腺结节全程管理过程中超声在各个环节中的应用进行论述。

超声；甲状腺结节；甲状腺癌；全程管理

ActaAcadMedSin，2017,39(3)：445-450

甲状腺位置表浅、大小适中，非常适合超声检查。甲状腺结节是临床最常见的内分泌系统疾病，大部分甲状腺结节为良性结节，仅少部分为恶性结节，良恶性结节的处置方式不同。大部分良性结节仅需要长期随访和监测，不需要干预；恶性结节最常见的治疗方式为手术治疗，术后90%以上的患者可长期无病生存。因此，所有甲状腺良恶性结节需要在干预性治疗前和/或后进行长期至终生的评估、监测和健康管理。从广义上讲，甲状腺结节的全程管理包括健康人群中甲状腺结节的筛查、风险评估，以手术为主的干预性治疗，良性结节的随访观察及恶性结节术后复发转移的评估。从狭义上讲，甲状腺结节的全程管理是针对个体的甲状腺结节进行评估、监测、治疗、再评估的反复循环。超声作为最重要的影像学手段，在甲状腺结节和甲状腺癌的全程管理中发挥着不可替代的重要作用。

甲状腺超声检查的历史

有关超声的历史可以追溯到1880年，法国物理学家皮埃尔·居里发现了正压电效应，即压电晶体受到外力的作用在晶体两端可产生电荷。相反，如果把电荷加于晶体两端，则晶体可变形，产生超声波，即逆压电效应。压电效应的发现为超声波被人类所使用提供了可能性：1914年，世界上第1台用于探测海上冰山的超声波回声定位仪问世；1942年，研究人员第1次利用透射超声波定位脑室；1950年，人们开始用反射波来诊断脑肿瘤。第1篇有关甲状腺超声检查的文献出现于20世纪60年代末，1965～1970年，仅有寥寥数篇关于甲状腺超声的文章发表。经过半个世纪的发展，由最初神秘难懂的波形描记到现代高分辨率灰阶成像、谐波成像、空间复合成像、造影成像、三维成像、弹性成像等，甲状腺超声已发生了巨大的革命性进展，检索PubMed近5年(截止日期2016年12月31日)相关文章达到4947篇。随着超声成像技术设备的发展，人们对甲状腺结节超声表现的认识亦经历了从简单到复杂，从局部到整体，从肤浅到深刻的演变过程。回顾美国甲状腺协会(American Thyroid Association，ATA)20年来颁布的4部指南，会帮助我们深刻的认识到这一点：1996版ATA指南指出尽管甲状腺超声已普遍使用，但是超声不能区分良恶性结节，建议具有颈部辐射史者应进行甲状腺超声检查[1]；2006年修订版提出了甲状腺结节的长期管理，推荐有1个或多个可疑恶性的甲状腺结节的患者应该行甲状腺超声检查，但没有细化超声诊断特征指标[2]；2009年修订版提出有可疑恶性或已知恶性甲状腺结节的患者均应行甲状腺超声检查，并且提出了明确的超声可疑征象[3]；2015年修订版则明确提出了超声的恶性风险分层以及基于风险分层的细针抽吸活检(fine needle aspiration，FNA)决策，更加强调超声在甲状腺结节长期的健康管理中的作用[4]。

甲状腺结节的超声筛查

针对不同的地域及目标人群，甲状腺结节筛查的侧重点亦不相同。在碘缺乏地区，地方性甲状腺肿、毒性多结节甲状腺肿和毒性腺瘤较为常见，超声筛查这些地区人群时应注意甲状腺的解剖结构改变，重点评估甲状腺大小、体积。碘辐射是甲状腺癌发生的高危因素，在碘辐射地区，更侧重于甲状腺癌的筛查。对普通人群是否应进行甲状腺超声筛查，目前争议较大。反对者的依据系没有证据表明超声筛查可以降低甲状腺癌的发病率和死亡率[4]，但是有甲状腺癌危险因素(肥胖、恶性肿瘤病史、家族史、接触辐射史或辐射职业史等[5])的人群甲状腺癌的发病率确实高于普通人群，因此对于这一类人群，应重视甲状腺结节的筛查和甲状腺癌的检出。关于儿童甲状腺结节的筛查，2015 年ATA《儿童甲状腺结节与分化型甲状腺癌诊治指南》提出，目前尚无证据表明利用超声发现触诊不能发现的甲状腺结节可以改善远期预后，因此建议在得到更多的研究支持前，既不推荐也不反对利用超声在高危儿童[碘缺乏，受辐射史，甲状腺疾病史以及部分基因综合征(APC基因相关息肉病、Carney综合征、DICER1综合征、PTEN错构瘤综合征及Werner综合征)]中进行筛查[6]。

甲状腺结节的超声风险分层评估

如何对甲状腺结节进行规范化、标准化的评估始终是困扰甲状腺专业领域临床和超声医生的问题，目前主要的方法包括2015年ATA提出的超声风险分层以及甲状腺影像报告和数据系统(thyroid imaging reporting and data system，TI-RADS)。

ATA指南超声风险分层

成人ATA指南超声风险分层：《2015年成人甲状腺结节与分化型甲状腺癌诊疗指南》(以下简称2015年成人ATA指南)首次提出了明确的甲状腺结节的超声风险分层[4，7]。共5个风险级别，并且根据不同风险分层给出了FNA的指征，具体如下：(1)高度可疑恶性(恶性风险70%～90%)：实性低回声或囊实性结节中的实性成分为低回声的结节，同时具有以下1项或多项超声特征：①不规则边缘(浸润性、小分叶或毛刺)；②微钙化；③纵横比大于1；④边缘钙化中断，低回声突出钙化外；⑤ 甲状腺被膜受侵。FNA指证：结节最大径大于1 cm应进行诊断性FNA，排除或证实为恶性；结节最大径小于1 cm时，应密切随访，超声随访时间为6～12个月。(2)中度怀疑恶性(恶性风险10%～20%)：实性低回声的结节同时伴以下特征：①边界清；②形态规则；③无钙化；④无纵横比大于1；⑤无腺体外侵犯。FNA指证：结节最大径大于1 cm应进行诊断性FNA，排除或证实为恶性；结节最大径小于1 cm时，超声随访时间为12～24个月。(3)低度怀疑恶性(恶性风险5%～10%)：①等回声或高回声实性结节；②囊实性结节的实性部分偏心但无微钙化、边缘不规则、纵横比大于1、腺体外侵犯。FNA指证：结节最大径大于1.5 cm应进行诊断性FNA，排除或证实为恶性；结节最大径小于1.5 cm时，超声随访时间为12～24个月。(4)极低度可疑恶性(恶性风险<3%)：①“海绵”样的结节；② 囊实性结节的实性部分不偏心，无微钙化、边缘不规则、纵横比大于1及腺体外侵犯。FNA指证：结节最大径大于2.0 cm应进行诊断性FNA，结节最大径为1.0～2.0 cm时，超声随访时间为24个月，结节最大径小于1 cm时，无需超声随访。(5)良性 (恶性风险<1%)：囊性结节。FNA指证：不需要FNA和超声随访，当结节较大或者有症状时可做穿刺抽吸治疗，做穿刺时应当做细胞学检查。此外，指南同时建议结节最大径<5 mm的非高度可疑恶性的结节不需要常规超声复查，如需重复超声，应24个月后。决定FNA的结节大小界值可以适当减小的情况有以下9种：(1)吞咽时结节固定不动；(2)疼痛；(3)咳嗽；(4)声音改变；(5)结节生长；(6)淋巴结病变；(7)儿童时期放射线接触史；(8)家族性甲状腺癌。

虽然ATA指南采纳了多数具有较高循证价值的文献依据，并且对临床具有较好的指导性，但如果严格按照其风险分层标准，则部分结节无法分级，如中等回声或中高回声甲状腺结节伴有不规则边缘、微钙化、纵横比大于1、边缘钙化中断，低回声突出钙化外或甲状腺被膜受侵者。此外，Yoon等[8]研究指出ATA指南分级将具有不同重要性的可疑超声特征[低回声、微钙化、纵横比≥1、边缘不规则(浸润性、小分叶、毛刺)以及腺体外侵犯][9- 11]划分到同一分级中，且未将实性这一独立危险因素[10- 12]作为独立分级依据，可能会降低其诊断准确率。

儿童ATA指南超声风险分层：2009年ATA指南指出儿童甲状腺结节的评估和治疗都与成人相同[3]。但是儿童的甲状腺肿瘤和成人的在组织学类型、临床表现和长期预后都不同，在死亡风险较低的儿童患者中，适用于成人患者的治疗措施不仅未必适宜，反而会因过度治疗导致儿童患者长期风险增加。基于上述原因，2015年ATA出台了针对儿童及青少年人群的甲状腺结节与分化型甲状腺癌(differentiated thyroid cancer，DTC)诊治指南[6]。儿童甲状腺结节的评估与成人基本相同，但需注意以下情况：(1)不能仅根据结节大小进行评估，而应当综合考虑超声特征及临床情况，以便识别需进行FNA的患者；(2)所有儿童进行FNA时均需在超声引导下完成；(3)儿童甲状腺高功能结节无须进行术前FNA；(4)需注意在儿童中可能存在的弥漫性浸润性乳头状癌(papillary thyroid carcinoma，PTC)；(5)当FNA提示为中间状态时，相比重复FNA，更推荐进行甲状腺腺叶切除与峡部切除。

TI-RADS分类

2009年，借鉴美国放射学会制定的乳腺影像报告与数据系统 (breast imaging reporting and data system，BI-RADS)，Horvath等[9]首次利用10类超声声像图特征提出TI-RADS概念；同年，Park等[10]根据12种超声声像图特征改良了TI-RADS分类标准；2011年，Kwak等[11]根据5项超声恶性声像图特征提出了相对简单的TI-RADS分类标准。

Horvath等[9]TI-RADS分类：作者评估了10项超声征象，包括内部结构、回声水平、形状、生长方向、透声性、边界、表面、被膜完整性、钙化及血流，提出以下分类标准：TI-RADS 1：正常甲状腺腺体。(2)TI-RADS 2：良性(恶性风险0)；可分为：①胶质1型：无回声伴点状强回声，无血流；②胶质2型：海绵征(无包膜、非膨胀性、无回声伴点状强回声、混合回声、呈网格状、彩超可见血流信号)；③胶质3型：囊实性结节、实性部分等回声、无包膜、膨胀性生长、无回声伴点状强回声、彩超可见血流信号。(3)TI-RADS 3：可能良性(恶性风险<5%)，桥本假性结节：桥本背景下高、等或低回声，不完整被膜，彩超可见周边血流信号。(4)TI-RADS 4：可疑恶性(恶性风险5%～80%)；可分为TI-RADS 4a(恶性风险5%～10%)：①单纯瘤样模式：实性，边缘纤细包膜，内部回声为高回声、等回声或低回声混合；②亚急性甲状腺炎模式：低回声，边缘模糊，无钙化；③可疑瘤样模式：高回声、等回声或低回声，血流信号丰富，厚包膜，合并钙化(粗大或微钙化)。TI-RADS 4b(恶性风险10%～80%)：恶性模式A：低回声，无包膜，形态及边缘不规则，穿支血管，伴或不伴钙化。(5)TI-RADS 5(恶性风险>80%)：恶性可能性大，恶性模式B：等回声或低回声，无包膜，边缘多数微钙化，血流丰富。(6)TI-RADS 6：恶性，已活检证实。随访或FNA建议：(1)TI-RADS 2：无需FNA；(2)TI-RADS 3：建议随访，如结节长大，不能进行定期复查，有颈部辐射史或家庭甲状腺癌病史者，临床医生综合考虑后可行FNA；(3)TI-RADS 4及TI-RADS 5：必须活检，且多数需要手术。

Park等[10]TI-RADS分类：作者评估了12项超声征象，包括：甲状腺体积，结节大小、形状(纵横比是否大于1)、边缘(晕、边缘规则、小分叶、浸润性)、回声性质、回声均匀性、内部结构(囊性为主及实性为主)、钙化(微钙化、粗大钙化及蛋壳样钙化)以及淋巴结(肿大、皮髓质分界消失)。提出以下分类标准：(1)TI-RADS 0：未探及结节，甲状腺正常或弥漫性病变；(2)TI-RADS 1：良性，恶性风险0%～7%，常表现为囊性为主，周边声晕；(3)TI-RADS 2：可能良性，恶性风险8%～23%，常表现为边缘光整、实性为主海绵征，等回声或高回声、蛋壳样钙化、粗大钙化；(4)TI-RADS 3：中间程度，恶性风险24%～50%，常表现为内部回声均匀、低回声、边缘光整、实性、纵横比大于1、无其他超声可疑恶性征象；(5)TI-RADS 4：可能恶性，恶性风险51%～90%，1～2项超声恶性征象，如：极低回声、微钙化、边缘不规则(小分叶、浸润性)和淋巴结异常(肿大或皮髓质分界消失)；(6)TI-RADS 5：高度怀疑恶性，恶性风险91%～100%，3项或以上超声恶性征象，如：极低回声、微钙化、边缘不规则(小分叶、浸润性)和淋巴结异常(肿大或皮髓质分界消失)。随访及FNA建议：(1)TI-RADS 1：如无临床需要则无需复查超声；(2)TI-RADS 2：如临床需要，则长期超声随访；(3)TI-RADS 3：穿刺活检，若细胞学结果不能诊断，则短期随访(6个月)；(4)TI-RADS 4：穿刺活检，若细胞学结果不能诊断，则重复穿刺；(5)TI-RADS 5：手术，即使穿刺结果为阴性，仍建议手术。

谈及设备的配备，张军表示，这也是2008年—2013年报业印刷最辉煌时期的映射。如今，受互联网、移动阅读等的冲击，整个传统媒体的市场空间明显收缩，纸媒亦难以独善其身，都市类报纸发行量下降幅度较大。

Kwak等[11]TI-RADS分类：作者提出了5项可疑超声征象，包括：实性、低回声或极低回声、边界不规则、微钙化及纵横比大于1。分类标准：(1)TI-RADS 1：正常甲状腺腺体；(2)TI-RADS 2：良性(恶性风险0)；(3)TI-RADS 3：无可疑超声特征(恶性风险<5%)；(4)TI-RADS 4：可疑恶性(恶性风险5%～80%)，可分为：TI-RADS 4a：出现1个可疑超声特征；TI-RADS 4b：出现2个可疑超声特征；TI-RADS 4c：出现3或4个可疑超声特征；(5)TI-RADS 5：出现5个可疑超声特征(恶性风险>80%)。随访或FNA建议：目前尚无统一的针对Kwak版TI-RADS分类的FNA指征标准，Moon等[13-14]常规对TI-RADS 4、5类及较大结节进行FNA，并提出以下结节应重复FNA：有2个或以上恶性特征而FNA不能诊断者；有3个以上恶性特征而FNA诊断为良性者。

综上，Horvath等[9]的TI-RADS未对每种特征做具体定义，且10种声像图特征不能很好地描述每个结节。Park等[10]和Kwak等[11]的TI-RADS分类标准对甲状腺结节良恶性的诊断均具有较好的指导作用。黄娴等[15]研究认为，Kwak等[11]制定的TI-RADS分类标准较Park等[10]制定的更加简易，且敏感度高，更适用于临床。

良性结节的随访

2009年ATA指南指出，对于细胞学结果为良性的结节，不建议做进一步的诊断性检查或治疗，仅推荐随访：在首次FNA后的6～18个月内需进行超声随访，如果结节大小稳定(至少两个切面增长小于20%，并且增长小于2 mm或者体积增大小于50%)，则后续的临床检查或超声随访时间可以延长到3～5年。如果超声或触诊证实其生长(至少两个切面增长20%，并且增长大于2 mm或者体积增大大于50%)或者新出现了可疑的超声征象，应该重复FNA，并且应在超声引导下进行[3]。

2015年成人ATA指南建议对于细胞学证实是良性的结节，应根据恶性风险分层进行超声随访：(1)超声高度怀疑恶性的结节应在12个月之内进行重复超声和超声引导下的FNA；(2)超声低至中度怀疑恶性的结节应在12～24个月内重复超声，如果超声证实其生长(至少两个切面增长20%并且最少增长2 mm或者体积增大50%)或者新出现了可疑的超声征象，可以重复FNA或者继续重复超声；(3)超声极低度怀疑恶性的结节(如“海绵征”结节)，是否以持续的超声监测和结节长大作为重复FNA的指标，目前文献证据非常有限，如果要再次行超声检查，应推迟至24个月之后；(4)如果1个结节做过2次FNA，2次都提示良性，则没有必要再对这个结节进行超声监测，但对于体积较大可能需要监测生长情况，当引起临床症状时，即使是良性结节，也可能需要手术治疗。考虑到FNA假阴性，个别患者的随访及治疗决策应综合评估后作出[4]。

2015年儿童指南对良性结节的推荐：(1)良性病变应当进行超声随访，出现可疑表现或病变持续增长时需重复FNA；(2)存在压迫症状、出于美容需要或患者/父母有手术倾向时，可采用甲状腺叶切除术；(3)所有超过4 cm的良性实性结节、结节增长迅速或存在其他提示恶性可能临床表现时，都应考虑手术治疗[6]。

超声对甲状腺癌复发和转移的评估及随访

复发是指甲状腺癌经过手术切除和/或131I清甲和/或促甲状腺激素(thyroid stimulating hormone，TSH)抑制等治疗后，残留癌细胞继续增殖并在甲状腺床部位重新长成相同类型的肿瘤；转移是指癌细胞通过淋巴、血液和种植等途径扩散到甲状腺以外部位。超声检查对颈部转移的监测具有高度敏感性[16]。

超声术后评估目 评估：(1)外科手术切除范围是否达到术前预期目标(残余或复发病灶的切除和颈部淋巴结清扫)；(2)131I治疗是否成功(残余腺体的大小，转移病灶是否存在及治疗前后变化)；(3)射频或酒精治疗、内分泌治疗、外照射治疗、化学治疗、靶向治疗后局部病灶变化；(4)局部侵犯及远处转移病灶的治疗效果(气管、食管、肝、肾、骨骼、皮肤、皮下等)。

首次评估时机 对于仅行残余腺体及复发病灶切除的患者应在术后2～4周评估，此时局部软组织肿胀已消失。进行了侧方淋巴结清扫的患者宜在术后4周评估。进行了外照射治疗的患者应在治疗后4～6周评估。碘治疗患者宜在治疗后4～6个月评估。进行酒精注射或射频消融在治疗后应立即评估，并在3～6个月应随访。

评估方法 包括：(1)体积评估法：1/6×π×D1×D2×D3(长径×横径×前后径)，比较治疗前后体积变化；(2)治疗有效表现为体积缩小，内部回声增多、减低、轮廓模糊、血流信号减少至消失；(3)当淋巴结体积增大、血流信号增多时，高度怀疑治疗无效或疾病进展；(4)酒精注射(percutaneous ethanol injection，PEI)治疗或射频消融治疗后，彩色多普勒和超声造影可帮助明确病灶内部血流情况是否减少，如减少或消失则治疗有效；(5)清甲成功表现为腺体减小至消失或血流信号较前明显减少或消失。

超声监测内容 包括：(1)手术区域：肿瘤残留或复发、腺叶残留、局部瘢痕形成、未完全吸收的明胶海绵。(2)残余腺叶内或边缘处异常回声：未彻底清除的病灶、术后改变及新病灶。(3)颈部淋巴结(Ⅰ～Ⅶ区)，《欧洲甲状腺协会指南》中总结大量研究得出转移性淋巴结特征：微钙化、囊性改变、强回声、淋巴结变圆及周边血流[17]。2015年ATA指南除此之外还提及了皮髓质分界消失和肿大，而皮髓质分界消失这一特征敏感度很高，但特异度很低[4]。指南同时提出淋巴结FNA指征：可疑淋巴结短径大于8～10 mm，建议FNA活检并测冲洗液甲状腺球蛋白值；可疑淋巴结短径小于8～10 mm及无可疑淋巴结的，行超声随访，而不进行穿刺活检或者其他干预。(4)评估时需鉴别：术后瘢痕、断端神经瘤与炎性反应性肿大淋巴结。

随访时间 成人甲状腺切除术后，应每6～12个月复查颈部超声，监测甲状腺床以及颈部淋巴结是否发生复发及转移[4]。儿童于术后6个月内复查1次超声，之后中至高度复发风险儿童6～12个月复查1次颈部超声，低度复发风险儿童每年复查1次颈部超声，5年后的随访应根据复发风险作个体化调整，且有报道儿童甲状腺癌40年后复发的，所以儿童甲状腺癌患者应终生随访，对于无复发转移证据的患者可降低随访强度[6]。

综上，超声在甲状腺结节的全程管理中发挥重要作用，包括甲状腺结节的筛查、甲状腺结节风险评估、良性甲状腺结节随访、术后随访以及甲状腺癌复发转移的评估。随着超声检查诊断甲状腺结节标准化、规范化流程的逐渐成熟，将有利于改善目前过度诊断和诊断不足的现状，有助于实现全民收益和个体化精准诊疗。

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Role of Ultrasound in the Management of Thyroid Nodules and Thyroid Cancer

LIU Ruyu，ZHANG Bo

Department of Ultrasound，PUMC Hospital，CAMS and PUMC，Beijing 100730，ChinaCorresponding author：ZHANG Bo Tel：010- 69155493，E-mail：zora19702006@163.com

The management of thyroid nodules can be classified into narrow-and broad-sense levels. The broad-sense procedures are used for special population and include screening，risk assessment of thyroid nodules，follow-up of benign thyroid nodules，surgical operation，post-operative follow-up，and assessment and treatment of recurrence and/or metastasis of thyroid cancer. The narrow-sense procedures are for individual patients and the whole process includes the assessment，supervision，treatment，and reassessment of thyroid lesion. Ultrasound plays different roles at different management stages. With the development of ultrasonic technology and improvement of diagnostic accuracy，ultrasound has gradually becoming an irreplaceable imaging tool in the diagnosis of thyroid nodules. In this article we review the history of thyroid ultrasound and the latest international guidelines on the management of thyroid nodules and differentiated thyroid cancer by focusing on the role of ultrasound throughout the management of thyroid nodules.

ultrasonography; thyroid nodule; thyroid cancer; whole course management

国家国际科技合作专项项目(2015DFA30440)、首都卫生发展科研专项基金(2016- 2- 40110)和北京协和医学院2016教育教学改革项目(2016zlgc0108)Supported by the International Science & Technology Cooperation Program of China (2015DFA30440)，the Capital Medical Development Research Fund (2016- 2- 40110)，and the 2016 Education Reform Project in PUMCH(2016zlgc0108)

张 波 电话：010- 69155493，电子邮件：zora19702006@163.com

R445.1

A

1000- 503X(2017)03- 0445- 06

10.3881/j.issn.1000- 503X.2017.03.025

2017- 01- 10)