平邑甜茶根毛细胞离子流动性对PAHs胁迫的响应

徐 金，黄翠香，刘 青，毛云飞，倪 伟，于文章，沈 向（山东农业大学园艺科学与工程学院，作物生物学国家重点实验室，山东 泰安 271018）

平邑甜茶根毛细胞离子流动性对PAHs胁迫的响应

徐 金，黄翠香，刘 青，毛云飞，倪 伟，于文章，沈 向*（山东农业大学园艺科学与工程学院，作物生物学国家重点实验室，山东 泰安 271018）

以苹果砧木-平邑甜茶（Malus hupehensis Rehd）幼苗为实验材料，采用营养液栽培，利用非损伤微测技术，研究多环芳烃（PAHs）中荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫处理对平邑甜茶幼苗根毛细胞Ca2+、K+、H+流速的影响.结果表明:（1）经荧蒽及苯并（b）荧蒽胁迫处理后，平邑甜茶幼苗根毛细胞Ca2+平均流速由对照的（-63.53±9.30）pmol/（cm2·s）分别增加到（+62.85±10.00）pmol/（cm2·s）、（91.33±19.72）pmol/（cm2·s）；K+流速平均值由基础流速（-60.56±14.56）pmol/（cm2·s）分别增至（+32.60±5.44）pmol/（cm2·s）、（+36.76±5.23）pmol/（cm2·s）；H+平均流速由对照的（+44.38±5.19）pmol/（cm2·s）分别降低至（-0.72±0.055）pmol/（cm2·s）、（-6.34±0.79）pmol/（cm2·s）.经荧蒽及苯并（b）荧蒽处理，根毛细胞表面Ca2+、K+、H+流动性发生明显逆转.Ca2+、K+表现为外排趋势，且外排量逐渐降低，最终趋于稳定；H+表现较稳定的内吸趋势.（2）苯并（b）荧蒽胁迫对平邑甜茶幼苗根毛细胞离子流动性造成的毒性效应高于荧蒽.说明PAHs胁迫会破坏植物根毛细胞离子流动性，影响植物正常生长，为深入研究植物受PAHs胁迫所产生的响应提供理论依据.

平邑甜茶；荧蒽；苯并（b）荧蒽；胁迫；离子流动性

多环芳烃（PAHs）是指2个或2个以上芳香环稠合成的有机污染物，在环境中普遍存在，具有致癌、致畸、致突变效应［1-3］.随着苯环数的增大，其水溶性越差，降解速度越低［4］.目前PAHs引起的环境问题已得到各国的广泛关注，而土壤成为PAHs的重要归宿，有研究表明滞留在土壤耕作层中的PAHs约达90%［5-6］.PAHs进入土壤后可通过挥发、迁移以及食物链等途径在生态系统中富集，影响植物生长，威胁人体健康及食品安全，也给其他生物造成严重危害［7-8］.现在PAHs种类已达100种以上，我国也将7种PAHs列入优先控制污染物黑名单中［9］.近年来，我国经济持续发展，却忽视了对环境的保护，能源的高需求低利用导致PAHs排放量不断增加，环境污染问题日益严重［10］，所以广泛开展我国生态环境中PAHs的研究具有重要意义.

荧蒽（Fla）和苯并（b）荧蒽（Bbf）是我国7种优控PAHs的代表性化合物，荧蒽具有潜在的致癌性、弱致突变性及免疫毒性，会破坏生物体正常防御体系［11-12］，且能长时间残留在土壤中，并通过食物链给生态环境带来风险［13］；苯并（b）荧蒽分子量较大，其光解、水解、生物降解很微弱，相对致癌性强，是检验食品中PAHs的标记［14］.这2种物质在土壤中含量较多，但目前有关这2种化合物对植物的毒性效应尚未见报道.植物离子流的变化是反应逆境胁迫后最初的快速信号，通过离子流可以快速诊断和预测细胞的关键发生过程，随着非损伤微测技术（扫描离子选择性微电极技术）的出现，离子跨膜流动的研究得到迅速发展［15-17］.本研究采用无融合生殖、抗性强的苹果砧木-平邑甜茶幼苗为实验材料，利用非损伤微测技术，检测荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫处理对其幼苗根毛细胞Ca2+、K+、H+流速的影响，揭示PAHs对植物的毒性效应，为深入研究植物受PAHs胁迫所产生的响应提供理论依据，为PAHs的生态风险评估积累基础研究数据.

1 材料与方法

1.1 主要试剂

标准样品：荧蒽（25mg，98.5%，上海安谱科学仪器有限公司），苯并（b）荧蒽（10mg，99.0%，上海安谱科学仪器有限公司）荧蒽和苯并（b）荧蒽溶液配制：用甲醇溶解荧蒽、苯并（b）荧蒽，将荧蒽及苯并（b）荧蒽的甲醇储备液加入适量的Hoagland半强度培养液中，振荡均匀，定容在2L的容量瓶中（控制甲醇浓度＜1‰），制得浓度为0.2mg/L的荧蒽培养液和5µg/L的苯并（b）荧蒽培养液，在低温条件下避光保存备用［18-21］.

1.2 材料处理

选取苹果砧木-平邑甜茶（Malus hupehensis Rehd）幼苗为供试材料，于2014年10月在山东农业大学园艺学院果树根系实验室进行水培试验.

为保证试验准确性，所用平邑甜茶幼苗生长状况应一致且普遍长出5～7片真叶，对其进行水培，水培期间加入适量Hoagland半强度营养液.启动通气设备，为植物生长提供良好环境.每7d换一次营养液，每盆加营养液2L.一个月后待幼苗适应水环境后，株高10cm、长出4对叶片有大量白色吸收根长出时，采用非损伤微测技术检测荧蒽及苯并（b）荧蒽胁迫下平邑甜茶幼苗根毛K+、Ca2+、H+流动性.非损伤微测试验于2015年5月在旭月（北京）科技有限公司进行.

1.3 试验方法

测定方法：取平邑甜茶幼苗白色新生根尖1cm左右于培养皿，分别加入含0.2mg/L荧蒽和5µg/L苯并（b）荧蒽培养液处理15min，然后将幼苗根部放入测试液（Ca2+、K+、H+所用测试液相同）清洗根部，放根部于测试液中固定，对根尖部分生区周围500µm进行测定，检测净Ca2+、K+、H+离子流，每个测试点测2min，大约10min流速稳定后，结束测试，重复5次.

利用非损伤微测技术，测定平邑甜茶根毛细胞表面Ca2+、K+、H+离子流变化.测试液配方：0.1mmol/LKCl，0.1mmol/LCaCl2,0.1mmol/LMgCl2，0.5mmol/LnaCl，0.2mmol/LNa2So4，0.3mmol/LME S，pH 6.0.测定前微电极前端灌充有15～25µm的选择性液态离子交换剂（LⅠX）液柱，LⅠX分别为Ca2+（Sigma #21048）、H+（Sigma #95293）、K+（Sigma #60031），其后灌充10mm左右的电解质.电解质为H+（15mmol/LNaCl+40mmol/L KH2PO4， pH 7.0），Ca2+（100mmol/L CaCl2）， K+（100mmol/L KCl）.将电极固定器（EHB-1； World Precision Ⅰnstruments）上的Ag/AgCl丝从电极后面插入，使其与电解质接触［22］.参比电极（DRⅠREF-2； World Precision Ⅰnstruments）为固体电极.选用校正中能斯特斜率＞56mV/decade H+微电极使用，校正液为pH5.5和pH6.5的缓冲液［23］.

1.4 数据分析

离子流数据通过旭月公司提供的MageFlux软件计算得出.采用EXCEL对所得数据进行统计分析，利用DPS v7.05软件作不同处理之间差异显著性差异分析.

2 结果

2.1 荧蒽和苯并（b）荧蒽对平邑甜茶根毛细胞Ca2+流动性影响

图1为荧蒽，苯并（b）荧蒽胁迫处理后，10min内平邑甜茶根毛细胞表面Ca2+流速变化.正值代表离子外排，负值代表离子吸收.从图1可看出，根毛细胞在正常环境条件下有基础性Ca2+吸收，进行荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫后，Ca2+流动性发生逆转，表现为外排趋势，外排量随处理时间的延长逐渐降低，最终呈稳定趋势.此时经荧蒽及苯并（b）荧蒽胁迫后的平邑甜茶幼苗根毛细胞Ca2+流速分别为（+38.08±8.33）pmol/（cm2·s）和（+52.27±9.21）pmol/（cm2·s）.

10min内平邑甜茶幼苗根毛细胞Ca2+流速平均值为（-63.53±9.30）pmol/（cm2·s），经荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫处理后，分别增加到（+62.85± 10.00）pmol/（cm2·s）和（91.33±19.72）pmol/（cm2·s），与对照差异显著（P＜0.01）.分析2种处理可以看出，苯并（b）荧蒽胁迫对平邑甜茶Ca2+流动性的毒性效应高于荧蒽.

图1 荧蒽，苯并（b）荧蒽处理根毛细胞表面Ca2+流速变化Fig.1 Change of the cell surface Ca2+flow rate of root hair cells treated with fluoranthene and Benzo［b］fluoranthene

2.2 荧蒽和苯并（b）荧蒽对平邑甜茶根毛细胞K+流动性影响

从图2可以看出，根毛细胞在正常环境中基础性的K+吸收，受荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫后，平邑甜茶幼苗根毛细胞K+流动性也发生逆转，表现为外排趋势，起初流速迅速降低，后趋于稳定.最终 流 速 达 到 （+23.55±6.74）pmol/（cm2·s）和（+32.15± 5.31）pmol/（cm2·s）.

平邑甜茶幼苗根毛细胞在受荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫后，K+流速平均值由基础流速（-60.56± 14.56）pmol/（m·s）分别增至（+32.60±5.44）pmol/（cm2·s）和（+36.76±5.23）pmol/（cm2·s），与对照差异极显著（P＜0.01）.分析可以看出，2种胁迫处理对平邑甜茶幼苗K+流动性毒性效应同样是苯并（b）荧蒽高于荧蒽.

图2 荧蒽，苯并（b）荧蒽处理根毛细胞表面K+流速变化Fig.2 Change of the cell surface K+flow rate of root hair cells treated with fluoranthene and Benzo［b］fluoranthene

2.3 荧蒽和苯并（b）荧蒽对平邑甜茶根毛细胞表面H+流动性影响

从图3可以看出，根毛细胞表面H+在正常环境中表现为外排趋势，受荧蒽及苯并（b）荧蒽胁迫后，H+流动性发生逆转，表现为比较稳定的内吸趋势.

测得平邑甜茶幼苗根毛细胞表面H+基础流速平均为（+44.38±5.19）pmol/（cm2·s），经荧蒽和苯并（b）荧蒽处理后，分别降低至（-0.72± 0.055）pmol/（cm2·s），（-6.34±0.79）pmol/（cm2·s），与对照差异极显著（P＜0.01）.分析可以看出，苯并（b）荧蒽胁迫处理对平邑甜茶幼苗H+流动性造成的影响高于荧蒽.

图3 荧蒽，苯并（b）荧蒽处理根部细胞表面H+流速变化Fig.3 Change of the cell surface H+flow rate of root hair cells treated with fluoranthene and Benzo［b］fluoranthene

3 讨论

PAHs对植物的影响越来越引起人们的关注.Maria Ⅰsabel Cerezo等研究发现PAHs减少了原绿球藻的DNA合成，延缓其细胞分裂，导致原绿球藻生长量降低［24］.洪有为等［25］对秋茄幼苗进行胁迫处理，发现随菲浓度加大，根细胞受伤害程度增加，根系活力下降，叶绿素a、b含量也呈下降趋势.丁克强等［26］研究认为苯并（a）芘污染土壤会抑制小麦种子发芽以及根的伸长，对于不同植物，污染物的毒性效应也有区别.本试验选取PAHs中荧蒽及苯并（b）荧蒽这2种物质对苹果砧木-平邑甜茶幼苗进行胁迫处理，发现受胁迫后的平邑甜茶幼苗根毛细胞表面Ca2+、K+、H+流动性相比正常环境中发生明显逆转，Ca2+、K+表现为外排趋势，H+表现较稳定的内吸趋势.说明PAHs的存在严重干扰植物的正常生长，破坏了植物对矿质元素的吸收.

平邑甜茶幼苗在受到PAHs胁迫后，根毛细胞表面Ca2+外排.导致这种结果的原因可能是根毛细胞受外来PAHs刺激后，胞质Ca2+浓度出现短暂上升，从而激起细胞应答，做出相应调节反应.Ca2+泵和Ca2+/H+反向转运体存在于细胞内，当细胞受到刺激后，跨膜释放胞质Ca2+到胞外及胞内“钙库”，以维持Ca2+浓度稳态［27-28］.Ca2+是维持植物细胞正常生理功能的重要离子，参与大多数细胞生理代谢过程，在稳定植物细胞壁、细胞膜，调控细胞内外离子浓度平衡、诱导细胞抗逆基因表达中起重要作用［29-31］.平邑甜茶受到荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫后，体内Ca2+会大量外排，细胞内离子稳态失衡，细胞膜结构的完整性、功能稳定性被破坏，不利于钙的储藏及吸收，影响平邑甜茶的正常生长发育.

受外源PAHs胁迫，平邑甜茶幼苗根毛细胞K+流动性发生逆转，表现为外排趋势.与顾闽峰等通过对结球甘蓝幼苗根进行盐胁迫，导致K+含量下降结果相似［32］.导致这种结果可能是由于PAHs对根毛细胞膜造成损伤，致使根毛丧失选择性吸收离子的功能.细胞内离子稳态失衡，导致K+外流［33-35］.此外，根毛细胞受PAHs胁迫会导致更多活性氧的产生，从而发生氧化胁迫，细胞膜通透性改变，内部电解质外渗，K+外排，引起细胞死亡［36］.此外，根毛细胞膜电势的去极化也会造成K+外排［37］.K+是植物生长发育中必需的大量元素，对调节细胞渗透压，维持细胞电荷平衡、酶活性调节、蛋白质合成、细胞生长、气孔开闭、细胞极性以及叶片运动都有着重要意义［38］.K+外流，植物生长所需的营养元素得不到补充，营养失调，生长受到抑制，甚至死亡.

待测幼苗根部H+受PAHs胁迫后，表现为内吸趋势.原因可能是Ca2+-ATPase、Ca2+/H+反向转运体受荧蒽和苯并（b）荧蒽胁迫后被活化，同时H+-ATPase水解ATP产生能量，将H+从细胞质中泵出，产生跨质膜H+电化学势梯度，驱动质膜Ca2+/H+反向转运蛋白进行离子转运：H+顺着电化学势梯度进入细胞，Ca2+逆着电化学势梯度排出细胞.同时平邑甜茶幼苗根毛细胞由于受PAHs胁迫导致膜电势去极化，外向K+通道被激活，介导K+向细胞膜外流动，促进K+的释放，由此产生细胞内外电化学势梯度，在H+/K+反向转运体作用下，胞外H+进入细胞，K+排出细胞［39］.H+参与光合作用等植物生理活动，PAHs胁迫导致细胞内H+稳态失衡，对平邑甜茶光合作用等一系列生理活动造成不利影响，影响其正常生长.

荧蒽及苯并（b）荧蒽这两种物质对根系细胞膜结构的完整性、稳定性的破坏，及其吸收转运等毒性机理有待于进一步研究.

4 结论

4.1 受荧蒽及苯并（b）荧蒽胁迫，根毛细胞表面Ca2+、K+、H+流动性发生明显逆转，Ca2+、K+表现为外排趋势，且外排量逐渐降低，最终趋于稳定；H+表现较稳定的内吸趋势.

4.2 苯并（b）荧蒽胁迫对平邑甜茶幼苗根毛细胞表面Ca2+、K+、H+流动性造成的毒害效应高于荧蒽.

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致谢：文章中的英语写作部分，谢兴斌老师给予了很大帮助，在此表示感谢.

The ion mobility in root hair cells of Malus hupehensis in response to stress from PAHs.

XU Jin， HUANG Cui-xiang，LiU Qing， MAO Yun-fei， NI Wei， YU Wen-zhang， SHEN Xiang （College of Horticultural Science and Engineering，Shandong Agricultural University， State Key Laboratory for Crop Biology， Taian 271018， China）. China Environmental Science， 2016，36（10）：3107～3111

Apple stock-Pingyitiancha （Malus hupehensis Rehd） was selected as experimental materials， hydroponic experiments were conducted with or without fluoranthene and benzo （b） fluoranthene. Non-invasive Micro-test Technique was used to detect the effects of Ca2+， K+， H+fluxes in response to polycyclic aromatic hydrocarbons （PAHs） treatments. Our results showed that: （1） fluoranthene and benzo （b） fluoranthene treatments resulted in the liquidity of Ca2+increased from（-63.53±9.30）pmol/（cm2·s） to （+62.85±10.00）pmol/（cm2·s）、（91.33±19.72） pmol/（cm2·s）； the liquidity of K+increased from（-60.56±14.56）pmol/（cm2·s） to（+32.60±5.44）pmol/（cm2·s）、（+36.76±5.23）pmol/（cm2·s）； the liquidity of H+reduced from（+44.38±5.19）pmol/（cm2·s） to（-0.72±0.055）pmol/（cm2·s）、（-6.34±0.79）pmol/（cm2·s）. fluoranthene and benzo （b）fluoranthene treatments resulted in the liquidity of Ca2+， K+， H+in root epidermis obvious reversal. A dramatic Ca2+， K+efflux was observed in root epidermis under stress， and gradually reduced to a stable level. Meanwhile， H+showed influx and did not affect the PAHs treatments. （2） Benzo［b］fluoranthene Stress showed more toxic effects on ion mobility in root hair cells than that of fluoranthene. The results indicated that PAHs stress could damage the ion mobility of root hair cells，interfere plants growth and development， providing a theoretical basis for further study on the response of plants to PAHs stress.

Malus hupehensis Rehd；fluoranthene；benzo［b］fluoranthene；stress；the ion mobility

X173

A

1000-6923（2016）10-3107-05

徐 金（1992-），女，山西运城人，在读硕士研究生，主要从事果树生理学方向研究.

2016-02-29

山东省果品创新团队（SDAⅠT-06-07）；支撑计划专项（2014BAD16B02）；现代农业产业技术体系专项（CARS-28）；公益性行业科技专项（201303093）

* 责任作者， 教授， guanshanghaitang@126.com