优异杂交水稻亲本灌浆期种子内生细菌多样性研究

李南南， 黎 妮， 赵 燃， 袁隆平， 肖 明， 刘 洋*， 王伟平, 4*

(1.杂交水稻国家重点实验室(湖南杂交水稻研究中心)，湖南 长沙 410125；2.中国食品发酵工业研究院 中国工业微生物菌种保藏管理中心，北京 100015；3.上海师范大学 生命与环境科学学院，上海 200234；4.南方粮油作物协同创新中心，湖南 长沙 410128)

优异杂交水稻亲本灌浆期种子内生细菌多样性研究

李南南1, 2, 3， 黎 妮1， 赵 燃2， 袁隆平1， 肖 明3*， 刘 洋2*， 王伟平1, 4*

(1.杂交水稻国家重点实验室(湖南杂交水稻研究中心)，湖南 长沙 410125；2.中国食品发酵工业研究院 中国工业微生物菌种保藏管理中心，北京 100015；3.上海师范大学 生命与环境科学学院，上海 200234；4.南方粮油作物协同创新中心，湖南 长沙 410128)

通过传统微生物培养方法，对处于灌浆期的杂交水稻亲本“深08S”、“和620S”及“16A007”种子内生细菌群落结构多样性进行研究。实验表明，处于灌浆期的杂交水稻亲本种子仍然存在内生细菌群落结构的多样性。“深08S”种子内生细菌含6个OTU，第一优势菌属为Pantoea，丰度为52.04%，第二和第三优势菌属分别为Pseudomonas和Rhizobium；“和620S”种子内生细菌含10个OTU，第一优势菌属为Pantoea，丰度为69.02%，第二优势菌属为Pseudomonas，并列第三优势菌属为Rhizobium和Sphingomonas;“16A007”种子内生细菌含11个OTU，第一优势菌属为Pseudomonas，丰度为45.12%，第二优势菌属和第三优势菌属分别为Pantoea和Sphingomonas。由研究结果可见，具有遗传相关性的水稻种子“深08S”和“和620S”内生细菌的第一和第二优势菌属相同，同时，三种水稻亲本种子优势菌属都有Pantoea和Pseudomonas，表明水稻种子基因型对其内生细菌结构多样性具有一定的影响。

杂交水稻亲本；灌浆期；种子内生细菌；可培养方法；群落多样性

植物内生菌(Endophyte)是指某些真菌或细菌的一定阶段或全部阶段生活在健康植物的组织或器官内部，并且对植物组织无害，可通过多种作用影响植物生长和发育[1]。随着植物微生态学的深入研究，人们逐步认识到植物有益内生细菌对植物健康生长有着重要生物学作用，包括直接和间接促生作用。直接促生作用主要包括生物固氮作用[2]、分泌和诱导产生植物生长调节物质如吲哚乙酸[3]和赤霉素等[4]、改善植物对矿物质的利用率[5]等；间接促生作用主要是植物内生细菌的生防作用，主要包括分泌抗生物质[6]、生态位竞争及营养物质竞争[7]、诱导植物抗性等[8-9]。大量实验也已经证实植物种子的表面和内部均有微生物存在，且微生物群落丰富[10]。水稻是世界三大粮食作物之一，种植面积约1.5亿hm2[11]。在中国，水稻也是最主要的粮食作物之一，对国家粮食安全和国民经济起着举足轻重的作用，其播种面积稳定在2 934万hm2，其中常规水稻的种植面积为1 267万hm2，杂交水稻为1 667万hm2左右[12]。优良的水稻亲本是培育高产、优质杂交水稻的前提，研究表明杂交水稻的产量及抗性等特性与其亲本也有很大程度上的相关性[13]。目前，与植物相联合细菌的研究报道越来越多，但主要集中于根和根际内生菌的研究[14-16]，对与种子联合的内生菌的研究还相对较少[17]，尤其对水稻种子内生细菌的研究，包括不同基因型水稻种子内生细菌的研究则更少。本课题组曾开展了杂交稻种子及其亲本内生细菌群落多样性研究，发现不同基因型的杂交稻种子内生细菌优势菌群、丰度等均存在一定差异，并且与其亲本有一定的相关性[18-20]。但上述研究是基于成熟后的水稻种子取材开展的，不能阐明杂交水稻种子内生细菌优势菌群形成的时期，对于处于灌浆期的水稻种子，尤其是杂交水稻亲本种子内生细菌的多样性研究，目前没有相关报道。本研究以生产上大面积应用的杂交水稻两系不育系亲本“深08S”、“和620S”以及自选恢复系“16A007”为研究对象，采用传统微生物纯培养方法研究处于灌浆期的上述材料种子内生细菌群落及其多样性，为阐明杂交水稻内生菌优势菌群形成的时空机制，指导杂交水稻高产育种以及保障种子的健康与活力提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 材料

1.1.1 水稻种子的采集 样品为湖南杂交水稻研究中心提供的水稻亲本“深08S”、“和620S”及“16A007”种子，取材时期为灌浆期(2016年3月18日)，采自湖南杂交水稻研究中心海南南繁试验基地，4 ℃保存。

1.1.2 培养基及试剂 LB、TSA和NA成品培养基，购于北京陆桥公司；细菌基因组DNA提取试剂盒及PCR相关试剂购于TIANGEN公司；PCR引物由北京诺赛生物公司合成。

1.2 方法

1.2.1 样品表面灭菌 先用无菌水清洗水稻种子，待种子晾干后，依次用70%乙醇浸泡3 min，次氯酸钠溶液(2.5%有效Cl-)浸泡5 min，70%乙醇浸泡30 s，最后用无菌水淋洗5～7次，在无菌滤纸上无菌条件下晾干；同时取最后一次淋洗水120 μL涂于LB固体平板上，28 ℃恒温培养72 h，检测水稻种子表面灭菌效果。表面灭菌彻底的种子用于实验。

1.2.2 内生细菌的分离与纯化 取5.0 g表面灭菌彻底的水稻种子用无菌研钵研磨成粉末，采用梯度稀释法制备10-1～10-4的系列稀释液。每一梯度稀释液分别取200 μL涂布于NA、LB、TSA平板上，每个处理组设置三个平行，30 ℃培养3 d后根据平板上菌落的形态(表面光泽度、透明度、大小、颜色、形状、边缘整齐度等)随机挑取具有代表性单菌落，纯化后4 ℃保存备用，同时保存于中国工业微生物菌种保藏中心(CICC)。

1.2.3 内生细菌的16S rDNA序列分析 采用细菌基因组DNA提取试剂盒提取细菌基因组DNA。用正向引物27F(5′-AGAGTTTCATCTGGCTCAG-3′)和反向引物1492R(5′-GGTTACCTTGTTACGACTT-3′)扩增细菌的16S rDNA。PCR反应体系(50 μL)：DNA模板3 μL、10×buffer 5 μL、dNTP(2.5 mmol/L)4 μL、Taq酶(5 U/L)0.25 μL、引物27F(10 mmol/L)1 μL、引物1492R(10 mmol/L)1 μL，最后用ddH2O补足至50 μL。PCR反应程序：94 ℃预变性5 min，94 ℃变性1 min，55 ℃复性1 min，72 ℃延伸1 min，30个循环后72 ℃延伸10 min。用1%琼脂糖凝胶电泳检测PCR扩增产物。PCR产物用ABI 3730型DNA测序仪进行测序(ABI，USA)。将测序得到的结果在EzTaxon server 2.1进行比对[21]，确定与已知序列同源关系，经比对序列相似性达到98.65%以上的归为同一个种[22]。

2 结果与分析

通过传统分离培养方法从杂交水稻亲本“深08S”、“和620S”及“16A007”种子中分别挑取98、71和82株细菌，分别有6、10和11个代表菌株(表1、2、3)，将代表菌株序列信息提交到GenBank，登录号为KU946998-KU947024。

表1 水稻不育系“深08S”种子内生细菌分布

表2 水稻不育系“和620S”种子内生细菌分布

表3 水稻恢复系“16A007”种子内生细菌分布

续表3

对数据统计分析发现，“深08S”种子内生细菌群落分属两个类群Proteobacteria类群(97 clone，98.98%)及Bacteroidetes(5 clone，5.10%)，其中Proteobacteria包含5个OTU，Bacteroidetes包含1个OTU。该群落优势属(丰度)为Pantoea(52.04%)、Pseudomonas(31.63%)及Rhizobium(10.20%)(表1、表4)。“和620S”种子内生细菌群落分属两个类群Proteobacteria类群(70 clone，98.59%)及Actinobacteria(1 clone，1.41%)，其中Proteobacteria包含9个OTU，Actinobacteria包含1个OTU。该群落优势属(丰度)为Pantoea(69.02%)、Pseudomonas(18.32%)、Rhizobium(5.64%)及Sphingomonas(5.64%)(表2、表4)。“16A007”种子内生细菌群落属一个类群Proteobacteria，包含11个OTU。该群落优势属为Pseudomonas(45.12%)、Pantoea(41.46%)及Sphingomonas(6.10%)(表3、表4)。

“深08S”与“和620S”种子内生第一和第二优势菌属相同，均为Pantoea和Pseudomonas，且“和620S”的并列第三优势菌属Rhizobium是“深08S”的第三优势菌属。“16A007”的第一优势菌属为Pseudomonas，第二优势菌属为Pantoea，且“和620S”的并列第三优势菌属Sphingomonas是它的第三优势菌属，呈现出内生细菌群落的多样性。

本研究中的水稻亲本种子内生优势菌种有相似也存在差异。“深08S”种子内生细菌第一优势菌种是Pseudomonasoryzihabitans，第二优势种是PantoeadispersaLMG 2603T(DQ504305)，第三优势种是Pantoeastewartiisubsp.indologenes;“和620S”种子内生细菌第一优势种为Pantoeastewartiisubsp.indologenes，第二优势种是Pantoeadispersa， 第三优势种是Pseudomonasoryzihabitans；“16A007”种子内生细菌第一优势种为PseudomonasoryzihabitansNBRC 102199T(BBIT01000012)，第二优势种为Flavobacteriumacidificum，第三优势种为Pantoeadeleyi。“和620S”种子的第一优势菌种Pantoeastewartiisubsp.indologenes也是“深08S”种子的第三优势菌种；“和620S”种子的第三优势种Pseudomonasoryzihabitans也是“深08S”第一优势种；“和620S”和“深08S”的第二优势种均为Pantoeadispersa；“16A007”的第一优势种Pseudomonasoryzihabitans是“和620S”的第三优势种，也是“深08S”的第一优势种，此外其他优势菌种和“和620S”及“深08S”的优势菌种均不同。

表4 杂交水稻亲本种子内生优势菌属及其丰度分析汇总

3 讨 论

种子是种子植物的延续器官，是遗传信息的传递者与保存者，对延续物种起着重要作用，同时是农业生产的基础，对种业发展具有重要作用[23]。种子表面和内部存在丰富的微生物群落资源，是多种有益微生物和病原菌的传递载体[16]。目前对根际微生物的研究已深入，但与种子相关微生物的研究还处于初步研究阶段，而与水稻种子内生细菌群落结构多样性相关的研究报道不多。本研究以优异杂交水稻亲本“深08S”、“和620S”及“16A007”种子为研究对象，通过传统微生物培养方法，对其处于灌浆期的种子内生细菌群落多样性进行研究，旨在探究种子形成早期过程中水稻亲本种子内生细菌群落结构的特点及多样性。

研究结果发现，处于灌浆期的杂交水稻亲本种子仍然存在内生细菌群落结构的多样性，表明在水稻种子形成的早期阶段内生细菌已大量存在，并不是在种子成熟后形成的，但同一水稻材料种子形成不同时期内生细菌群落是否存在差异性，有待进一步研究。另外，水稻亲本“深08S”和“和620S”均由“Y58S/早优143”的杂交后代系选而来，属姊妹系，遗传背景相关，而水稻恢复系“16A007”与“深08S”、“和620S”在遗传上没有任何相关性。本研究发现，处于灌浆期且具有遗传相关性的水稻亲本内生第一和第二优势菌属相同，均为Pantoea和Pseudomonas；“和620S”与“深08S”的优势种都存在Pantoeastewartii、Pantoeadispers和Pseudomonasoryzihabitans，这与两个水稻亲本种子有较近的遗传亲缘关系有密不可分的联系。“16A007”的第一和第二优势菌属分别为Pseudomonas和Pantoea，优势种除Pseudomonasoryzihabitans外均不同于“深08S”和“和620S”，这表明基因型能够影响内生细菌群落结构；同时表明水稻的内生优势菌属为Pantoea和Pseudomonas，这一实验结果与前人对不同水稻种子内生细菌群落结构多样性的研究结果相一致[19]。植物的基因型对与其相联合的细菌群落结构具有重要的影响，Weinert 等[24]研究发现不同品种和遗传转化的马铃薯与其亲本的根际细菌群落结构相比具有明显差异。水稻品种不同，根面定殖的细菌种类和数量具有明显差异，定殖于抗病性强水稻品种的拮抗性细菌数量多于抗病性弱的水稻品种[25]。种子是携带亲本基因的雏形植体，种子基因型对相联合的细菌群落结构具有一定的影响[23]，番茄种子由于基因型的不同导致内生细菌群落结构不同[26]。邹媛媛等[18]研究具有遗传相关性的杂交水稻组合及其各自亲本的种子固有细菌群落结构多样性时，发现杂交子代种子的优势菌属及其丰度与亲本种子的基因型具有一定的相关性。刘洋等[27-28]在对具有遗传相关性的不同杂交水稻品种和杂交玉米对其种子内生细菌群落结构的影响时，发现种子的基因型对其内生细菌的丰度及多样性具有一定的影响。

据报道，本研究中的许多优势菌属(Rhizobium、Pantoea、Pseudomonas、Sphingomonas)属于植物促生菌。PseudomonasLD161(P.fluorescens)能够通过溶解土壤中的有效磷，增加小麦对矿质元素的吸收从而促进其生长[29]；姜晓宇等[30]研究发现Pseudomonas可通过分泌生长素(Indolent acetic acid，IAA)、维生素促进作物生长。Sphingomonas作为植物内生菌有明显的促生作用[31]，Sphingomonas具有固氮酶活性和产IAA能力，对小麦赤霉病菌有一定的抑制作用[32]。研究发现水稻内生成团泛菌PantoeaYS19可以通过多种作用促进植物生长，例如固氮作用，分泌iP、HDZR等细胞分裂素和IAA、ABA、GA4等其他激素类物质；能够影响水稻乳熟期光合作用的产物在源、库中的分配[33]。研究发现接种Rhizobium的水稻的生物量和种子量都有增长，且灌浆期叶的光合作用参数有明显提高[34-35]。3个优异杂交水稻亲本种子均有着丰富的内生菌资源，种子优势菌属为有益内生细菌，由此可推断本研究中的不育系亲本培育的杂交水稻在内生菌方面具有一定优势。

本研究利用传统分离培养方法对处于灌浆期的杂交水稻亲本“深08S”、“和620S”及“16A007”种子内生细菌群落多样性进行初步研究，为进一步探讨植物种子内生细菌的形成以及内生细菌植物基因型的相关性奠定了基础；同时，也为进一步挖掘植物与内共生细菌间的互作关系提供了参考依据，研究结果对促进我国水稻种子科学研究及种业发展具有一定的理论与实践指导意义，实验获得的丰富水稻种子内生细菌资源可为今后合理开发新的植物益微菌剂奠定资源基础。

致谢 中国食品发酵工业研究院 中国工业微生物菌种保藏管理中心程池教授在本研究工作中提供了指导与帮助，在此特表示衷心感谢。

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Diversity of Endophytic Bacterial Communities in Parental Seeds of Outstanding Hybrid Rice (OryzasativaL.) in the Milk

LI Nan-nan1，2, 3, LI Ni1, ZHAO Ran2, YAN Long-ping1, XIAO Ming3, LIU Yang2,WANG Wei-ping1,4

(1,Nat’lKeyLab.ofHybridRice(HunanHybridRiceRes.Ctr.,)Changsha410125; 2.ChinaCtr.ofIndust’lCult.Collect’n,ChinaNat’lRes.Inst.ofFood&Ferment’nIndust’s,Beijing100015; 3.Coll.ofLife&Environ’lSci.,ShanghaiNormalUni.,Shanghai200234; 4.S.RegionalCollabor.Innov’nCtr.forGrain&OilCropsinChina,Changsha410128)

Diversity of the endophytic bacterial community structure in seeds of three parents of hybrid rice “Shen 08S”, “He 620S”, and “16A007” in the milk was studied through conventional microbial cultivation methods. The experiment showed that the diversity of the bacterial community structure was still existed in the parental seeds of hybrid rice in the milk. The endophytic bacterial community in “Shen 08S” contained 6 OTUs, and the first dominant bacterium genus wasPantoeawith abundance at 52.04%, the second and third dominant bacterium genera werePseudomonasandRhizobiumrespectively; The endophytic bacterial community in “He 620S” contained 10 OTUs, and the abundance of the first dominant bacteriumPantoeawas 69.02%, the second one wasPseudomonas, the third ones were juxtapositionallyRhizobiumandSphingomonas. The endophytic bacterial community in “16A007” contained 11 OTUs, and the abundance of the first dominant bacteriumPseudomonaswas 45.12%, the second and third ones werePantoeaandSphingomonas. From this study, it thus clear that the rice seed of “Shen 08S” and “He 620S” that having genetic pertinence had the same endophytic bacteria in the first and the second dominant bacterial genera; At the same time, all of three parent seeds of the rice hadPantoeaandPseudomonas, indicated that the genotype of the rice seed had a certain effect on endophytic bacterial community structure.

parent of hybrid rice; in the milk； seed endophytic bacteria; cultivation method; community diversity

杂交水稻国家重点实验室开放课题基金项目(2014KF06)；公益性行业(农业)科研专项(201403002)；北京市科技新星计划项目(Z141105001814095)

李南南 女，硕士研究生。研究方向为微生物区系分析与分类鉴定。E-mail: skylinannan@163.com

* 通讯作者。刘洋 男，高级工程师，博士。主要从事微生物分类鉴定与植物内生菌方面的研究。E-mail: ly81150@163.com

2016-04-14；

2016-05-05

Q939

A

1005-7021(2017)02-0020-06

10.3969/j.issn.1005-7021.2017.02.003

肖明 男，教授，博士。主要从事微生物与植物的相互作用与微生物分子生物学方面的研究。E-mail: xiaom88@shnu.edu.cn

王伟平 男，副研究员，博士。主要从事水稻育种与种子学方面的研究。E-mail: wangweiping01@126.com