鱼类的听觉特性与应用研究进展

邢彬彬，殷雷明，张国胜，庄 鑫，王羿宁，王振宇，李泓泉，刘 景，刘宏超，许柳雄

（1.上海海洋大学海洋科学学院，上海 201306；2.大连海洋大学海洋科技与环境学院，大连 116023；3.上海海洋大学，大洋渔业资源可持续开发省部共建教育部重点实验室，上海 201306；4.上海海洋大学，农业部大洋渔业资源环境科学观测实验站，上海 201306）

声音对于许多海洋生物极为重要，海洋生物声学研究表明，频率为50～100 kHz的水声信号在鱼类声通讯交流、定向、觅食和防卫等方面发挥重要作用［1］。鱼类像其他脊椎动物一样，有两个内耳，位于颅腔内、大脑的两侧，但与陆生脊椎动物相比，鱼类没有中耳和外耳［2］。在鱼类内耳中，听觉毛细胞（sensory hair cell）可以将声信号转换为电信号，从而被神经系统识别［3］。大多数鱼类能听到的声音范围从50～1 000 Hz，少数鱼类能听到超过3 kHz的声音，仅有极少数鱼类能够听到大于 100 kHz的声音［4－5］。

关于鱼类听觉的研究已有一个多世纪，从早期的研究者认为鱼类没有内耳、听不到声音；到如今，从行为学、解剖学、电生理学等不同方面的研究均证实了，鱼类不仅能够听见声音，还具备感受声压、粒子振动、辨别频率、辨别方向等能力［6］。关于鱼类听觉特性的研究，至今已涵盖的学科包括：动物学、声学、解剖学、生理学、神经电生理学、动物心理学、渔业科学等［7］，是一门多领域综合的基础学科。本文通过综述了鱼类听觉特性的研究进展，并结合近年来的研究动态进行综了应用前景展望，旨在为我国鱼类听觉的基础研究以及在现代渔业中的应用提供参考。

1 鱼类听觉研究进展

1903年PARKER［8］首次研究了鱼类的听觉能力。1938年FRISCH和他的学生们对鱼类的听觉能力展开了大量研究工作，并首次提出鱼类听觉阈值和信号辨别能力的测量方法［9－10］。到了20世纪60－70年代，研究者们［11－13］开始使用鱼类行为学和动物心理学相结合的方法对鱼类听觉能力进行研究，该方法需要对实验鱼进行驯化，方法繁琐具有局限性［14］。

20世纪70年代后，随着医学领域的进步和发展，电生理方法开始被逐渐用于鱼类的听觉能力测量。传统的电生理方法是一种侵入性方法，它通过对鱼体局部解剖，用电极记录通过声音刺激诱发产生的微音器电位来测定鱼类的听觉能力。主要记录位置包括，听觉球状囊［15］、第八神经纤维、听性脑干和听性通路中的神经元［16－18］。

另外一种侵入性电生理方法是心电图法（electrocardiogram，简称 ECG）。其原理是，将作为条件刺激的声音和作为无条件刺激的电击相结合对实验鱼进行驯化，先放一个声音刺激，再紧跟上一个适度的电刺激。反复几次，使实验鱼产生条件反射。然后只放声音，并根据植入实验鱼体内的电极所记录的心电图的变化，来判断鱼类的听觉阈值和频率范围［19］。鱼类心电图的研究开始于 1910年左右［20］，1957年 OTIS等［21］首次记录了固定于水槽中的鱼类心电图，1969年NOMURA等［22］记录了游泳状态下鱼类的心电图。张国胜［19，23］先后使用双电极和单电极记录了深虾虎鱼（Bathygobius fuscus）和黄盖鲽（Pseudopleuronectes yokohamae）的心电图，并指出双电极记录尤其适用于小型鱼类。

1971年JEWETT［24］首次使用非侵入性方法，于人头皮记录到听性脑干反应（auditory brainstem response，以下简称ABR）。1981年BULLOCK提出这种方法同样能够记录到鱼类的听觉诱发电位（auditory evoked potentials，以下简称 AEP）。1998年KENYON等［25］首次使用ABR技术测得了鱼类的听觉阈值，并通过对比传统实验方法，认为ABR技术是一种非侵入性、无需复杂行为驯化、测量迅速、对鱼体无损伤、实验鱼可重复利用的高效技术手段。

2013年 LADICH［26］根 据 金 鱼 （Carassius auratus）的听力图，首次比较了使用行为方法和AEP电生理方法所测得的结果，并指出生理感知听觉阈值不等于行为反应听觉阈值。在相同条件下，LADICH将行为方法和AEP方法测得的数据进行平均，发现生理听觉阈值略高于行为反应听觉阈值，即AEP测得的听觉阈值通常低估了鱼类真正的听觉能力。因为声音的质子运动（振动）方式在水槽中和自然水域环境中不同，鱼类在自然水域中更多的是依靠质子运动（振动）而不是单纯地依靠声压来感知探测［26］。SISNEROU等［27］建议，在研究鱼类听觉阈值的时候，可在相似声音条件下同时使用这两种方法测量。

2 鱼类听觉的研究内容

2.1 听觉阈值

听觉阈值是鱼类刚能听到声音的最小声压值，是鱼类最基本的听觉特性。鱼类听觉阈值的大小通常是用听觉阈值曲线图的方式来表示，横轴为频率，纵轴为听觉阈值，曲线的最低点表示在对应的频率上，听觉的灵敏度最高。根据曲线不仅可以了解鱼类在各种频率下的听觉阈值，而且还能判断出它们的可听频率范围。

大多数鱼类能听到的声音范围从50～1000 Hz，少数鱼类能听到大于3 kHz的声音，仅有极少数鱼类能够听到大于 100 kHz的声音［4，28］。LADICH［29］指出，一般听力频谱窄而听觉阈值高的鱼类被划为听力通才（hearing generalist），而听力频谱范围广而听觉阈值低的鱼类被划分为听力专家（hearing specialist）。两者的区别是，后者具有专门的生理结构提高了听觉敏感度，可以听到更广的频谱。听力通才包括鲑科鱼类、鲡鱼科鱼类以及金枪鱼等，听力专家包括所有的骨鳔总目和鲱形目鱼类以及一些金鳞鱼科和石首鱼科鱼类［30］。已知听力频谱最广的仅限于西鲱属的鱼类［31］。

2.2 环境噪声对鱼类听觉的影响

随着水域中人为环境噪声的增加，在降低其它声波存在的情况下，鱼类探测相关声波的能力受到了显著的影响，从而迫使鱼类的听觉阈值增大，这种现象称为噪声的遮蔽现象［32］。通常只有噪声在信号频率周围某一临界频率带内，噪声才能有效遮蔽信号。因此，在评估遮蔽是否可能出现时，确定信号频率所处的动物临界频率范围是十分重要的。

一般来说临界比随声音频率的增加而增加，在听觉敏感的频率范围内约为15～30 dB，即在敏感频率范围内信号声声压比相应的环境噪声声压大15～30 dB以上，鱼就能分辨出信号音［32］。

1961年 RICARDSON［33］通过研究指出：鱼类存在剩余掩蔽现象，鱼类这一现象的显著性与原刺激声音的强度和作用时间有很大关系。1983年黄玉霖等［34］通过解剖进行听力实验后的鲻（Mugil cephalus）内耳发现：整个椭圆囊连同半规管均有“充血现象”，认为这可能是长时间受到声强级为痛觉阈或接近痛觉阈的声刺激作用而引起的暂时性“变聋”的缘故，即剩余掩蔽现象的极端表现形式。

目前，主要研究工作集中在实验室条件下通过短期或长期噪声暴露实验研究噪声对鱼类听觉能力的影响，使用的噪声源包括单一频率的声音（pure tones）、白噪声（white noise）［35－36］以及人为噪声的录音回放［37］等，少数在野外使用军用声呐［38－39］以及地震勘探气枪［40］等进行了原位噪声暴露实验。在噪声暴露实验后，利用行为学或者电生理学方法来确定鱼类的听力损伤程度是暂时性听觉阈值位移还是永久性听觉阈值位移并对暂时性听觉阈值位移的损伤程度进行测量。

2.3 对学习声音的记忆力

目前有关鱼类记忆力的研究只对少数种类进行了研究。研究方法多为行为学方法，即投饵与放声相结合进行驯化的方法。而且结果可能与每天的驯化次数、驯化时间的长短以及加强驯化有关。马萨诸塞州的科德角海洋生物实验室对水槽中的6 500条河鲈 （Perca fluviatilis）进行连续播放2周、每天3次长20 s、频率为280 Hz的声音，播放后即在投饵区内投放饲料。两周后，不管在1天中的哪个时段播放声音，河鲈都会在30 s内自动聚集到投饵区觅食［39］。张国胜等［40］采用 300 Hz脉冲断续音对许氏平鲉（Sebastes schlegelii）幼鱼进行音响驯化，发现在经过2周多的驯化后，间隔10 d后许氏平鲉幼鱼的聚集时间为44 s，聚集率为86.3%，这说明许氏平鲉幼鱼对驯化声音的记忆力超过了10 d而且效果明显。

3 鱼类听觉特性研究的目的

声音对于许多海洋生物极为重要，并且在捕食者的交流、航行、定向、觅食和探测方面发挥着关键作用。在信号传播范围和速度方面，水下声音各具特色的性质和海洋环境中的视觉、触角、味觉和嗅觉等其它感官的局限性，意味着声音是大量海洋动物偏爱的传感介质［41］。

因此，研究鱼类的听觉特性，一方面，为评估海上环境噪声对鱼类健康影响提供参考依据；另一方面，可以帮助我们了解鱼类在不同声场条件下的行为反应以提高捕捞效率。

3.1 评估环境噪声对鱼类的影响

自20世纪60年代以来，地震勘探、声呐、水下爆破、船舶、海上风电场等海洋经济建设活动高速发展，同时也给海洋环境带来了不同程度的噪声污染，尤其是人为产生的低频噪声（＜500 Hz）干扰了鱼类生活的水下声音环境，对鱼类的生理、行为以及种群等方面产生了影响［42］。

噪声对鱼类的听力损伤可以分为暂时性听觉阈值位移和永久性听觉阈值位移。鱼类长期暴露在低强度噪声或者短期暴露在高强度噪声下都可能引起暂时性听觉阈值位移［43］，由于噪声的频率、声压级（声强）、暴露时间不同，不同鱼类的听觉能力不同、听力组织器官健康状况不同等，暂时性听觉阈值位移的水平、持续时间、恢复时间也不同。而永久性听觉阈值位移则不能恢复，同时伴随着鱼类内耳听觉毛细胞的死亡。

RICHARDSON［44］在评估环境噪声对海洋哺乳动物行为和听觉能力的影响时，按照声压级强度大小所产生的影响，进行以下区域分类：可听区域 （zone of audibility）、反应区域 （zone of responsiveness）、遮蔽区域（zone of masking）、损伤区域（zone of injury）。此方法同样适用于分析环境噪声对鱼类听觉能力的影响。

高强度噪声对鱼类的影响主要体现在暂时性听觉阈值位移及应激水平提高［45］，也会引起血液循环系统和神经组织损伤等［46－47］，同时还会造成鱼类行为的改变如趋避噪声源，逃离摄食、产卵场所等［48］。

室内养殖环境噪声，主要来源于养殖设备产生的低频噪声，殷雷明等［49］的研究结果表明，开放式玻璃钢水槽内，其环境噪声源包括主频率峰值为100 Hz的养殖工作设备与水槽内壁的低频共振噪声，并指出长期暴露在100～1 000 Hz低频强噪声下，则会影响鱼类的生理健康。CRAVEN等［50］的研究结果表明，在循环水养殖环境，环境噪声在低频区噪声达到最高，在102 Hz时达到124 dB。汤涛林等［51］的研究结果表明，罗非鱼声控投饵采用循环水槽，循环噪音呈周期性，噪声过高时会影响试验鱼食欲。海上环境噪声，通常包括船舶噪音、工业噪音等人为水下噪音，CHRISTOPHER［52］的研究结果表明，人为水下噪声对鱼类的内耳、侧线等感官器官造成损伤，短时间处于水下噪声环境中，会造成听觉阈值短暂性位移；长时间处于水下噪声环境中，会造成细胞组织损伤，听觉阈值产生永久性位移。WILLIAMS等［53］对船舶发出的水下噪声的研究结果表明，船舶发出的水下噪声，会增加海洋生物的死亡率。

3.2 开发新的渔具渔法，提高渔获效率

进入20世纪后半叶，近海捕捞渔业得到了快速发展，但由于过度捕捞及渔场环境的恶化，中国近海的经济鱼类资源明显下降，特别是四大海区中的渤海几乎处于枯竭状态，如产量曾经很高的小黄鱼（Larimichthys polyactis）等现在已形不成渔汛，甚至处于濒临灭绝的状态，即使有少量渔获也难以达到正常的商品规格。随着200海里专属经济区的划定、有关国际渔业协定的签订及各国对保护本国渔业资源意识的增强，尤其是中日、中韩渔业协定生效后，对我国海洋捕捞业的影响巨大，为了满足国内市场对水产品的需求，我国渔船纷纷由近海渔业向远洋渔业发展。研究这些种类的听觉特性，掌握其行为特征，进而利用鱼类行为特性开发新技术，对于远洋渔业新渔场的开发具有十分重要的意义［54］。

随着对鱼类听觉特性研究的深化必然会带来渔具渔法上的创新和改革，使生产中采用的渔具渔法更适应鱼类的行为反应研究，从而提高生产效率，降低能耗，有效地利用渔业资源。同时，其研究成果还可为设计生态友好、选择性高效的渔具渔法提供基础数据，为科学合理的开发渔业资源和渔业可持续发展提供技术支持［55］。

3.2.1 新渔具渔法

随着科学技术的进步和渔业生产规模的扩大，单一、简陋的渔具渔法已经不能适应需要了。现在不少渔业捕捞单位的渔具渔法仍停滞在20世纪80年代的水平，自动化程度低、作业耗财耗时耗力，而所获渔产量还不尽如人意。捕捞辅助设备如水平探鱼仪、垂直探鱼仪、音响唤鱼器、声波拟饵钓、气泡幕音响诱鱼、赶鱼器等，都是听觉研究应用于实践的例子并证明基于听觉研究的新型渔具渔法不仅具有更高的捕捞率，也可以节省不必要的消耗。例如，声赶鱼装置就是根据鱼类对噪声产生厌感和对敌害鱼叫声产生惊恐的特点而设计的一种新型渔法。声赶鱼应用于海洋捕捞（如张网、围网、围刺网作业）中，在进行远洋捕捞过程中，当使用围网对日本鲭（Scomber japonicus）、竹䇲鱼属鱼类（Trachurus）、属鱼类（Sphyraena）等中上层鱼类进行捕捞时，在网具包围圈的缺口处，播放海豚叫声，对上述鱼群能够起到一定的驱逐作用，从而获得更好的捕捞效率。在淡水捕捞中，也广泛用于“赶、拦、刺、张”联合渔法［43］。

通过研究鱼类的听觉特性并将此技术配合渔具渔法的改良投入生产实践，从而提高生产效率，降低能耗，有效地利用渔业资源，这将是未来一段时间鱼类听觉研究学者应该考虑的问题。此外，关于鱼类听觉特性的研究成果还可为设计生态友好、从而实现选择性捕捞，实现科学合理的开发渔业资源和渔业可持续发展［55］。

3.2.2 音响驯化性牧场

鱼类对声音的行为反应主要有：正反应，即游向声源；负反应，即游离声源；无反应，这包括在起初有所反应，而后对声响产生适应性而无动于衷［44］。声诱捕捞技术，正是利用鱼类对声音的正反应，在水中播放鱼类的生物噪声（如摄食噪声、生物发声、游泳噪声等）使鱼集群，并诱导鱼群进入预定的捕捞区域，从而达到集中捕捞的目的［42］。声诱鱼类实验所用的声源主要为：人工合成音（正弦波［45－47］、矩形波［48］、脉冲音［49］等）和生物噪声［50］，这些实验为音响驯化型海洋牧场提供了理论和数据基础。

早期日本在海洋牧场中使用该方法对牙鲆（Paralichthys olvaceus）、真鲷（Pagrus major）、黑鲪（Sebastodes fuscescens）、许氏平鲉等鱼类进行了音响驯化［45］，达到了声诱鱼类集群的效果，并在此基础上实现了声导鱼技术。其中，较著名的是在日本鹿儿岛海域进行的真鲷声导鱼实验［51］。具体来看，自20世纪70年代开始，日本就以真鲷、牙鲆、黑鮶等作为对象鱼类，开发建设了音响驯化型海洋牧场，分别在大分县、长崎县、岛根县等内湾海域进行了海洋牧场开发事业。用300 Hz的正弦波声音对真鲷放流鱼苗进行音响驯化后，放流到海洋牧场水域，当龄鱼的平均回捕率能达到11.64%；在岛根县、新瀉县等地的沿岸海域开发建造了以牙鲆为音响驯化对象的海洋牧场，通过对陆上设施中间育成的种苗和受过音响驯化的种苗的放流效果进行比较，回捕结果表明，音响驯化群的回捕率比对照群高2倍，且放流后2年后的回捕率高达21.5%；在宫城县等地开发了以黑鮶为主要对象的音响驯化型海洋牧场，实际效果表明黑鮶的稚鱼在海上进行音响驯化放流管理也是可行的。有关音响驯化型海洋牧场的基础研究，美国、加拿大及欧洲的一些国家也进行了不同程度的研究［42］。目前，声音在海洋的人工放流、资源调查、保护以及集约化养殖等方面已经大规模使用并取得了良好效果，海洋牧场技术已趋成熟。因此，可以参照声音在海洋进行增养殖工作，同时，加快研究声音在淡水增养殖上的使用方法与手段，促使声音在淡水增养殖上的广泛应用，加快淡水牧场的建设，为淡水增养殖的健康、持续、快速发展提供新的技术手段。

相比于日本、美国等其它海洋大国，我国起步较晚。2003年张国胜等［52］提出了海洋牧场在我国海域建设的意义和可行性，并为我国海洋牧场的建设发展提供了详实的理论依据和实践指导意见。

海洋牧场为尽快恢复沿海渔业资源，保护海域环境，促进中国渔业的可持续发展提供了明确的目标，因此，在未来海洋建设中，可以在沿岸海域有目标、有计划、有步骤地开发建设海洋牧场，实施牧场化增养殖。在旅游城市近岸海域建设音响驯化型海洋牧场，利用鱼类音响驯化等水产生物行为控制技术及海洋环境监控技术等海洋高新技术管理海洋牧场，提高增殖效益。同时开发游钓渔业，扩大旅游资源，加快产业调整。因此，研究我国主要海水经济鱼类的听觉特性，建设音响驯化型海洋牧场，运用水声学方法驯化和控制放流鱼类，对主要鱼类资源动态进行科学管理，必将成为我国走“耕海牧渔”的道路振兴沿岸近海渔业的重要方向之一。

3.2.3 养殖业提高饵料利用率

随着人们对水产品需求量的增加，水产养殖业得到了较快的发展，设施化水平和集约化水平也不断地提高。如何保持良好的养殖水域环境一直是养殖户们所关心的问题，养殖水域中溶解氧、温度、氨氮等环境因素的波动往往会造成鱼类的异常行为，严重的话更会导致出现大面积的死亡，饵料就是影响养殖水域各个环境因素变化的一个重要影响因子。因此，在水产养殖业中，通过研究鱼类的听觉特性，可以帮助我们提高鱼类在饵料摄食效率，为饵料投喂过程中的控制和决策提供理论支持。

我国设施渔业的养殖方式多样，其共同的特点一是集约化程度提高，二是投喂高质配合饵料，三是精细的喂养，四是严格的管理。它的核心是强化养殖，科学投喂。但在集约化程度提高，鱼产量大幅度增长的情况下，水质易于恶化，加上其它因子的超标和用于防治鱼病的用药不当，使其品质下降，甚至危及鱼的生命，毒物残留也不符合相关标准。因此，设施渔业对合理施肥、科学投饵技术的需求是急迫的。“音响驯化”投饵技术是在鱼类听觉特性研究的基础上发展起来的一种实用、科学的新技术，其利用鱼类的听觉特性，通过播放特定频率的声音并配合饵料投喂，从而实现合理、科学投喂及降低饵料沉积，有利于保护水质，推动设施渔业快速、持续、健康发展。

3.3 提高养殖鱼类的生长效益

在采用人工投饵型饲养的水域中，如果对鱼种进行驯养，可以提高饵料的利用率，同时饵料的利用率也是衡量投饲技术与管理水平的重要标志。在高密度饲养条件下，养殖鱼在摄食时是互相争食的，经过驯养后，一般在投喂时养殖鱼可以全部上浮摄食，但是，仍然会有一定量的饵料沉降，没有得到充分利用。研究养殖鱼类的听觉特性，利用声音（诱集）控制其行为，使鱼种适应环境，建立条件反射。驯化成功后，养殖鱼类一听到刺激音便会立即上浮觅食，饲料利用率极高，几乎没有沉降［56］。在水产养殖业快速发展的今天，投饵型养殖方式也对养殖水域造成了严重的污染。投饵养鱼对水质的污染，主要是大量残饵、鱼粪和鱼的代谢废物进入水中，水体接纳了大量的氮、磷、有机碳等植物营养素，导致浮游生物大量增殖，使水域富营养化，增加了水中有机质的负荷和氨等有毒代谢物质的浓度。由于水底沉淀中有机质的分解，产生大量的H2S、NH3、HS－及有机酸，不仅对鱼类而且对底栖动物产生很大的影响。用来养殖的沿海或内湾，在经营一段时期后由于水质富营养化的影响，将很难再度利用，严重制约了水产养殖业的健康发展。在造成养殖水域严重污染的原因中，饲料投喂技术低是最值得关注的［57］。因此，非常有必要在投饵型水产养殖业中使用鱼群声诱控制技术，彻底改变饲料投喂技术低的现状，尽可能减少饲料的沉积，提高饲料利用率，从而较好地改善养殖水域环境，减轻污染，使养殖鱼类健康、持续、快速发展。

4 小结

综上所述，在鱼类听觉能力研究中，首先需要对水下声音环境进行分析研究。在以往研究中，鱼类的听觉能力研究多数是在实验室中进行，通过分析得出鱼类的听觉敏感频率范围和相对应的听觉阈值，但这并不能完全代表实际野外水体中，其听觉反应阈值。今后我需加强野外验证实验，对自然条件下的实际水下声音环境进行长期监测，在天然条件下按照行为学方法听觉研究实验，充分研究鱼类理论听觉水平与野外水域中行为反应阈值的关系，从鱼类听觉能力的基础研究推广到实际应用中去。

因此，今后对我国主要经济鱼类的听觉能力进行研究，掌握其听觉特性，控制鱼群行动，创建生态健康、环境友好、资源养护的现代海洋渔业生产模式，保障人海和谐发展，是我国海洋与渔业科技工作者的当务之急。