羊栖菜生物活性成分研究综述

董玲丽　姜翠丽　柴怡

摘要 本文综述了羊栖菜中多糖、褐藻多酚、甾醇、萜类等活性成分以及抗氧化、抗衰老、抗肿瘤、降血糖、降血脂和抑菌等生物活性的研究进展，以期为深入研究羊栖菜资源开发与利用提供参考。

关键词 羊栖菜；活性成分；生物活性；研究进展

中图分类号 Q946 文献标识码 A 文章编号 1007-5739（2018）16-0230-04

Study on Bioactive Components of Sargassum fusiform

DONG Ling-li JIANG Cui-li CHAI Yi CHEN Cong-cong LI Nan

（College of Life and Environmental Science，Wenzhou University，Wenzhou Zhejiang 325035）

Abstract The research progress of active components of polysaccharides，brown algae polyphenols，sterols and terpenoids in Sargassum fusiform and the bioactivity of antioxidant，antiaging，antitumor，hypoglycemic，antihyperlipidemia and antibacterial was summarized in this paper，so as to provide references for the further development and utilization of the Sargassum fusiform resources.

Key words Sargassum fusiform；active component；bioactivity；research progress

羊栖菜（Sargassum fusiforme）又名海大麦、鹿角尖等，是褐藻门马尾藻属的大型一年生植物，适合生长于暖温带海域，广泛分布于太平洋西北面海岸线的中下游潮间带[1]。羊栖菜在中国、日本和韩国拥有悠久的食用历史，羊栖菜不仅是传统美食，还是传统中草药。早在《神农本草经》和《本草纲目》中就有记载，羊栖菜能够治疗便秘、结气、脚气、水气浮肿、积食不消等病症[2]。现代医学也证明了羊栖菜具有丰富的药用功效，羊栖菜中含有丰富的蛋白质、矿物质和海藻多糖等天然活性物质，能预防和治疗高血压、高血脂、高胆固醇等心血管疾病，对甲状腺肿、大肠癌等疾病也有一定的防治作用[3-4]。羊栖菜中还含有其他化合物，如多酚类化合物、氨基酸、微量元素、甾醇类化合物、多糖、脂肪酸等[5]。

本文总结了近年来羊栖菜化学成分及其生物活性的研究进展，以期为羊栖菜更深入的资源开发与利用提供参考。

1 羊栖菜活性成分

1.1 羊栖菜多糖

多糖是由多个单糖分子通过糖苷键形成糖链的天然高分子聚合物，羊栖菜多糖（Sargassum fusiforme polysacchari-des，SFPS）是一种分子量在3 500～100 000之间的酸性多糖，其单糖组成有甘露糖、葡萄糖、半乳糖、木糖、岩藻糖、葡萄糖醛酸、半乳糖醛酸和糖醛酸等，其含量占羊栖菜干重的16%～70%，主要包括褐藻糖胶、褐藻酸和褐藻淀粉[6]。褐藻糖胶也被称为褐藻硫酸酯，是一种黏性物质，主要由岩藻糖和硫酸根组成，含量约占羊栖菜干重的2%，是SFPS中重要的活性成分[7]。褐藻酸是SFPS中含量最多的一类多糖，含量是褐藻糖胶的8～10倍，分子大小为3 200～3 400，是褐藻细胞壁主要构成成分[8]。褐藻酸分子量大，水溶性差，黏度高，往往进行结构改造后才能探究其生物活性，褐藻酸不同的分子量、单糖组成和硫酸化或乙酰化程度都能影响其生物活性[9]。褐藻淀粉主要存在于细胞质中，分子量在8 000左右，其含量相对较少，相关研究也甚少。

SFPS的提取方法有水浸提法、超声波法、微波法和酶解法等，最常用的提取方法是水浸提法，往往还会结合其他辅助方法，使SFPS的提取率最大化。

李亚娜等[10]采用热水浸提SFPS，提取温度在85 ℃时，浸提2.6 h，SFPS的得率达到11.12%。SFPS的提取水温在80～95 ℃之间较合适，且不会影响SFPS的生物活性。超声波法和微波辅助水浸提法有助于提高SFPS的得率，微波辅助水浸提法使SFPS的得率提高到15.58%[11]，而超声波循环辅助热水提取SFPS，其得率能达到21.32%[12]，这2种辅助提取法大大缩短了提取时间，提高提取效率。即便不断优化提取条件，水浸提法提取的SFPS的得率仍普遍不高，原料耗费多，提取成本较高。王 勤等[13]利用pH值为3的酸性溶液提取SFPS，得率高达39.3%。虽然酸提取法明显提高了多糖得率，但酸性条件极有可能破坏糖链结构，使多糖天然结构、活性成分组成和分子量都发生变化。另一种较温和的提取方法是酶解法，用纤维素酶和果胶酶破坏细胞壁结构，有助于提取胞内多糖，酶解法的多糖得率比熱水浸提法高117.23%[14]。酶解提取法虽然条件温和，能保证多糖提取物的生物活性，但其成本相对较高，不适合大规模提取。

1.2 褐藻多酚

褐藻在生长过程中会为了抵御病虫害以及各种环境压力而产生许多次级代谢产物，这其中就不乏有褐藻多酚（Phlorotannin）。从结构上来讲，褐藻多酚属于聚酮类化合物（Polyketides，PKs），而后者广泛存在于自然界，其种类繁多、结构多变，主要包含聚醚类、多烯类、多酚类、大环内酯类和烯二炔类的化合物，现已成为结构和和功能最多样化的天然产物之一[15-18]。

多酚对藻类的生理完整性和化学防御至关重要。首先，多酚是细胞壁的组成成分；其次，多酚能保护藻类，使其免受氧化损伤和紫外辐射损伤。此外，其在其他生物或非生物环境等胁迫方面也发挥着重要作用[19]。褐藻多酚是一类脱氢的低聚物，其基本结构单元为间苯三酚（Phloroglucinol），如图1（a）所示。依据其单体间苯三酚寡聚物聚合方式的不同将褐藻多酚结构大致分为6类，如图1（b～f）所示，分别为多羟基联苯、多羟基苯醚、混合多羟基联苯多苯、多羟基苯醚、二苯杂二氧和二苯呋喃以及不太常见的卤代、硫酸酯化、烷基化多酚[20-24]。

近年来，研究者们对褐藻多酚进行提取纯化，研究其生物活性，以获得褐藻更深层次的开发利用。褐藻多酚的提取方法多种多样，主要有有机溶剂提取法、超声波提取法、微波提取法、酶提取法和临界流体萃取法等，为获得较高的提取率，提取过程中往往是2种或多种方法的组合[25]。

目前，羊栖菜多酚使用较多的提取方法有微波或超声波辅助有机试剂提取法，王君虹等[26]采用微博辅助乙醇浸提羊栖菜多酚，得率可达2.33%；方 丽等[27]采用超声波辅助44%乙醇提取羊栖菜多酚的得率达0.395%。

酶解法是一种非常温和的提取方法，可有效保证提取物的生物活性。刘 楠等[28]利用纤维素酶和中性蛋白酶辅助羊栖菜多酚的提取，使纤维素酶和中性蛋白酶的比例为15∶1，酶解温度46 ℃，pH值5.5，酶解处理46 min后，用40%乙醇在70 ℃水浴浸提，最后多酚的提取量为9.31 mg/g。

超临界二氧化碳萃取法是一种绿色环保的提取方法，适合提取一些易热变性和易氧化的产物。但是，超临界流体萃取法的提取效率较低、投资大、成本高，限制了其使用和发展[29]。

1.3 甾醇和萜类化合物

王 威等[30]利用正己烷从羊栖菜中分离提取到6种甾醇化合物；陈 震等[31]利用半制备高效液相色谱等方法分离鉴定了8种羊栖菜甾醇，其中岩藻甾醇和马尾藻甾醇是主要的羊栖菜甾醇；孙 瑜等[32]用硅胶柱和半制备HPLC分离到2种羊栖菜甾醇。羊栖菜甾醇具有丰富的抗氧化和抗菌等生物活性，特别是耐药性革兰氏阳性菌具有明显的抑菌效果[33]。

羊栖菜中萜类化合物含量少，受到的关注度较低，仅有少量文献报道羊栖菜萜类物质的提取和活性。徐忠明[34]从羊栖菜中分离提取鉴定到3种萜类物质，分别是Loliolide、Is-ololiolide、（3R）-4-[（2R，4S）-4-acetoxy-2-hydroxy-2，6，6-trimethylcyclohexylidene]-3-buten-2-one。徐石海等[33]用乙醇浸提法从羊栖菜中分离鉴定到2种萜类化合物。研究表明，萜类物质具有丰富的生物活性，如抗肿瘤、抑菌消炎、抗氧化等，其应用前景广阔[35]。

1.4 其他成分

羊栖菜氨基酸含量相对较低，在0.15%～1.57%之间，其含量会随季节变化而变化，冬末所有氨基酸的含量达到最高，春末最低，夏季回升[36]。羊栖菜中共有18种人体所需氨基酸，其中8种是人体不能合成的氨基酸，占氨基酸总含量的42.08%～47.36%[37]。

羊栖菜中蛋白质含量在9.63%～15.09%之间[36]，含量也会随季节变化而变化，12月至次年4月含量较高。羊栖菜蛋白质的提取方法多种多样，庞庭才等[38]采用碱溶酸沉法提取了羊栖菜蛋白质，并优化提取工艺，使羊栖菜蛋白质的得率达到28.95%。

羊栖菜中含多种微量元素，包括Na、K、Fe、Ca、Si、Mg、P、Sr、Mn、Cu、Al、Zn、V、Ti，其中含量较高的Fe、Ca和Si是人体所需的微量元素，Cu、Fe、Mn、Zn、Mg和Ca是羊栖菜细胞所需的微量元素，随着海洋环境严重恶化，羊栖菜中还检测出了微量重金属元素，如Cd、Pb、Al、As[39-40]。

羊栖菜膳食纤维是一类主要以多糖为主的营养物质，可分为可溶性膳食纤维和不可溶性膳食纤维，Lahaye等[41]研究结果显示，羊栖菜膳食纤维的总量为49.2%（干重），其中可溶性膳食纤维占 67%，在可溶性膳食纤维中，灰分含量较多，不溶性膳食纤维中主要有半纤维素、纤维素和木质素，其中半纤维素含量最多。膳食纤维不易被胃肠道酶降解，易于在胃肠道中形成黏性液体，辅助胃肠道消化吸收过程。因此，膳食纤维常被制成药品、保健品[42]。

2 羊栖菜生物活性

羊栖菜中化学成分复杂多样，生物活性也多样，大部分具有较高的药用价值，具体的活性成分和生物活性见表1。

2.1 抗氧化活性

抗氧化性是指可清除机体中过多氧自由基的特性。过多的氧自由基会破坏细胞结构、组织和生物活性物质，干扰细胞正常的代谢活动，引发衰老等[50，54]。羊栖菜中有效成分提供的H+参与到氧化反应中，与氧自由基结合生成水或羧酸，阻断氧化过程，达到抗氧化的效果[54]。

羊栖菜中多糖和多酚均是重要的抗氧化活性成分，体外试验表明，羊栖菜多酚和多糖对DPPH、羟自由基和氧自由基都表现较好的清除能力[23，55]，体内试验通过增强小鼠体内SOD和GSH-PX的活性，发挥抗氧化作用[56]。

2.2 抗衰老活性

研究表明，羊棲菜具有抗衰老的生物活性，因而羊栖菜也被称作“长寿菜”。赵萍[57]探究了SFPS对果蝇寿命的影响，发现高剂量SFPS使果蝇平均寿命增加30.9%，最高寿命增加14.6%。进一步探究SFPS的抗衰老机制发现，SFPS能激活果蝇体内Nrf2/ARE信号通路，降低Keap1基因表达，提高抗氧化反应元件正调控因子Nrf2和ARE原件下游抗氧化基因表达量，从而提高果蝇机体的抗氧化性。SFPS还可以改善线粒体活性和ATP酶水平，减少线粒体的缺失和维持活力，保持mtDNA完整性，提高系统的抗氧化功能，延缓了机体衰老[58]。

2.3 抗肿瘤活性

大多数被认为对肿瘤细胞有毒性的化合物，对正常细胞也是有毒的。因此，研究对宿主毒性小的新型抗肿瘤物质是非常重要的。近几十年来，许多从植物、真菌、藻类和动物中提取分离到的有效成分已被证明具有广泛的生物学功能，且副作用少。羊栖菜活性成分抗肿瘤机制的研究已有较多的文献报道，

Chen等[44]研究了SFPS对肺癌小鼠的影响，结果表明，SFPS可明显抑制患癌小鼠体内肺癌细胞的生长，且显著促进腹腔巨噬细胞产生IL-1和TNF-α，以及促进脾腺细胞增殖，从而提高小鼠的免疫反应。SFPS的免疫调节作用，使其成为有效的抗肿瘤成分。此外，SFPS对肝癌、宫颈癌、乳腺癌、胃癌、肠癌均有较好的治疗效果，体外试验表明，SFPS对直肠癌、食管癌等6种人肿瘤细胞都有毒性作用[59]。褐藻多酚的多羟基结构能有效猝灭自由基，防止自由基对DNA的破化，从而达到防癌效果。多酚还能阻断肿瘤基因的表达，抑制癌细胞增生，诱导癌细胞凋亡，有效控制、抑制和杀伤肿瘤[51]。

2.4 降血糖、降血脂

糖尿病是一种多病因引起的内分泌代谢疾病，其中免疫功能紊乱和自由基毒素均可导致胰岛细胞功能减退，引发糖尿病[60]。张华芳[61]曾用95%乙醇浸提羊栖菜，得到的提取物富含多酚、甾醇、萜类等成分，将羊栖菜提取物灌胃胰岛细胞受损的患病小鼠，结果表明，小鼠胰岛细胞功能改善，血糖水平降低。由此可知，羊栖菜对糖尿病有一定的治疗作用。

血脂水平过高会直接引发一些严重疾病，如动脉粥样硬化。张秀坤[62]从羊栖菜中分离纯化到4种岩藻聚糖硫酸酯，并对高胆固醇小鼠进行体内试验，结果表明，羊栖菜多糖能显著提高小鼠内源性抗氧化酶活性，降低体内脂质过氧化水平，从而预防小鼠动脉粥样硬化。陈 震等[31]从羊栖菜中分离和鉴定到8种甾醇类化合物，动物试验表明，这8种甾醇混合物可显著降低大鼠体内总胆固醇、甘油三酯和低密度脂蛋白胆固醇含量，从而达到降血脂的目的。

2.5 抑制细菌

褐藻多酚能影响细胞膜的结构和功能，裂解细菌细胞壁，破坏细菌细胞膜的完整性，达到抑菌效果[63]。褐藻多酚可以作为潜在的抗菌剂应用在食品和药品中，以解决合成防腐剂和添加剂会对人体细胞和器官的毒性。用乙醚提取羊栖菜成分，GC/MS鉴定到具有抗菌活性的化合物有酚类、萜类、内酯、吲哚类、脂肪酸和挥发性卤代烃，透射电子显微镜测定金黄色葡萄球菌在羊栖菜乙醚提取物处理下的形态变化，发现细菌的细胞壁穿孔甚至破裂，细胞质泄漏，外层细胞的形状严重变形，内染色质轻度分散[64]。

3 结语

目前，对于羊栖菜的研究主要集中在活性成分的提取分离鉴定以及生物活性的探究上，特别是羊栖菜多糖和多酚的研究较为广泛，而对于羊栖菜活性成分作用机制的研究还比较少，有待深入研究。随着科学技术的不断发展，羊栖菜中的秘密也将被一一揭开，羊栖菜资源的开发与利用将对药物领域产生重要意义。

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