运动影响个体执行控制的神经机制：基于脑成像研究的ALE元分析

崔蕾 殷恒婵 申其淇 朱丽娜

摘    要：采用激活似然估计法（ALE）研究运动影响个体执行控制的神经机制，为运动与脑科学研究提供认知神经科学的理论基础，为运动促进个体身、心、脑健康发展提供理论依据。方法：基于关键词在Web of Science、PubMed、CNKI数据库进行检索，得到445篇文献，根据筛选标准最终纳入8篇文献，样本量共计343人，通过GingerALE2.3软件，对符合要求的8篇文献进行激活似然估计元分析，计算每个体素跨实验激活的可能性。结果：共获得6个激活峰值点，分布在大脑两侧。其中，右侧额下回有1个簇（BA9，峰值坐标52/14/26），左侧额下回有1个簇（BA47，峰值坐标-32/20/-8），右侧枕下回有1个簇（BA18，峰值坐标34/-84/-14），右侧楔前叶有2个簇（BA19，峰值坐标28/-72/40;BA19，峰值坐标22/-76/38），右侧前扣带回有1个簇（BA32，峰值坐标8/20/38）。结论：1）运动促进执行控制激活相关脑区具有一般性，主要表现在运动增强了左侧额下回、右侧额下回、右侧楔前叶、右侧枕下回及右侧前扣带回的激活;2）运动对执行控制的改善并非引起了单一脑区激活的改变，可能是多个脑區的协同变化。

关键词：运动干预;执行控制;脑成像;激活似然估计元分析

中图分类号：G 804.8          学科代码：040302           文献标识码：A

Abstract：Objective： The present study used the activation likelihood estimation  to  explore the neural mechanisms of exercise intervention on executive control， so as to provide the rationale of cognitive neuroscience for motor and brain science research， and scientific reference for promoting the healthy development of individuals body， mind and brain by means of exercise. Methods： Relevant studies were identified through a systematic database search for articles published on Web of Science， PubMed and CNKI with keywords. This search yielded 445 papers， 8 literatures were finally included according to the screening criteria， with a total of 343 participants. ALE value of 8 literatures was calculated through Ginger ALE 2.0 software to create the ALE map. Results： The results from the ALE analysis across 8 literatures demonstrated concordance in six main clusters： right Inferior frontal gyrus（BA9， Peak Foci52/14/26）， left Inferior frontal gyrus（BA47， Peak Foci -32/20/-8），right Inferior occipital gyrus（BA18， Peak Foci 34/-84/-14）， right Precuneus（BA19， Peak Foci 28/-72/40; BA19， Peak Foci 22/-76/38）， right anterior Cingulate Gyrus（BA32， Peak Foci 8/20/38）. Conclusions：1） The neuromechanism of exercise intervention on executive control is general， mainly in that exercise enhances the brain activity in the left inferior frontal gyrus， right inferior frontal gyrus， right precuneus， right inferior occipital gyrus， right anterior cingulate gyrus by exercise intervention. 2） The improvement of exercise on executive control does not result in the change of activation of a single brain region， but may be the cooperative change of multiple brain regions.

Keywords：exercise intervention; executive control;neuroimaging; ALE meta-analysis

执行控制是指人在认知过程中有意识地抑制自动的、占主导地位的优势反应，使个体能够抵抗内源性和外源性刺激的干扰，通过自制力来控制自身的行为和情绪反应，坚持完成任务，实现延迟满足[1]。执行控制是个体认知、情绪和社会功能的核心，是学习、推理等智力活动的重要过程，执行控制不良的个体不仅学习能力受损，还常继发行为和情绪方面的问题。越来越多的研究探讨执行控制健康对个体发展的重要性，关于执行控制的发展规律、神经机制、测量与评价、影响因素及促进执行控制发展的干预方法和教育措施等研究迅速成为心理学、认知神经科学、体育学等领域的研究热点。

已有研究表明，运动干预能够促进个体的执行控制[2-11]，但大多数研究仅在行为学层面进行了探讨，采用脑成像技术探讨运动干预影响个体执行控制神经机制的研究较少。在已有的脑成像研究中，存在被试样本量较小， 各个研究采用的测量工具不一致，选取的运动项目、每次运动持续时间、强度、干预周期等主要指标也各不相同，等等，这些问题均可能导致统计检验力和效应量较低[12]，甚至是研究结果的不一致。目前，运动心理学领域关于运动促进个体执行控制的神经机制尚未有共识性研究结论，没有明确阐释运动改善个体执行控制的神经机制。

为了回答上述问题，克服单一研究的局限性[13-15]，进一步阐明运动促进个体执行控制的神经机制，基于大量数据的脑成像元分析技术有必要被引入到体育科学研究中，促进运动与脑科学研究的发展。激活似然估计法（ALE）是近年来脑成像领域研究最常用的元分析方法之一[16]。ALE的基本原理是计算每个实验中每个体素在某种条件下被激活的可能性并对此进行统计[17]，以激活可能性为指标，可以计算每个体素跨实验激活的可能性，并对这种可能性进行假设检驗，从而得到多个实验中执行控制相关脑激活区域的一般性结论[18]。

本研究旨在通过对国内、外运动与执行控制的研究文献进行梳理，采用ALE对纳入的文献进行分析，探讨运动影响执行控制的神经机制，为运动与脑科学研究扩展研究视野，深化认知神经科学发展，为运动促进个体身、心、脑健康发展提供理论依据。

1   方法

1.1  文献的检索

在国内、外的大型数据库中检索有关文献，文献发表日期为2008年1月—2018年8月。

1.1.1  中文文献检索

检索数据库为CNKI。关键词为“体育”“运动”“锻炼”“身体活动”“抑制”“执行控制”“磁共振”“fMRI”。

1.1.2  英文文献检索

检索数据库为PubMed、Web of Science。关键词为“exercise”“sport”“physical activity”“aerobic”“fitness”“cognitive control”“executive control”“inhibition”“Flanker”“stroop”“Stop Signal”“go/no-go”“fMRI”“functional magnetic resonance imaging”“functional imaging”“functional MRI”“brain”“neuroimaging”。

1.1.3  检索结果

在数据库中检索以上关键词，共检索到445篇文献。

1.2  文献的筛选

1.2.1  文献筛选的标准

1）本研究探讨的是运动对身心健康人群执行控制影响的神经机制，只选择研究对象为身心健康人群的文献（被试的年龄、性别不限）;2）本研究关注的是运动对执行控制影响的因果关系，只选择实验设计中包含运动干预的纵向研究文献;3）本研究仅探究执行控制的认知神经机制，只选择国内、外普遍认可的经典执行控制测量任务（Flanker任务、Stroop任务、Go/nogo任务、Stop Signal任务等），采用任务态功能磁共振成像（fMRI）方法的文献;4）本研究采用ALE进行元分析，只选择研究结果中使用标准化后的MNI（montreal neurological institute，MNI）或Talairach坐标，表示脑区峰值坐标的文献;5）纳入文献只选择在期刊上正式发表的研究论文。

1.2.2  筛选结果

按照上述标准对检索到的445篇文献进行筛选，通过阅读题目和摘要，排除不符合标准的文献393篇，对剩余52篇文献进行全文精读，排除不符合标准的文献44篇，最终，纳入本研究元分析的文献共8篇。

1.3  数据分析工具及数据分析过程

1.3.1  数据分析工具

本研究采用GingerALE 2.3软件和Mango软件对数据进行分析。

1.3.2  数据分析过程

采用GingerALE 2.3软件进行ALE元分析，ALE元分析在Talairach空间标准下进行，将以MNI空间标准报告的坐标通过Lancaster转换为Talairach坐标[19]。根据激活坐标，采用三维高斯模型，建立ALE地图。根据ALE使用指导手册建议，本研究将激活似然估计图示的阈值定为P<0.001并且使用未校正的P值方法进行纠正，簇像素最小值设为200 mm3，得出脑区激活簇及其最大ALE值（最大ALE值代表脑区的激活概率）。

采用Mango软件，将ALE元分析得出的脑区激活簇坐标重合到一个标准大脑中，实现数据结果的可视化。

2   结果与分析

2.1  纳入ALE元分析文献的基本信息

纳入元分析文献的基本信息见表1，8篇文献中共有英文文献7篇，中文文献1篇。总样本量为343人，运动增强激活的坐标85个，运动减弱激活的坐标2个，但由于仅有2篇文献各自报告了1个运动减弱激活的坐标点，结果代表性较低，故不进入分析。

2.2  运动增强执行控制相关脑激活区域的ALE元分析结果

通过对运动增强执行控制激活脑区的坐标点进行分析，获得6个激活峰值点，分布在大脑两侧。其中，左半球有1个激活峰值点，右半球有5个激活峰值点（见表2）。右侧额下回有1个簇（BA9，峰值坐标52/14/26），左侧额下回有1个簇（BA47，峰值坐标-32/20/-8），右侧枕下回有1个簇（BA18，峰值坐标34/-84/-14），右侧楔前叶有2个簇（BA19，峰值坐标28/-72/40;BA19，峰值坐标22/-76/38），右侧前扣带回有1个簇（BA32，峰值坐标8/20/38）。

对元分析激活簇的数据结果进行可视化，得出激活脑区结果图，如图1所示。6个激活峰值点聚集在以下5个脑区：右侧额下回（如图1A所示）、左侧额下回（如图1B所示）、右侧枕下回（如图1C所示）、右侧楔前叶（如图1D所示）及右侧前扣带回（如图1E所示）。

3   討论

本研究使用ALE元分析发现运动使个体在5个脑区的激活增强，分别是左侧额下回、右侧额下回、右侧楔前叶、右侧枕下回和右侧扣带回。那么，这5个脑区与执行控制的加工过程存在怎样的关系，这些脑区激活强度的增加是否意味着运动促使执行控制加工过程发生变化？

3.1  运动对个体执行控制中额下回的影响

来自认知神经科学的研究表明，额下回是前额叶皮层的重要区域[28-29]，在执行控制中主要功能是抵抗干扰，在干扰下抑制无关信息，解决冲突等过程[30-31]。有关运动与额下回灰质结构的研究发现：高水平运动员与非运动员相比，额下回的灰质体积更大[32];专业运动员相较久坐的老年人，额下回等脑区的脑容量更大，认知表现更好[33]。这2项研究均表明长期的运动训练使得额下回脑区发生了可塑性变化，还可以延缓随年龄增长导致的执行控制衰退和脑结构的萎缩。由此看来，运动使得额下回发生可塑性变化，有可能通过增强额下回处理抵抗干扰、在干扰下抑制无关信息、解决冲突的能力，进而改善执行控制的行为表现。

3.2  运动对个体执行控制中前扣带回的影响

前扣带回主要是监控和解决冲突，如纠正错误、抑制无关想法或抑制与威胁相关干扰物的反应[34-35]。前额叶与前扣带回在执行控制加工过程中的关系非常紧密[36]。执行控制的双系统模型理论指出，前额叶与前扣带回通常在执行控制中会同时激活，前额叶是抑制不相容反应的调节系统，前扣带回是冲突监控或错误检测系统[37-38]。运动与前扣带回相关的研究发现，6个月有氧运动干预显著降低老年人双侧前扣带皮层萎缩体积，且前扣带回体积萎缩风险平均降低42.1%[39]。Rosano等[40]的研究发现，长期、规律性坚持中等强度运动的老年人，前扣带回激活程度显著高于不经常参加运动的老年人。运动使得前扣带回发生可塑性变化，有可能通过增强前扣带回纠正错误或抑制干扰信息的能力，进而提升执行控制的正确率表现。

3.3  运动对个体执行控制中视觉联合皮层的影响

枕叶与视觉搜索、视觉注意等基本认知加工过程高度相关[41]。楔前叶位于顶叶皮层，而顶叶与注意力选择和反应冲突的解决有关，枕叶与顶叶构成了视觉联合皮层，是个体完成多个认知加工过程的重要皮层系统。运动与视觉联合皮层（由楔前叶和枕下回共同构成）功能的研究发现，运动训练可以使得初级和次级视觉皮层（BA17、BA18和BA19）发生可塑性改变[42]。Claudia等[43]发现协调训练后老年人完成视觉搜索任务的表现更好;高水平排球运动员在排球运动情境中进行信息加工时寻找关键信息的能力具有明显的优势[44]。鉴于运动的独特性，个体在运动过程中会根据接收到的不同视觉刺激信息，不断地调整和变换身体动作，以适应当前的任务要求。由此可见，运动对于楔前叶和枕下回共同构成的视觉联合皮层的整合能力要求非常高。运动使得视觉联合皮层发生可塑性变化，有可能通过增强个体的视觉信息整合的能力，提升执行控制的行为表现。

从以上分析可以发现，本研究的元分析结果中的额下回、楔前叶、枕下回和前扣带回脑区均是个体完成执行控制加工过程的重要脑区。以往有关运动与脑可塑性的研究[32-44]从各自的角度探讨了运动对脑可塑性的影响，可是单一研究存在局限性，目前关于运动促进个体执行控制神经机制的探讨尚未有一个共识性的研究结论。本研究对纳入的8篇文献进行了ALE元分析，取得了跨实验的一致性，既克服了单一研究的局限性，也增加了统计效能，明确了运动改善个体执行控制的神经机制，即运动增强了左、右侧额下回、右侧楔前叶、右侧枕下回及右侧扣带回的激活，进而促进了个体执行控制行为表现。

本研究納入的8篇文献的运动干预虽然涉及功率自行车运动、耐力训练、力量训练、运动技能训练、抗阻训练、跑步、跳绳、协调训练、足球及游泳等多种运动项目[20-27]，且运动时长及强度也不一致;但结果仍表明，运动影响执行控制的脑激活模式存在一般性，这提示运动对执行控制的改善并非引起了单一脑区激活的改变，可能是多个脑区的协同变化。

4   局限与展望

本研究纳入了8篇符合要求的纵向运动干预与执行控制脑激活模式的研究，但整体来看，文献数量较少，这说明目前关于运动与脑可塑性的实证研究相对较少。本研究为探索性研究，数据分析依据ALE指导手册建议及相关心理学领域的脑影像研究，将阈值定为P<0.001，并采用非校正P值的方法，随着运动领域神经成像研究的数量逐渐增多，可进一步纳入更多的文献，使用更严格的多重比较校正方法，如错误发现率法（false discovery rate， FDR）和族错误率法（familywise error rate，FWE）等，加以验证。还可采用ALE元分析方法，从脑功能和脑结构的层面，探讨运动对不同人群脑可塑性的影响，拓展运动与脑科学研究领域，为运动促进个体身、心、脑健康发展提供更多的理论依据。

5   结论

1）运动促进执行控制激活相关脑区具有一般性，主要表现在运动增强了左侧额下回、右侧额下回、右侧楔前叶、右侧枕下回、右侧前扣带回的激活。

2）运动对执行控制的改善并非引起了单一脑区激活的改变，可能是多个脑区协同变化的结果。

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