桑小头木虱Paurocephala sauteri Enderlein生物学特性研究

卢芙萍 耿涛 武华周 王娜玉 汪永松 娄德钊 王树昌

摘  要：近年在海南各植桑區均发现桑小头木虱（Paurocephala sauteri Enderlein）严重为害，桑园被害株率达100%。在我国，该木虱仅记录于台湾省，为我国大陆新入侵害虫。本研究在实验室条件下[（27±1）℃、RH （70±5）%、12L∶12D]，采用45日龄桑树扦插苗和离体叶片饲养，对桑小头木虱的发育与繁殖特性及各虫态的形态特征开展观察。结果表明，桑小头木虱生活史包括卵、1～5龄若虫和成虫期。各龄期主要形态特征为：卵呈水滴形，带短的卵柄，端部具细长的端丝，初产时乳白色，待孵化时可见淡红色眼点;1龄若虫头、胸部乳白色，复眼和腹部橘黄色，无翅芽;2～5龄若虫黄绿色，随着龄期增加，体长增加，翅芽随之变化。2龄翅芽出现，稍突起;3龄翅芽较小，呈三角形;4龄和5龄翅芽长椭圆形，其中5龄超过腹部第1节。各龄若虫和初羽化成虫均可分泌白色球形蜡质。雌雄成虫以两性生殖方式繁殖后代，羽化3 d后体色由黄绿色逐渐变为黄褐色并开始交配，交配时间为0.5～3 h，结束交配18～21 h后开始产卵，产卵量为20～42粒。卵单个散产于叶片背面叶脉处，偶尔可见产于新抽嫩叶正面边缘，5～7 d后孵化，孵化率为98.19%，雌性百分率为70.44%。若虫期12～18 d，完成一代的时间为18～24 d。本研究将为桑小头木虱的准确识别与监测，以及防控策略的制定提供前提条件和理论依据。

关键词：桑小头木虱;识别特征;繁殖特性;发育历期

中图分类号：Q965      文献标识码：A

Abstract： The terminal bud and tender leaf of mulberry in Hainan has been found to be seriously damaged by Paurocephala sauteri Enderlein in recent years. The reproductive mode， developmental duration， fecundity and morphological characteristics of various developmental stages of P. sauteri on the host mulberry were investigated under laboratory conditions [temperature of （27±1）℃， RH （70±5）% and a photoperiod of 12L∶12D] in the life cycle of P. sauteri including egg， 1st5th instar nymphs and adults （female and male）. The egg was water drop shaped， with short egg pedicle and long terminal filament， milk white and transparent in appearance and had 2 red ocellus before hatching. The 1st instar nymph had milk white colour on the head and thorax， orange red in the compound eye and the abdomen， without wing bud. The instar nymphs of 2nd to 5th were yellow green in colour， the body length increased and the two pairs of wing pads developed as the instar increased. 2nd instar appeared wing pads with slightly bulged at apex. 3rd instar had wing pads more sharply triangular and pointed downward. 4th and 5th instar had wing pads directed backward， but extended beyond the first abdominal segment in 5th instar. Nymphs and adults could secret ball shaped white wax. P. sauteri produced offspring by sexual reproduction. Adults began mating after eclosion for 3 d， and became yellowish-brown in colour from yellow green of new eclosion. The mating behavior could continue 0.5 to 3 h. Then the female laid eggs after 18 to 21 h， with the number of eggs laid per female ranging from 20 to 42. The eggs were singly laid on both sides of the leaf vein underside of the leaf， and occasionally， some eggs also could be found at the upside edge of young leaves. The eggs hatched after 5 to 7 d with hatching percentage 98.19% and female percentage 70.44%. The developmental duration of the nymphs was 12 to 18 d， and that was 18 to 24 d from eggs to adults. The results would provides a theoretical basis and prerequisite for the management of P. sauteri.

Keywords： Paurocephala sauteri; identification characteristics; reproductive characteristics; developmental duration

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2020.09.023

海南省具有发展高产、优质、高效蚕桑产业的气候条件，桑树终年生长不休眠，产叶时间长，养蚕可全年不间断进行，投入产出周期短、见效快、效益高，是扶贫攻坚的优势产业[1-3]。同时，随着我国的生态桑多元化发展战略框架的逐步构建，在“一带一路”建设为蚕桑丝绸产业及科学技术发展创造了难得的历史机遇下，海南省大力发展桑树种植，试图把海南省打造成为中国最大的“生态环保高品位的丝绸制品原料生产基地”。同时，建立果桑、茶桑、菜桑等蚕业多元化发展产业带[1， 4-8]。然而，适宜的气候条件和常年生产也同样造成桑树害虫的种类增多，发生为害严重[3]。

桑小头木虱（Paurocephala sauteri Enderlein）属小头木虱亚科（Paurocehalinae），小头木虱属（Pau?ro?cephala Crawford），其主要分布于泰国、菲律宾、印度、印度尼西亚、马来西亚和我国台湾省[9-15]。近年来在海南各地桑园发现并严重为害，受害严重的琼中黎族苗族自治县和临高县桑园被害株率达100%。主要为害桑树顶芽和嫩叶，导致叶片卷曲，难以展开;其可分泌蜡质，诱发煤烟病，导致桑叶产量显著下降;危害小苗，可致其全株死亡，严重威胁蚕桑产业的发展。

近年来，鲜有桑小头木虱若虫识别和生物学特性的详细研究报道。因此，本研究在形态识别特征的基础上开展了桑小头木虱生物学特性研究，为其有效防控奠定基础。

1  材料与方法

1.1  材料

1.1.1  供试昆虫  桑小头木虱成虫和各龄若虫采自于海南省儋州市宝岛新村两院试验场七队（109°49′66.88″ E，19°58′19.49″ N）桑树，在室内[（27±1） ℃、RH （70±5）%、12L∶12D]条件下，用桑苗笼罩饲养以观察其形态学特征和生物学特性。

1.1.2  供试寄主植物  实验饲养试虫所用桑苗为本实验室自行扦插的45日龄以上袋装桑苗，品种为‘抗青283ב抗青10，试虫生物学特性观察所需离体桑叶采自相同处理的桑苗。

1.2  方法

1.2.1  桑小头木虱各龄期形态特征观察  田间采集桑小头木虱高龄若虫，室内饲养待其羽化，然后将5对/株初羽化的成虫接于新鲜无病虫害的笼罩桑苗上，待其产卵后除去成虫，在温度、湿度和光照分别为（27±1）℃、RH （70±5）%、12L∶12D下饲养，每隔8 h观察虫体发育情况，以蜕皮作为判断虫龄的依据，发现其蜕皮后立即在超景深三维显微镜（基恩士VHX-5000）下进行观察拍照，记录各龄期的形态特征，包括体长及体宽。每个龄期观察30头作为重复。成虫头部、触角和生殖器等重要微观鉴别特征采用扫描电镜（日立新型台式扫描电镜TM4000plus）进行观察拍照。

1.2.2  桑小头木虱生殖方式观察  选取新鲜、无病虫害的桑叶，背面朝上放入用吸水纸保湿的培养皿中，随机挑取室内饲养的初羽化桑小头木虱成虫，按照以下3种方式接于培养皿中：（1）1头雌成虫分别引入1、2、3、4、5、6、7、8、9、10头雄成虫;（2）1头雄成虫分别引入1、2、3、4、5、6、7、8、9、10头雌成虫;（3）1头雌成虫。在SZ650连续变倍体视显微镜（重庆奥特光学仪器有限责任公司）下连续观察其交配、產卵情况。饲养条件同1.2.1，重复10次。

1.2.3  桑小头木虱产卵量、卵的孵化率和性比观察  选取新鲜、无病虫害的桑叶，背面朝上放入用吸水纸保湿的培养皿中，随机挑取室内饲养的初羽化桑小头木虱成虫，将1对/皿雌雄成虫配对后接入，共接入30对，分别观察记录其产卵量和卵的孵化率，并连续饲养至羽化，统计每对成虫所产后代的性比。饲养条件同1.2.1。

1.2.4  桑小头木虱各龄期发育历期观察  选取新鲜、无病虫害的桑叶，背面朝上放入用吸水纸保湿的培养皿中，随机挑取室内饲养的羽化后2 d的桑小头木虱成虫，将1对/皿雌雄成虫配对后接入，共接入30对，待其产卵2 d后除去成虫，观察至卵孵化后，随机挑取30头初孵化且正在爬行的1龄若虫按照时间编号后单独放入新的培养皿中饲养观察，记录各龄若虫的发育历期以及成虫寿命。饲养条件同1.2.1。

1.3  数据处理

使用Microsoft Excel 2007软件对实验数据进行整理、分析和图表制作，采用SPSS软件（IBM SPSS statistics 19.0）进行单因素方差分析（AN-OVA），数值以平均值±标准误（mean±SE）表示。

2  结果与分析

2.1  桑小头木虱各龄期形态特征

2.1.1  成虫  形态和识别特征见图1和图2。体长（达翅端）：雄性（2.39±0.46）mm，雌性（2.15± 0.37）mm;头宽（包括复眼）：雄性（0.83±0.11）mm，雌性（0.63±0.09）mm。头短，颊不呈锥状。复眼红褐色，初羽化成虫则为白色，红色集中于1个小的圆形区域，单眼黄绿色。触角10节，第10节端部具2枚长刚毛，第9节近基部具1枚与第10节相似的长刚毛，柄节和梗节淡黄色，鞭节暗褐色至黑色，第4节端部，6～8节的大部及9和10节褐色至黑褐色，触角长0.90～0.98 mm，各节的长比（♂/♀）分别为1.14、1.00、1.05、1.17、1.11、1.10、1.09、1.09、0.92和1.14。初羽化雌雄成虫均为黄绿色，2 d后体色逐渐变深，第3天老熟，身体上黑色斑纹逐渐显现，具体为：头部逐渐变成黑色，但雌性中缝两侧各形成3个黄色不规则斑。胸背部逐渐变为黑色，其中中胸前盾片在雄性个体的前缘具黄褐色斜紋，侧缘黄褐色，雌性则具3条黄色纵纹，有时相连呈“山”形;中胸盾片雄性黑色，雌性则具4条黄色纵纹，有时中间2条并连成1条宽纵纹;中胸小盾片雌雄两性均具2块黄色纵斑。后胸盾片黄色，后胸小盾片黑色，向上突伸呈锥状。前翅透明无斑，翅痣狭长，脉黄褐色向端部加深。足淡黄褐色，跗节褐色，端跗节黑色，胫节长于股节，分别为（1.39± 0.42）mm和（0.98±0.33）mm，胫节与股节的长比约为1.44。腹板各节均具黄色环纹（图1）。

2.1.2  卵  呈水滴形，光滑，具光泽，带短的卵柄，端部具细长的端丝，长0.28～0.32 mm，宽0.12～0.18 mm，初产时乳白色稍透明，待孵化时可见淡红色眼点（图3）。

2.1.3  若虫  分5龄，全身具稠密长短不等刚毛，各龄体长、体宽和头宽参数见表1。各龄期主要识别特征见图4，具体如下：

1龄若虫头、胸部乳白色，复眼和腹部橘黄色，体长0.25～0.37 mm，触角3节，翅芽几乎看不见。

2龄若虫呈黄绿色，复眼橘红色，体长0.35～ 0.57 mm，触角5节，出现翅芽，呈乳头状稍稍突起。

3龄若虫黄绿色，复眼白色布满暗红色斑点，体长0.53～0.71 mm，触角5节，端部黑褐色，其余黄绿色。翅芽较小，呈三角形。

4龄若虫黄绿色，复眼白色，顶部约一半具暗红色斑点，体长0.73～0.92 mm。触角6节，第Ⅰ至Ⅳ节黄白色，从第Ⅴ节基部开始逐渐加深，从淡褐色逐渐过渡为黑色，第Ⅲ和Ⅳ节端部各有2根长刚毛，基部黑色，端部白色。翅芽明显，几乎呈半圆形，前翅与后翅边缘稍有重叠，至盖住后翅约1/3，向后延伸不超過腹部第1节。

5龄若虫黄绿色，复眼白色，顶部部分具有暗红色斑点，体长1.19～1.94 mm。触角8节，第Ⅶ和Ⅷ节为黑色，其余各节均为黄白色，其中第Ⅲ、Ⅳ和Ⅵ节端部各有2根长刚毛，基部黑色，端部白色。翅芽长椭圆形，前翅与后翅重叠近一半，向后延伸，长度超过腹部第1节。

桑小头木虱主要以若虫和成虫聚集于叶脉两侧为害，可从腹端排出球状蜡泌物，排出后则逐渐塌陷，其蜡泌物下垂跌落，导致其下叶片发生煤烟病，影响光合作用（图5）。

2.2  桑小头木虱生殖方式和繁殖能力

桑小头木虱营两性生殖方式，未观察到孤雌生殖现象。成虫以晚上羽化为主，初羽化雌雄成虫体色均为黄绿色，3 d后逐渐变为黄褐色并开始交配。成虫交尾时平行排列，尾部相连，可一同向前爬行而不分开。雌虫只交配1次，雄虫则可进行多次交配，交配时间为0.5～3 h。

成虫结束交配18～21 h后开始寻找合适的位置产卵。每头雌成虫可产卵20～42粒，平均（31.78±6.85）粒，共产4 d，其中第1天产卵量最多（12～26粒），第2天次之（5～16粒），第3天（1～7粒）和第4天（0～4粒）非常少（表2、图6）。卵单个散产于叶片背面的绒毛中，沿叶脉排列，偶见产于叶片正面，且在叶片边缘。卵孵化率为（98.19±2.01）%，雌性百分率为（70.44±4.85）%（表2）。

2.3  桑小头木虱各龄发育历期

桑小头木虱为不完全变态昆虫，其生活史包括卵期、若虫期和成虫期3个阶段。其中若虫期共有5个龄期。在桑树上（抗青283×抗青10）从卵至成虫的发育历期为18～24 d，平均（20.73± 2.33）d，卵期5～7 d，平均（5.75±0.85）d，1～5龄若虫的发育历期分别为（2.63±0.39）d、（2.70±0.38）d、（3.45±0.51）d、（3.05±0.72）d和（3.15±0.73）d。成虫寿命雌性长于雄性，分别为9～14 d和8～10 d，平均（10.35±1.53）d和（8.50±1.00）d（表3）。桑小头木虱在海南可全年繁殖，未观察到滞育现象。

3  讨论

Mifsud等[13]于2002年对各地小头木虱属的标本进行整理鉴定，认为杨集昆于1986年首次在我国云南西双版纳州景洪的长叶水麻上发现的Paurocephala debregeasiae Yang et Limsp.no与Paurocephala sauteri Enderlein为同物异名，随后统一为Paurocephala sauteri Enderlein。而李法圣[9]于2011年的鉴定，仍将P. debregeasiae与P. sauteri界定为独立的种。因此，目前为害海南桑树的桑小头木虱（P. sauteri）应为我国大陆地区首次发现。

至此，为害我国大陆桑树的木虱主要有3种，另外2种分别为Anomoneura mori schwara和Paurocephara psylloptera Crawford[9， 13， 15-19]。其中P. psylloptera为粤西地区桑园主要害虫，对粤西地区桑树造成严重影响[16]。P. psylloptera曾被认为与本研究中桑小头木虱P. sauteri为同物异名，后经Mifsud和Burckhardt重新鉴定为独立的种[9]。而A. mori主要分布于辽宁、内蒙古、山西、陕西、北京、河北、河南、山东、安徽、湖北、江苏、浙江、四川和湖南，寄主植物除了桑，还包括苹果、葡萄、梨、苹果、桃和柏木[15]。A. mori多年来在我国四川、江苏、陕西等地严重为害桑树，是桑树主要害虫之一，年发生1代，受其为害所养家蚕的化蛹率、茧重及茧层率等均显著降低[16-19]。近年来，A. mori入侵我国台湾省，成为台湾桑树上的主要害虫[12]，目前海南虽然尚未发现该种木虱为害，但因气候与台湾相近，也可能逐渐成为A. mori的适生区，因此需加强监测。

作为一种外来入侵物种，今后需加强桑小头木虱（P. sauteri）的监测，并进一步研究其生态适应性及对其适生区进行预测分析，明确分布区域，以降低扩散风险，保障桑蚕产业安全。本研究对其识别特征和生物学特性的研究结果将有助于其准确监测，进而有针对性地制定防控措施。

作为两性生殖的昆虫，性诱剂诱杀或能取得较佳的防治效果[20]，而信息素防控技术已在木虱的防控中发挥了重要作用[21]。因此，通过深入研究桑小头木虱的交配行为和信息传递，开展信息素成分的分析和合成将促进其有效防控。

目前我们正在开展桑小头木虱对不同颜色的趋性研究以及色板防控实验研究，得到了较好结果。同时，在调查研究过程中也发现了若虫和成虫的寄生蜂，正在开展相关研究，这将有助于桑小头木虱的绿色高效防控。

参考文献

[1] 王树昌， 耿  涛， 黄华平. 海南蚕桑[M]. 海口： 南海出版公司， 2017.

[2] 刘吉平， 黄正恩， 朱方容， 等. 海南省发展蚕桑产业的SWOT分析[J]. 中国蚕业， 2015， 36（2）： 49-54.

[3] 王娜玉， 卢芙萍， 耿  涛， 等. 海南桑螟寄生蜂种类及优势种的寄生特性研究[J]. 热带作物学报， 2019， 40（5）： 953- 959.

[4] 向仲怀. 让蚕桑丝绸在“一带一路”建设中重放异彩[J]. 蚕业科学， 2016， 42（1）： 1-2.

[5] 向仲懷， 何宁佳， 黄先智. 桑与畜牧业[J]. 草业学报， 2017， 26（2）： 1-9.

[6] 张  健， 向仲怀. 论中国丝绸之路的文化价值[J]. 蚕业科学， 2016， 42（5）： 910-917.

[7] 曾卫湘， 郑  莎， 韩  冷， 等. 53份桑种质桑叶的药用品质综合评价[J]. 蚕业科学， 2018， 44（6）： 905-915.

[8] 曾其伟， 何宁佳， 向仲怀. 美国的桑树种植历史与现状[J]. 蚕业科学， 2017， 43（1）： 1-7.

[9] 李法圣. 中国木虱志[M]. 北京： 科学出版社， 2011， 226-227.

[10] 杨集昆， 李法圣. 小头木虱属五新种及母生滑头木虱新属种（同翅目：木虱科：小头木虱亚科）[J]. 武夷科学， 1986（6）： 45-58.

[11] Crawford D L. The Psyllidae of Borneo[J]. The Philippine Journal of Science， 1920， 17（4）： 353-359.

[12] Liao Y， Yang M. First record of the mulberry psyllid Anomoneura mori Schwarz （Hemiptera： Psylloidea： Psyllidae） from Taiwan[J]. Journal of Asia-pacific Entomology， 2018， 21（2）： 603-608.

[13] Mifsud D， Burckhardt D. Taxonomy and phylogeny of the old world jumping plant-louse genus Paurocephala （Insecta，   Hemiptera， Psylloidea）[J]. Journal of Natural History， 2002， 36（16）： 1887-1986.

[14] Kuwayama S. A revision of the Psyllidae of Taiwan[J]. Insecta Matsumurana， 1931， 5（3）： 117-133.

[15] 唐  毅. 西南地区木虱总科区系分类研究（半翅目：胸喙亚目）[D]. 贵阳： 贵州大学， 2007.

[16] 绕文聪， 罗永森， 丁文华， 等. 乐扫防治桑木虱的药效试验[J]. 广东蚕业， 2006（2）： 28-30.

[17] 新井裕， 高德三. 桑木虱的防治[J]. 江苏蚕业， 1988（3）： 60-62.

[18] 曾爱国. 桑木虱的防治[J]. 陕西蚕业， 1981（2）： 50-51.

[19] 唐养璇. 商州刘塬沟桑木虱发生趋势研究[J]. 陕西林业科技， 2012（5）： 108-110.

[20] 智伏英， 黄  芳， 黄  俊， 等. 石蒜绵粉蚧生物学特性[J]. 昆虫学报， 2018， 61（7）： 871-876.

[21] 巴西科研人员发现合成柑橘木虱性信息素或为黄龙病防治提供新思路[J]. 农药， 2018， 57（3）： 183.