生草模式对苹果园天敌及其调控苹果绣线菊蚜作用的影响

李丽莉，门兴元*，郭文秀，曲诚怀，曹洪建，丁 荔，朱文君，曲在亮，李 卓，吕素洪，宋莹莹，崔洪莹

（1. 山东省农业科学院植物保护研究所/山东省植物病毒学重点实验室，济南 250100；2. 烟台市牟平区农业技术推广中心，烟台 264100；3. 威海市农业科学院，威海 264200）

近年来，随着苹果园集约化的不断发展，有害生物种群与群落结构急速变化，害虫发生有逐年加重趋势[1]，一些次要害虫上升为主要害虫，新害虫在生产中频繁出现[2]，给苹果产业带来巨大的挑战。当前果园生产中病虫害防治过度依赖化学农药，造成果园环境污染、害虫-天敌的控害功能失衡和害虫抗药性上升等问题[3,4]。绣线菊蚜Aphis citricolavan der Goot又名苹果黄蚜，是苹果园中一种常发害虫，以刺吸式口器为害叶片和果实，常造成落叶和煤污病，严重影响苹果的产量和品质[5,6]。近几年随着苹果园集约化种植，果园的通风透光条件改善，更有利于绣线菊蚜的迁入发生，其发生有越来越重的趋势。绣线菊蚜发生为害期也是多种授粉昆虫、天敌的发生期，因此，需要关注天敌和授粉昆虫的安全性问题，改变防治观念，通过改善果园生态环境，充分利用果园生态系统的自然控害作用，减少化学农药的使用。在生态系统中，自然天敌所提供的最主要生态服务功能是生物防治[7]，据估算，在美国，每年由自然天敌生物控害所带来的经济价值高达46亿美元[8]，可见，生态系统控害带来的经济效益也是十分可观的，应该引起我们的重视。

果园生草始于美国[9]，目前在欧美等国家广泛应用，其生草果园面积占全国果园总面积的 55%～70%[10]，我国现有生草果园面积仅占全国果园总面积的20%左右[11]，仅山东果园种草面积能达到60%[12]。鉴于自然生草易培养，成本低，是当前生产中主要的种植模式，长柔毛野豌豆Vicia villosaRoth是当前筛选出来的比较适合果园的人工生草种类。近年来，我国的科研工作者在果园生草方面做了一系列研究，但主要还是关注果园生草对土壤培肥地力等方面[13,14]。鉴于此，本研究选择当前生产中3种苹果园地面管理模型（清耕园、自然生草园、人工生草园），系统评价了地面管理模式对苹果园主要害虫绣线菊蚜和其主要天敌的发生以及对天敌控害作用的影响，以期阐明苹果园地面管理模式对天敌保育和控蚜的作用，为苹果园绣线菊蚜的生态调控措施的制定提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

试验在山东省苹果主产区牟平、威海、曲阜等地的苹果园内进行，选择连片种植苹果园开展试验，被调查苹果园面积不少于5×667 m2，苹果的品种均为富士系列，试验期间所有试验区域均不施用化学药剂，其他按常规措施进行管理，用于调查的三种果园类型试验地概况如下。

类型1：清耕园，位于烟台牟平张庄村（37°24′ N，121°25′ E），果园面积不低于2×667 m2，苹果品种为富士，树龄15年，年用药7～8次，果树休眠期清除地面所有植被，试验期间地面无植被；类型2：自然生草园Ⅰ，位于牟平碾子头村（37°29′ N，121°56′ E），果园面积不低于200×667 m2，苹果品种为富士，树龄10年，主要杂草为荠菜、麦蒿、野麦子；自然生草园Ⅱ，位于威海那香山前（37°35′ N，122°01′E），果园面积不低于4×667 m2，苹果品种为富士，树龄15～20年，主要杂草为荠菜、繁缕；自然生草园Ⅲ，曲阜吴村镇（35°73′ N，117°01′ E），果园面积不低于5×667 m2，苹果品种为富士，主要杂草为泥胡菜、荠菜、麦蒿，树龄2～4年。类型3：人工种草园，位于曲阜市吴村镇（35°73′ N，117°01′ E），果园面积不低于30×667 m2，苹果品种为富士，树龄20年，种草种类为长柔毛野豌豆。

1.2 天敌昆虫及绣线菊蚜调查

在蚜虫发生期（5月中旬—6月上旬），采用以下三种方法于各类型果园中对天敌昆虫种类、数量及绣线菊蚜的发生数量进行调查。

1.2.1 直接调查法 用于调查苹果树冠上的绣线菊蚜和天敌昆虫，共计调查2次。每个果园处理随机选取3棵树，每棵树上、中、下各取5个枝条，统计整个枝条上天敌的种类、数量及每个枝条顶梢下3片叶子上的绣线菊蚜数量。

1.2.2 黄板粘捕法 共计调查1次。每个果园处理随机选取 3 棵树，于每棵苹果树树冠外膛上、中、下各挂1张黄板，1周后对黄板上天敌昆虫种类、数量及绣线菊蚜有翅蚜数量进行统计。

1.2.3 扫网法 用于地面植被上主要天敌和绣线菊蚜的调查，共计调查1次。采用捕虫网（白色尼龙纱，80目，网口直径 30 cm×30 cm，深50 cm）进行扫网收集昆虫，每个果园处理随机选取3个点，每点扫网5次，每次1 m长度，将每次扫网所收集到的昆虫装于自封袋中带回实验室，统计每网天敌昆虫的种类、数量。

1.3 捕食性天敌的控害作用评价

捕食性天敌控害作用评价参考Fox等[15]方法在绣线菊蚜发生高峰前期采用罩笼试验在3种类型的果园中开展。每个果园均设罩网和开放2种处理，每个处理随机选取3棵树，每棵树随机选取5个枝条，采取接虫或去虫法，保证每枝梢有无翅成蚜 10头，并清理其他所见害虫和天敌。开放处理为自然状态，罩网处理采用网袋（0.2 m×0.4 m，白色细纱网，80目）将苹果枝梢全部罩住用于隔离所有捕食性天敌。试验期间对试验地降雨情况进行记录。罩网15 d时对罩网处理的网内及枝梢蚜虫数量、开放处理枝梢上的蚜虫数量进行统计，计算绣线菊蚜种群相对增长比率与天敌控害指数。

1.4 数据统计与分析

自然生草园各数据进行平均后作为1个果园进行数据比较。3种类型苹果园天敌种群密度为3种调查方法之和（100张黄板＋100个枝条＋100个扫网）的平均值[16]；3种类型果园天敌与绣线菊蚜的益害比N:P（N为天敌单位数量，P为绣线菊蚜数量）根据农业农村部农作物主要病虫测报办法计算[17]，按照 1个天敌单位每天能捕食150头蚜虫计算，异色瓢虫Harmonia axyridis(Pallas) 1个虫体作为1个天敌单位；草蛉和食蚜蝇2个虫体作为1个天敌单位；龟纹瓢虫Propylaea japonica(Thunberg) 4个虫体作为1个天敌单位；小花蝽10个虫体为1个天敌单位；寄生蜂120个虫体计为1个天敌单位；绣线菊蚜种群相对增长比率（RGRA）[18]，RGRA＝Pt/P0，Pt表示调查时间点罩笼（不罩网）处理绣线菊蚜数量，P0表示罩笼（不罩网）处理起始绣线菊蚜数量。天敌控害指数（Biocontrol Services Index，简称BSI）BSI＝(Nt—N0)/Nt，其中，Nt表示调查时间罩网处理的绣线菊蚜数量；N0表示同一时间不罩网处理的苹果新梢上绣线菊蚜数量。

不同处理苹果树上天敌的种群密度、天敌对绣线菊蚜的益害比、天敌单位数量、控害指数和绣线菊蚜的相对增长比率均采用单因素方差分析（one-way ANOVA，SPSS 17.0）；罩网和不罩网之间绣线菊蚜的相对增长比率用t-测验（t-test，SPSS 17.0）。

2 结果与分析

2.1 不同生草模式苹果园绣线菊蚜及主要天敌的种类及组成

不同生草模式苹果园树冠上主要天敌昆虫种类主要有异色瓢虫、龟纹瓢虫、寄生蜂、草蛉、小花蝽等；不同生草模式苹果园中天敌昆虫的发生组成有所不同（表1）。清耕园苹果树冠上未发现天敌；自然生草园苹果树冠上天敌数量顺序为寄生蜂＞草蛉＞异色瓢虫＞龟纹瓢虫＞草蛉＞小花蝽；人工种草园苹果树冠上天敌种类仅有草蛉和寄生蜂。

表1 苹果园绣线菊蚜和主要天敌的种类及组成Table 1 The composition of A. citricola and natural enemies on apple trees in different ground vegetation orchards

从黄板诱集节肢动物虫量来看，对绣线菊蚜并没有很好的诱集效果。在清耕园、自然生草园、人工种草园中，绣线菊蚜的比例分别为51.35%、16.21%、7.50%，黄板上主要诱集的天敌为寄生蜂和食蚜蝇，清耕园中寄生蜂和食蚜蝇占比分别为30.30%和12.12%，自然生草园中寄生蜂和食蚜蝇占比分别为26.43%和49.63%，人工种草园中寄生蜂和食蚜蝇占比分别为10.63%和77.50%。

三种类型苹果园地面植被上均未捕获到绣线菊蚜且捕获的天敌种类及组成不同。清耕园中未捕获到天敌；自然生草园捕获到的主要天敌为寄生蜂、异色瓢虫、龟纹瓢虫、食蚜蝇、草蛉，其中寄生蜂的比例最高，为67.37%；人工种草园主要捕获到的天敌为寄生蜂、龟纹瓢虫、食蚜蝇，其中寄生蜂的比例高达94.74%。

2.2 不同生草模式苹果园天敌种群发生及其与绣线菊蚜的益害比

不同生草模式苹果园捕食性天敌种群密度和寄生性天敌种群密度均差异显著（捕食性天敌：F＝135.099，df＝8，P＝0.000；寄生性天敌：F＝22.994，df＝8，P＝0.002）（图1）。无论是捕食性天敌还是寄生性天敌的种群密度，人工生草园均高于自然生草园和清耕园，自然生草园和清耕园之间无差异。

图1 不同地面管理模式下苹果园天敌的种群密度（头/百梢+头/百板+头/百网）Fig. 1 Number of natural enemy in apple orchards under different ground vegetation (Num. of natural enemy per 100 nets+100 branchs+100 cards)

清耕园中，寄生性天敌种群密度高于捕食性天敌种群密度，寄生性天敌种群密度为37.04头/(百梢＋百卡＋百网)，捕食性天敌的种群密度为29.63头/(百梢＋百卡＋百网)，自然生草园寄生性天敌种群密度多于捕食性天敌的数量，寄生性天敌种群密度为224.32头/(百梢＋百卡＋百网)，捕食性天敌的种群密度为190.85头/(百梢＋百卡＋百网)，人工生草园相反，捕食性天敌种群密度多于寄生性天敌种群密度，捕食性天敌的种群密度为992.59头/(百梢＋百卡＋百网)，寄生性天敌的种群密度为535.92头/(百梢＋百卡＋百网)。

在不同生草模式果园中，直接调查获得的天敌与绣线菊蚜的益害比差异不显著（F＝2.048，df＝8，P＝0.210）（图2）。自然生草园益害比最高（1.04×10−2），人工生草园益害比次之（1.60×10−1），二者均显著高于清耕园（0）。黄板调查的益害比结果显示，不同生草模式苹果园的天敌与绣线菊蚜的益害比差异显著（F＝6.967，df＝8，P＝0.027），人工生草园益害比最高（6.18），自然生草园益害比次之（1.92），清耕园最低（0.27），人工生草园益害比是自然生草园和清耕园的3.2倍和22.88倍，自然生草园益害比是清耕园的7.11倍。

图2 不同地面管理模式下苹果园天敌与绣线菊蚜的益害比（N/P）Fig. 2 The ratio of enemy to A. citricola in apple orchards under different ground vegetation

图3是不同地面植被上天敌单位数量，由于地面植被上未捕获绣线菊蚜，无法计算益害比，仅比较天敌单位数量。从结果来看，自然生草果园天敌昆虫单位显著高于人工生草和清耕园（F＝20.892，df＝14，P＝20.892）。

图3 不同地面植被上天敌单位数量（N/P）Fig. 3 Number of natural enemy units in different ground vegetation

2.3 果园天敌对苹果绣线菊蚜的生物控害作用评价

罩网处理第15 d时，同一类型果园中罩网处理与开放处理间绣线菊蚜的种群相对增长比率之间均无显著差异（清耕园：t＝1.149，df＝4，P＝0.193；自然生草园：t＝1.406，df＝4，P＝0.172；人工生草园：t＝3.455，df＝4，P＝0.099）。

三种生草模式果园之间，自然生草园与人工生草园罩网处理绣线菊蚜种群相对增长比率均显著低于清耕园（F＝15.162，df＝8，P＝0.005），而开放处理的绣线菊蚜种群相对增长比率差异不显著（F＝1.560，df＝8，P＝0.285）（图4）。

图4 苹果绣线菊蚜种群的相对增长比率Fig. 4 Relative growth rates of A. citricola

图5的结果表明，清耕园、自然生草与人工生草园建立罩笼后第15 d天敌的生物控害指数（BSI）均无显著性差异（F＝1.462，df＝8，P＝0.304）。人工生草园最高，为0.91，清耕园略高于自然生草园。

图5 控害指数（BSI）Fig. 5 Biocontrol Services Index

3 讨论

目前，我国大部分的苹果园仍以清耕为主，生草果园面积不足[11]，这种传统的果园管理模式导致了苹果园生态服务功能差，害虫发生为害严重，而生产上过渡依赖化学农药控制害虫，更进一步造成天敌数量减少和天敌的生态调控功能降低。优化生态环境，增加自然天敌的自然控害能力，促进果园的可持续健康发展，是当前我国集约化苹果种植急需解决的产业问题。

本研究结合系统调查和罩笼评估的方法，定量评价了自然生草和人工生草对天敌发生及控制绣线菊蚜作用的影响。结果表明，无论是人工种草还是自然生草均有利于增加苹果园天敌的种类和数量，人工种草园捕食性天敌和寄生性天敌种群密度均显著高于自然生草园和清耕园。果园生草后，天敌的种类也明显增加，清耕处理的苹果园仅观察到寄生蜂和食蚜蝇，自然生草园和人工生草园观察到6种天敌昆虫。赵雪晴等[19]研究后也得到了相同的结论，与清耕苹果园相比，生草园的天敌昆虫种类增加11种，丰富度指数也提高。本研究还发现苹果树冠上所见天敌种类和数量均较少，黄板诱集和扫网补获到的天敌种类和数量多，黄板上诱集到最多的是食蚜蝇，地面扫网获得最多的是寄生蜂，人工种草园比例均高于自然生草园，这说明天敌昆虫主要栖息在地面植被上，人工种草更有利于天敌的繁殖。迟全元等[20]和卢增斌等[21]，在对不同地面植被的苹果园节肢动物种群调查后也得出同样的结论，植被多样化对天敌种群密度具有显著的促进作用。

从绣线菊蚜的种群相对增长比率来看，清耕园显著高于人工生草园和自然生草园，但3种类型的果园中，罩网和开放处理间均无差异，因此3种类型的果园中控害指数无显著差异。分析原因是试验过程中有2次50 mL 以上的降雨，影响了绣线菊蚜的生长繁殖，因此，在基数都很小的情况下，罩网和开放处理的绣线菊蚜发生差异不显著。从益害比结果来看，直接调查获得的3种处理的苹果园天敌对绣线菊蚜的益害比无显著差异，但黄板上，人工生草苹果园益害比显著高于自然生草园和清耕园，分别是其3.2倍和22.88倍。人工生草园地面植被上天敌数量单位显著高于清耕园和自然生草园。这说明地面植被是天敌栖息、活动的主要场所，人工种草对于助增天敌具有极其重要的作用，蔡志平[16]研究也表明，果树上的天敌主要来自地面植被，果树上40%以上的异色瓢虫、80%以上中华通草蛉来自地面植被。因此应重视苹果园的地面植被，提倡果园种草，人工的种草或自然生草不仅可以调整果园的节肢动物的群落结构，而且有利于早春天敌的种群建立和繁衍，实现对果树害虫的生态控制[20]。合理的地面植被可以更好地实现天敌的繁育和定向移动，实现对害虫的绿色防控。因此，在我国现行栽培模式下，应加强果园种草类型、种草的方式及其对害虫调控的研究，为我国规模化苹果园可持续发展提供有力技术支撑。