七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食功能反应

吴沐秀，张晓媛，昝庆安，张宏瑞

（云南农业大学植物保护学院/云南生物资源保护与利用国家重点实验室，云南 昆明 650201）

0 引言

【研究意义】豌豆修尾蚜（Megoura crassicauda）隶属半翅目（Hemiptera）蚜科（Aphididae），广泛分布于我国各地，是危害蚕豆（Vicia faba）、豌豆（Pisum sativum.）、山黧豆（Lathyrus quinquenervius）和野豌豆（V.sepium）等豆科植物的主要害虫之一。豌豆修尾蚜成虫和若虫以刺吸式口器在植株的嫩枝和叶片背面为害，造成茎叶卷缩、节间缩短，使作物生长受到抑制（虞国跃和王合，2019）。云南省是我国主要蚕豆种植区（何玉华等，2014），为防止豌豆修尾蚜为害带来经济作物损失，研究其防治方法势在必行。目前蚜虫的治理主要依靠化学农药，由于蚜虫耐药性强，且长期大量不合理使用化学农药会带来农药残留、环境污染、杀伤天敌（张海波等，2019；雷研圆等，2020）等问题。为更好地绿色防控和生态调控蚜虫，研究蚜虫的生物防治措施对其长期绿色防控具有重要意义，而利用捕食性天敌则是进行蚜虫生物防治的重要方法之一。七星瓢虫（Coccinella septempunctata）隶属鞘翅目（Coleoptera）瓢甲科（Coccinellidae），是国内研究最多、文献报道最早、应用最广泛的一类捕食性天敌昆虫（刘雨芳等，2020），该虫在我国各省（区）均有分布，生态位灵活广泛，其幼虫和成虫均具有捕食性（金剑雪等，2011；王庆森等，2014），是一种具有多种应用优势的瓢甲科天敌昆虫（程英，2018）。作为捕食性天敌，七星瓢虫捕食对象广泛，据已发表的文献统计其捕食对象多达38种（段宇杰等，2021）：可捕食桃蚜（烟蚜）（Myzus persicae）（薛明等，1996）、狭冠网蝽（Stephanitis anagustata）（刘锦乾等，2006）、蠕须盾蚧（Kuwanaspis vermiformis）（叶清福，2012）、枸杞木虱（Poratrioza sinica）（巫鹏翔等，2016）、麦长管蚜（Macrosi phum granarium）、棉蚜（Aphis gossypii）和萝卜蚜（Lipaphis erysimi）（颜金龙等，2016）、草地贪夜蛾（Spodoptera frugiperda）（孔琳等，2019）、核桃黑斑蚜（Chromaphis juglandicola）（刘思琪等，2020）等农林害虫，其中以捕食蚜虫为主（程英，2018）。因此，开展七星瓢虫对豌豆修尾蚜捕食功能反应的研究，对蚜虫的生物防治技术发展和推广应用具有重要意义。【前人研究进展】近年来针对豌豆修尾蚜化学防治的报道主要有：曹梦娇等（2021）研究发现喷施10%吡虫啉可湿性粉剂防治蚕豆上豌豆修尾蚜的速效性好。针对豌豆修尾蚜生物防治的报道主要有：Trinh（2020）进行昆虫病原真菌蜡蚧轮枝菌（Verticillium lecanii）L2和L5、球孢白僵菌（Beauveria bassiana）B76和B252对豌豆修尾蚜的生防潜力研究，结果显示，所有菌株处理第8 d时对供试蚜虫的致病力最强；于化龙等（2021）采用微量点滴法测定了几种植物提取物对豌豆修尾蚜的触杀毒力，结果表明，木蝴蝶、铁皮石斛和荸荠等3种植物乙醇提取物对豌豆修尾蚜具有较好的触杀活性。国内关于利用天敌昆虫防治豌豆修尾蚜的报道主要有：谭晓玲（2010）研究表明，以不同微胶囊人工饲料饲喂的东亚小花蝽（Orius sauteri）雌成虫在不同猎物密度下对豌豆修尾蚜的捕食量存在显著差异，但均大于以豌豆修尾蚜饲喂的对照组，各处理的东亚小花蝽捕食功能均拟合Holling II型功能反应模型；赵秀芝等（2010）研究表明，不同飞行力的龟纹瓢虫（Propylaea jaoonica）雌成虫不会改变其对豌豆修尾蚜的捕食功能反应和捕食量等；程丽媛等（2014）研究表明，以豌豆修尾蚜为大草蛉（Chrysopa pallens）的猎物时，大草蛉表现出较好的个体发育、种群增长和捕食特性；于晓飞等（2018）利用豌豆修尾蚜为饲料进行工厂化繁殖食蚜瘿蚊（Aphidoletes aphidimyza）；殷家栋（2019）对捕食性螨类马六甲肉食螨（Cheyletus malaccensis）捕食豌豆修尾蚜的研究结果表明，马六甲肉食螨对豌豆修尾蚜的捕食能力表现为雄成螨＞雌成螨＞若螨＞幼螨，在豌豆修尾蚜若虫密度一定时随着马六甲肉食螨雌成螨密度的提高其平均捕食量逐渐减少，豌豆修尾蚜若虫是马六甲肉食螨的嗜好虫态；王海诺等（2020）研究表明，异色瓢虫（Harmonia axyridis）雌、雄成虫的捕食功能反应均符合HollingⅡ模型，在一定空间和相同比例猎物条件下，种内干扰会对异色瓢虫成虫捕食豌豆修尾蚜产生影响。【本研究切入点】目前，国内仅有利用豌豆修尾蚜诱集七星瓢虫产卵的专利报道（周仙红等，2019），其研究表明此诱集七星瓢虫产卵的方法是利用了七星瓢虫对豌豆修尾蚜的趋向性。关于七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食能力和防控研究尚未见报道。【拟解决的关键问题】以不同虫态的七星瓢虫与不同密度梯度的豌豆修尾蚜3龄若虫为研究对象，通过控制单一变量法探究七星瓢虫各虫态对豌豆修尾蚜3龄若虫的功能反应和搜寻效应、七星瓢虫成虫种内干扰反应和同比例种内干扰反应，以及不同温度和空间大小对七星瓢虫成虫捕食作用的影响，以期为七星瓢虫田间防治豌豆修尾蚜的应用提供理论支撑和依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

1.1.1 供试虫源 供试豌豆修尾蚜于2021年3月上旬采自云南省楚雄彝族自治州武定县蚕豆地，带回云南农业大学东校区的温室大棚用种植在育苗盘（穴盘72穴，厚0.6 mm）和花盆（直径15 cm，高10 cm）中的蚕豆（Vicia fabaL.）繁育，在人工大量繁殖、续代饲养建立稳定种群后用于试验。七星瓢虫采集于蚕豆地，在养虫室用豌豆修尾蚜饲养，建立稳定种群后用于试验。

1.2 试验方法

1.2.1 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的功能反应和寻找效应 试验前将供试七星瓢虫进行饥饿处理，其中1和2龄幼虫饥饿12 h，3、4龄幼虫和成虫饥饿24 h（金剑雪等，2011）。饲养盒A中放入1片新鲜蚕豆叶片，叶柄处用蘸过凉开水的脱脂棉球包裹保湿（下同），接入不同密度的豌豆修尾蚜3龄若蚜，并投放1头七星瓢虫，置于室内自然环境中任其捕食（温度20～30 ℃，湿度25%～54%，下同），24 h后检查豌豆修尾蚜数量。1和2龄七星瓢虫幼虫捕食试验豌豆修尾蚜密度分别设置为5、10、15、20、30和40头/盒，3龄七星瓢虫幼虫捕食试验豌豆修尾蚜密度分别设置为10、20、30、40、60和80头/盒，4龄七星瓢虫幼虫和成虫捕食试验豌豆修尾蚜密度分别设置为20、30、40、60、80和100头/盒。每处理5次重复。所有试验设未放置七星瓢虫下豌豆修尾蚜的自然死亡为对照（下同）。期间，在不影响七星瓢虫捕食的情况下使用LEDBB-A解剖镜（上海舜宇恒平科学仪器有限公司）观察七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食行为。

1.2.2 七星瓢虫成虫种内干扰反应 饲养盒B中放入1片新鲜蚕豆叶片，接入豌豆修尾蚜3龄若虫200头；将不同密度（1、2、4和6头/盒）的七星瓢虫成虫放入盒中，置于室内自然环境任其捕食，24 h后检查豌豆修尾蚜数量。每处理5次重复。

1.2.3 同比例条件下七星瓢虫成虫种内干扰试验保持天敌∶猎物比例不变，考察七星瓢虫成虫的种内干扰反应。饲养盒B放入1片新鲜蚕豆叶片，按天敌∶猎物=1∶50的比例接入七星瓢虫成虫和豌豆修尾蚜3龄若虫。分别接入50、100、150、200、250和300头/盒豌豆修尾蚜，对应七星瓢虫为1、2、3、4、5和6头/盒；置于室内自然环境任其捕食，24 h后检查豌豆修尾蚜数量。每处理5次重复。

1.2.4 不同温度对七星瓢虫成虫捕食豌豆修尾蚜的影响 饲养盒C中放入1片新鲜蚕豆叶片，接入豌豆修尾蚜3龄若虫200头，再接入饥饿处理24 h的七星瓢虫雌成虫1头，置于人工气候箱中［光周期L∶D=14 h∶10 h，相对湿度RH=（65±2）%，下同］，24 h后检查豌豆修尾蚜数量。温度设置16、20、24、28、32、35和38 ℃共7个处理，每处理5次重复（王海建等，2013）。

1.2.5 不同空间大小对七星瓢虫捕食豌豆修尾蚜的影响 试验设3种空间等级，分别为小培养皿、大培养皿和饲养盒C。不同容器中分别放入1片大小相近的新鲜蚕豆叶片，叶片上分别接入豌豆修尾蚜3龄若虫60、80和100头及1头饥饿处理24 h的七星瓢虫雌成虫，透明保鲜膜封口后用3号昆虫针扎数个透气孔，置于人工气候箱中，24 h后检查豌豆修尾蚜数量并计算捕食率。每处理5次重复。

1.3 数据分析

1.3.1 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食功能反应模型 HollingⅡ圆盘方程：Na＝a＇·T·N/（1+a＇·Th·N）。

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式中，N为猎物密度，Na为相应密度下的捕食量，a＇为瞬时攻击率，T为试验总时间（本研究为1 d），Th为平均处理时间（即捕食者捕食1头猎物所消耗的时间）（吴坤君等，2004）。

1.3.2 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的寻找效应S=a＇/（1+a＇·Th·N）。

式中，S为寻找效应，a＇为瞬时攻击率，Th为处理时间，N为猎物密度。

1.3.3 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食效能 捕食效能=a＇/Th。

式中，a＇为瞬时攻击率，Th为处理时间。用瞬时攻击率与处理时间之比（a＇/Th）来衡量天敌的捕食作用。捕食效能（a＇/Th）越大，天敌对害虫的控制能力越强。

1.3.4 七星瓢虫成虫种内干扰反应Hassell模型E=Q·P-m。

式中，E为平均捕食率，Q为搜索常数，P为捕食者密度，m为干扰系数。

捕食率（%）=捕食量/初始虫量×100。

1.3.5 统计分析 试验数据使用Excel 2021进行记录，分别采用以上4种模型的方程进行曲线拟合，并用卡方检验对观察值和期望值进行分析；利用DPS 7.05进行方差分析，采用Duncan’s新复极差法进行多重比较；捕食率数据进行正态转换后进行方差分析和多重比较。

2 结果与分析

2.1 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食行为观察

豌豆修尾蚜体型较大（无翅孤雌蚜体长3.0～3.7 mm），七星瓢虫低龄幼虫多从后方对其突袭，用1对前足将蚜虫固定后取食蚜虫尾部；高龄幼虫和成虫则多从正面、侧后方直接攻击蚜虫的腹部捕食豌豆修尾蚜。七星瓢虫1和2龄幼虫体型较小，取食后常会留下蚜虫的头部，高龄幼虫和成虫则往往将蚜虫全部吃完，取食完毕后用1对前足清理口器。

2.2 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的功能反应

七星瓢虫对豌豆修尾蚜的单头日捕食量随幼虫龄期的增加而增大，1龄16.0头/日、2龄18.2头/日、3龄45.8头/日、4龄81.4头/日、雌成虫77.4头/日、雄成虫65.0头/日。4龄后捕食量剧增，进入暴食期（F=34.86，P＜0.01），成虫期则有所下降。平均捕食量最高的虫态为4龄幼虫和雌成虫，极显著高于3龄幼虫（F=10.19，P＜0.01）和雄成虫（F=7.52，P＜0.01）；而4龄幼虫和雌成虫间捕食量无显著差异（F=0.12，P＞0.05）。

功能反应是指单位时间内随着猎物密度的上升，平均每个捕食者消耗的猎物数量的变化。24 h内随着豌豆修尾蚜密度的增加，各虫龄七星瓢虫对其捕食量的变化如图1所示。由图1可看出，不同龄期的七星瓢虫捕食量均随猎物密度增加而迅速增加，但其增加的速率逐渐减小，符合HollingⅡ型反应（负加速型），为无脊椎动物常见形态，即在猎物密度增加初期捕食量上升很快，但随着猎物密度的进一步增加，捕食者饥饿程度降低，用于非搜索（处理、消化食物）的时间增加，捕食速度变慢，直到充分饱和不再上升。

图1 不同龄期七星瓢虫幼虫对豌豆修尾蚜的捕食功能反应曲线Fig.1 Fitting curve of the predation functional response of different instars of C.septempunctata larva to M.crassicauda

HollingⅡ型圆盘方程拟合后得到七星瓢虫捕食豌豆修尾蚜的功能反应模型及相关参数（表1）。七星瓢虫幼虫期内其日最大捕食量随着年龄增加而增大，成虫期则雌虫高于雄虫。在其整个生活史内捕食量最高的时期为4龄幼虫。处理时间则随着年龄增加而缩短，4龄幼虫最短；成虫期又有所延长，雄虫长于雌虫。用瞬时攻击率（a＇）与处理时间（Th）之比来衡量天敌捕食作用的强弱，捕食效能（a＇/Th）越大，天敌对害虫的控制能力就越强。不同年龄七星瓢虫对豌豆修尾蚜的捕食效能及日最大捕食量从高到低排序均为4龄幼虫、雌成虫、雄成虫、3龄幼虫、2龄幼虫、1龄幼虫。可见，4龄幼虫的捕食效率最高，对豌豆修尾蚜的控制能力最强，但其生活史较短，仅为5 d左右。七星瓢虫对豌豆修尾蚜的控制作用主要集中在成虫阶段。

表1 七星瓢虫捕食豌豆修尾蚜的功能反应方程及相关参数Table1 Predation functional response equation and related parameters of C.septempunctata to M.crassicauda

2.3 七星瓢虫对豌豆修尾蚜的寻找效应

七星瓢虫各龄幼虫及雌、雄成虫对豌豆修尾蚜3龄若虫的搜寻效应见图2。由图2可看出，搜寻效应均随着猎物密度增加而逐渐降低，其中七星瓢虫雌成虫对豌豆修尾蚜3龄若虫的搜寻效应值最大，为0.9556。

图2 不同龄期七星瓢虫对豌豆修尾蚜的搜寻效应Fig.2 Searching efficiency of different instars of C.septempunctata to M.crassicauda

2.4 七星瓢虫成虫种内干扰反应

随着七星瓢虫成虫密度的增加，其对豌豆修尾蚜3龄若虫的单头平均捕食量随之下降，差异显著（F=160，P＜0.01），但其下降的速率逐渐降低；其标准差逐渐趋于0，6头瓢虫处理中仅为0.64，猎物几乎消耗殆尽，且表现出均分食物的特性（表2）。将1～6头数据用Hassell模型拟合后得到干扰反应的数学模型E=0.7954P-0.882，r2=0.9989，种内搜索常数Q为0.7954，种内干扰系数m为0.882。对观察值和期望值进行卡方检验，卡方值为0.0012，P=0.9994＞0.05，即理论值与实际值无显著差异，模型能较好地模拟七星瓢虫自身密度对捕食豌豆修尾蚜的干扰情况。

表2 七星瓢虫成虫自身密度与捕食作用Table 2 The density and predation of C.septempunctata adult

2.5 同比例条件下七星瓢虫成虫种内干扰反应

保持天敌∶猎物比例（1∶50）不变，观察随天敌密度增加，单头天敌的平均捕食量是否发生变化。结果显示，随着七星瓢虫成虫和豌豆修尾蚜的密度同比例增加，七星瓢虫成虫对豌豆修尾蚜的单头平均捕食量无显著差异（F=1.8，P＞0.05）。

2.6 不同温度对七星瓢虫成虫捕食豌豆修尾蚜的影响

不同温度下七星瓢虫雌成虫对豌豆修尾蚜3龄若虫的捕食量在16～32 ℃内随温度升高而增加，32～38 ℃内捕食量随温度的升高而降低（图3）。

图3 不同温度对七星瓢虫成虫捕食豌豆修尾蚜3龄若虫的影响Fig.3 The effect of temperatures on the predation number of C. septempunctata adult on the 3rd instar larva of M.crassicauda

2.7 空间大小对七星瓢虫成虫捕食豌豆修尾蚜的影响

小培养皿中任何一个密度处理捕食率均达97.0%以上，平均捕食率为（98.1±4.2）%，大培养皿中平均捕食率为（64.9±3.9）%，饲养盒C中平均捕食率则为（63.8±10.3）%；方差分析结果表明，小培养皿与大培养皿处理的平均捕食率差异极显著（F=55.23，P＜0.01），但大培养皿与饲养盒C间平均捕食率无显著差异。可见，在不同空间豌豆修尾蚜数量一定的条件下，七星瓢虫捕食量随空间增大而减小，表明空间增大影响七星瓢虫搜寻猎物，即空间大小对七星瓢虫捕食豌豆修尾蚜的影响表现为容器直径大于高度。

3 讨论

捕食功能反应描述了捕食性天敌在捕食不同猎物密度时的捕食量，而捕食量决定了捕食性天敌调节猎物种群的效率。功能反应共有3型，包括Type I、Type II和Type III，其中Type II型反应为大多数无脊椎动物所有，表现为在猎物密度增加早期捕食量上升很快，但随着猎物密度的进一步增加，捕食者的饥饿程度下降，用于非搜索的时间增大，所以捕食速度变慢，直到充分饱和不再上升，在曲线图上表现为加速减慢的过程，故又称为负加速型。捕食功能反应的类型与天敌的捕食特点，以及猎物的习性有关。大多数昆虫的捕食行为均符合Type II型反应，但亦有例外，有报道异色瓢虫捕食松大蚜（Cinara）的功能反应为Type III（胡玉山等，1989），即捕食者存在一个学习过程，捕食速率逐渐增加，继而达到饱和的现象，曲线图表现为S型。本研究中七星瓢虫1～4龄幼虫及雌雄成虫对豌豆修尾蚜的捕食功能反应均属Holling Ⅱ型反应，与前人研究瓢甲科天敌捕食蚜虫的研究结果一致（郭佩佩等，2020；李秋荣等，2020；刘思琪等，2020）。

寻找效应是指天敌在捕食过程中对猎物攻击的行为效应，除与天敌昆虫的寻找能力、寻找方式有关外，还与寄主密度和天敌密度有密切关系。当一个捕食性天敌随机寻找时，其必须寻找很大的面积才能造成一个猎物死亡，而当猎物种群密度较大，或呈聚集分布时（大多数蚜虫的空间分布形式），寻找效应则会降低。七星瓢虫幼虫对豌豆修尾蚜的寻找效应随修尾蚜密度的增大而降低。同一猎物密度下的寻找效应4龄幼虫＞雌成虫＞雄成虫＞3龄幼虫＞2龄幼虫＞1龄幼虫。可见，4龄幼虫的捕食效率最高，4龄幼虫捕食量亦最大。功能反应模型预测4龄幼虫的日最大捕食量达625.00头，远高于雌成虫的285.71头和雄成虫的172.41头，而3龄幼虫的日最大捕食量则仅为66.67头。4龄幼虫虽然捕食效率最高，但其发育历期较短，仅为5 d左右，七星瓢虫对豌豆修尾蚜的控制虫态主要为成虫期。

同一时空内捕食者数量的增加，会出现相互干扰导致单头捕食率下降的现象。本研究结果显示，随七星瓢虫成虫密度的增加，其对豌豆修尾蚜3龄若虫的单头平均捕食量迅速下降，但其下降的速率却逐渐趋缓；单头平均捕食量的标准差亦逐渐趋于0，表现出均分食物的特性。但若将天敌密度和猎物密度等比增加，单头平均捕食量则无显著差异。可见，制约七星瓢虫捕食的主要是猎物密度，为典型食物制约型天敌昆虫，与李秋荣等（2020）的研究报道一致。

有报道七星瓢虫的捕食作用会受环境温度和空间大小影响（李定旭，1991），对此本研究亦进行了探索。在16～32 ℃内七星瓢虫成虫的捕食量随温度升高而增大，然后下降，但在38 ℃仍保持较高的捕食能力（略高于16 ℃）。前人研究表明七星瓢虫成虫的发育起点温度为10 ℃，发育上限温度为40 ℃（Omkar，2016），可见，七星瓢虫作为天敌昆虫温度适应范围非常广泛，且在整个适温区内均有极强的捕食能力。而在空间试验中，小培养皿与大培养皿（直径不同，高度相同）的效果差异显著，大培养皿与养虫盒（直径相似、高度不同）的效果无显著差异。可见，空间大小对七星瓢虫捕食豌豆修尾蚜具有一定影响，且空间范围的影响大于空间高度的影响。

本研究在实验室自然条件下进行，具有一定的局限性。在田间和大棚中，环境因子和生物因子都更加复杂的情况下，七星瓢虫的捕食行为、捕食功能等还需进一步探究。

4 结论

七星瓢虫对豌豆修尾蚜有较强的捕食能力，其温度适应性广泛，空间大小对捕食量也有一定影响。在实际应用中利用七星瓢虫防治豌豆修尾蚜时需考虑种内干扰对七星瓢虫捕食能力的影响；同时，在害虫综合治理中应注意保护中性昆虫，在猎物种群低迷时可作为七星瓢虫的替代食物，维持其自然种群不至灭绝，以达到持续控害作用。