2种丽细蛾触角感受器超微结构特征

梁景璇，白海艳

（1山西师范大学生命科学学院，太原 030032；2长治学院生命科学系，山西长治 046011；3太行山生态与环境研究所，山西长治 046011）

0 引言

触角感受器作为昆虫触角表皮特化的产物，是昆虫神经调节的重要组成部分，行使嗅觉、味觉和触觉等方面的功能，并表现出一定的生态适应性[1-2]。感受器之间的差异性与昆虫的行为多样性密切相关[3]。据报道，嗅觉感受器主导昆虫对寄主植物和配偶的选择等行为[4]，触觉感受器主要感知外界环境，包括温度、湿度等[5]。不同的感受器行使功能的不同主要取决于感受器中所含有的信息素，电生理学研究表明，雌性蛾类含有性信息素，而雄性则会对性引诱物表现出物种特异性[6]。因此，昆虫触角感受器的研究对了解昆虫行为意义重大。近年国内外关于触角感受器的研究，鳞翅目报道居多，在尺蛾科(Geometridae)落叶松尺蠖(Erannis ankeria)触角上发现6种不同类型的感受器，包括5种常见类型和1种新类型（锯齿状感受器sensilla serrate）[7]。大蚕蛾科(Saturniidae)的 Automeris liberia触角上发现7种感受器[8]。草螟科(Crambidae)绿翅绢野螟(Diaphania angustalis)触角上发现8种感受器[9]。除此之外还有对卷蛾科(Tortricidae)[10]、夜蛾科(Noctuidae)[11]和灯蛾科(Arctiidae)[12]触角感受器的相关报道。对细蛾科触角感受器的研究报道较少，江南等[13]在麻疯树柄细蛾(Stomphastis thrautica)触角上发现了5种类型感受器，辛文等[14]在金纹细蛾(Lithocolletis ringoniella)触角上观察到了7种感受器，赵之亭等和张辉等[15-16]分别在荔枝蒂蛀虫(Conopomorpha sinensis)的触角上观察到3种和5种触角感受器。

丽细蛾属(Caloptilia)在国内分布广泛，涉及寄主植物种类较多[17]，是主要的农业和林业害虫之一，幼虫主要危害寄主植物的叶片，通过影响寄主植物的光合作用影响寄主植物的品质[18]。本研究以茶丽细蛾和黑丽细蛾为研究对象，观察了两者触角感受器的类型、数量、形态特征及分布规律，探讨了触角感受器特征在种间、种内的差异性，为深入研究细蛾科系统发育关系、行为特征、害虫防治等提供基础数据，同时观察结果也丰富了细蛾科触角感受器的类型。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

研究所用的茶丽细蛾(Caloptilia theivora)和黑丽细蛾(C.kurokoi)为保存在长治学院生命科学系昆虫标本室内的干制标本。

1.2 实验方法

1.2.1 扫描电镜样品的制备与观察 取茶丽细蛾和黑丽细蛾成虫干制标本，置于装有潮湿细沙土的还软盒中，再将还软盒置于电暖气上加热，持续大约5天。将还软的标本放置在体视显微镜(Uop SEM-T2)下，小心取下触角。参照郭文华和白海艳[12]的方法处理触角上的鳞片，然后将触角固定在粘有导电胶的样品台上，于室内自然干燥2天。将干燥的触角样品置于喷金仪(MSP-1S)上喷金后，在扫描电镜（日立TM 3000）下观察并拍照。参照Schneider[19]、辛文[14]和马瑞燕[20]的标准，对触角感受器进行鉴定和命名，并测量触角感器的长度、基部直径及臼状窝直径等特征值。

1.2.2 数据处理 用Photoshop 2020处理图片，用与日立TM 3000配套的软件测量触角感器的相关数值，用SPSS 25.0分析数据。节间感受器、栓锥形感受器III、腔锥形感受器II和鳞形感受器I分别测量3组数据，其余感受器均测量10组数据，测量值为平均值±标准误。并利用平均值进行感受器差异性分析，采用单因素ANOVA参数分析感受器差异显著性，独立样本t检验分析种间和种内显著性差异。因为片刺形感受器微小，无法准确测量，所以本研究未对其进行特征值测量和差异性分析。

2 结果与分析

2.1 2种丽细蛾触角的一般形态

茶丽细蛾和黑丽细蛾的触角均为丝状，分为柄节、梗节、鞭节3个部分。黑丽细蛾触角较茶丽细蛾的略长。茶丽细蛾雌性触角鞭节第1、2亚节有半融合现象（图1T），而其雄性和黑丽细蛾均未发现该现象。

图1 茶丽细蛾触角感受器

雄性茶丽细蛾触角柄节与梗节的长度均略大于雌性个体，但两性之间的差异均不显著(P＞0.05)；雄性茶丽细蛾鞭节64节，雌性72节，鞭节的长度雌性大于雄性，在两性个体间差异显著(P＜0.05)。黑丽细蛾雄性柄节和梗节长度均较雌性短，差异不显著(P＞0.05)；雄性黑丽细蛾鞭节87节，雌性79节，鞭节的长度雄性大于雌性，且差异极显著(P＜0.01)。触角长度及其在两性个体间的差异性见表1。

表1 2种丽细蛾触角长度及其在两性个体间的差异性 μm

2.2 2种丽细蛾触角感受器类型

2种丽细蛾的触角感受器主要分布在触角腹面，且鞭节上种类和数量居多。观察发现，茶丽细蛾雌性有11种类型的触角感受器，雄性有10种；黑丽细蛾两性触角感受器的类型相同，均有10种。各种感受器的数量以及测量值见表2。

表2 2种丽细蛾触角感受器的类型、数量及形态测量值

续表2

2.2.1 毛形感受器(sensilla trichodea，Str)（图1A～B，图2A～B）毛形感受器的数量最多，广泛分布于丽细蛾触角鞭节。该感受器细长，表面具有螺纹，着生于表皮凹陷的臼状窝中，与触角表面的夹角为10°—40°；基部较粗，向端部逐渐变细，端部略尖且向内弯曲。根据毛形感受器长短不同，将其分为长毛型(Str I)和短毛型(Str II)2种类型。

2.2.2 刺形感受器(sensilla chaetica，Sch)（图1C～D，图2C～D）刺形感受器在触角鞭节各亚节基部1/3处，两侧各1根，在鞭节末节的数量较多，着生于边缘向上凸起的臼状窝中，粗细均匀，末端钝圆，与触角表面的夹角约为60°—90°。根据刺形感受器长度不同，将其分为长刺型(Sch I)和短刺型(Sch II)2种类型。与毛形感受器相比，刺形感受器短，臼状窝直径小，且圆滑，与触角表面的夹角大。

2.2.3 腔锥形感受器(sensilla coeloclnica，Sco)（图1E，图2E～F）腔锥形感受器分布于鞭节亚节顶端1/3处，数量少，由中心锥和感受腔2个部分组成。感受腔由表皮凹陷而成，直径约为中心锥直径的3～5倍，边缘光滑。中心锥短小，表面有纵行条纹，由感受腔中伸出，与触角表面成30°—60°。根据形态，腔锥感受器可以分为2种亚型，与Sco I型相比，Sco II型的感受腔近似哑铃型，其内有2个中心锥。

2.2.4 栓锥形感受器(sensilla styloconica，Sst)（图1F～G，图2G～H）栓锥形感受器分布在鞭节各亚节顶端，大部分由类柱体状的底座及其顶端着生的短小锥体2个部分构成，底座表面有纵向条纹。感受器倾斜，与触角表面倾斜度小于30°。根据底座的形状不同，栓锥形感受器可以分为3种类型：Sst I型，底座类圆柱体；Sst II型，底座类椭圆柱形；Sst III型，底座着生在一个类似“花托”的结构上。

2.2.5 耳形感受器(sensilla auriculate，Sau)（图1H～J，图2I～K）耳形感受器的形态差别较大，可以分为3种类型。Sau I型和Sau II型形似“兔耳”，两侧向上翻卷，形成明显的凹槽，但Sau I具有1条中脊（图1H，图2I），而Sau II则无；SauIII型与前2种类型相比又窄又薄，中央凹槽不达顶端或只在中部区域有凹槽。3种类型的耳形感受器均匍匐于触角表面。Sau I和Sau II分布于触角鞭节各亚节端部1/3区域，Sau III分布在中部区域。

2.2.6 锥形感受器(sensilla basiconca，Sba)（图1K，图2L）锥形感受器分布于鞭节各亚节中上部区域，匍匐于触角表面，表面光滑，基部宽，向端部逐渐变细。

2.2.7 节 间 感 受 器 (sensilla intersegment，Sin)（图1L～M，图2M～N）在2种丽细蛾的触角上发现了2种类型的节间感受器，其中Sin I半球状，仅有1个，着生于柄节与梗节的连接处；Sin II为长约1～3 μm的小锥体，数量较Sin I多，着生于鞭节2个亚节的连接处。

2.2.8 Böhm 氏鬃毛(böhm bristles，Bbr)（图 1N～O，图2O～P）Böhm氏鬃毛，短而尖，与触角表面成60～90°夹角，表面光滑，基部表皮向外凸起形成一个环。该感受器分布在柄节和梗节基部，柄节上的数量较梗节多。

2.2.9 鳞 形 感 受器(sensilla squamiformia，Ssq)（图1P～Q，图2Q～R）鳞形感受器实心片状，外形似羽毛，边缘锯齿状，表面有纵脊。根据大小不同，鳞形感受器可以分为Ssq I型和Ssq II型2种类型。其中Ssq I细长，仅在茶丽细蛾雄虫柄节和黑丽细蛾雌虫鞭节第1亚节上分布。Ssq II较Ssq I粗壮，最宽处长度是Ssq I的4～5倍，在2种丽细蛾雌雄个体触角上都有分布。

2.2.10 乳突感受器(sensilla mammilliformia，Sma)（图1R）乳突感受器的基部为锥状突起，高约为3 μm，其顶端平且向内凹陷，从凹陷内伸出1个长约为2 μm指状突起，略倾斜。该感受器仅在雌性茶丽细蛾触角鞭节上有分布。

2.2.11 片刺形感受器(sensilla lamellar spiny，Sls)（图1S，图2S）片刺形感受器形似片状小刺，基部无臼状窝，分布位置单一，仅轮生于丽细蛾鞭节第1亚节基部。

图2 黑丽细蛾触角感受器

2.3 触角感受器的种内差异

2.3.1 茶丽细蛾触角感受器的种内差异 茶丽细蛾雌性个体触角感受器有11种类型11种亚型，雄性个体有10种类型13种亚型。其中乳突感受器和Sst I仅在雌性个体的触角上有分布，Sst II、Sau I、Ssq I仅在雄性个体的触角上有分布。

茶丽细蛾雌雄个体间触角感受器的差异性分析表明，Sba的长度差异极显著(P＜0.01)，Str、Sch、Sco I、Sau II、Sau III、Sin II、Bbr、Ssq II的长度，Str、Sch、Sba、Sin II、Bbr的基部直径，Str、Sch 的臼状窝直径以及Sco I的感受腔直径差异不显著(P＞0.05)。

2.3.2 黑丽细蛾触角感受器的种内差异 黑丽细蛾雌雄个体的触角感受器均为10种类型13种亚型。但是，触角感受器亚型的种类两者有所不同。Sau II和Ssq I只在雌性触角上有分布，Sco II和Sst III只在雄性触角上有分布。

黑丽细蛾雌雄个体间触角感受器的差异性分析表明，Str I、Sch I、Sst II、Sau I、Sau III的长度，Sst II的基部直径差异极显著(P＜0.01)；Sch II的长度和臼状窝直径差异显著(P＜0.05)；Sst II、ScoI、Sba、Bbr、Sin II、Ssq II的长度，Str、Sch、Sba、Sin II、Bbr的基部直径，Str和Sch I的臼状窝直径以及Sco I的感受腔直径差异不显著(P＞0.05)。

2.4 触角感受器的种间差异

与茶丽细蛾相比，黑丽细蛾触角的平均长度和触角各部分的长度均长。茶丽细蛾触角感受器有11种类型14种亚型，黑丽细蛾有10种类型15种亚型。其中乳突型和Sst I感受器仅在茶丽细蛾触角上有分布；Sco II和Sst III仅在黑丽细蛾触角上有分布。

2种丽细蛾雌雄共有的感受器有12种，分别为Str I、Str II、Sch I、Sch II、Sco I、Sau III、Sba、Sin I、Sin II、Ssq II、Bbr、Sls。雌性茶丽细蛾触角感受器类型有15种，比雌性黑丽细蛾少1种，其中Sst I和Sma只在雌性茶丽细蛾触角上分布，Ssq I、Sau II和Sst II只在雌性黑丽细蛾触角上有分布。2种丽细蛾雄性个体均有16种感受器类型，其中Sau II和Ssq I只在雄性茶丽细蛾触角上分布，Sco II和Sst III只在雄性黑丽细蛾触角上分布。

2种丽细蛾雌性个体间触角感受器的差异性分析表明，Str、Sch、Sco I、Sau II、Sau III、Sba、Ssq II的长度，Str I、Sch II臼状窝直径差异极显著(P＜0.01)；Sch II和Sba的基部直径差异显著(P＜0.05)；Sin II和Bbr的长度，Str、Sch I、Sin II、Bbr的基部直径，Str II和Sch I的臼状窝直径，Sco I的感受腔直径均差异不显著(P＞0.05)。

2种丽细蛾雄性个体间触角感受器的差异性分析表明，Str II、Sba的长度差异显著(P＜0.05)；Str I、Sch、Sst II、Sau I、Sau III、Sin II、Ssq、Bbr的长度，Str、Sch、Sst II、Sba、Sin、Bbr的基部直径，Str和Sch的臼状窝直径以及Sco I的感受腔直径差异不显著(P＞0.05)。

3 讨论

3.1 触角感受器的类型

茶丽细蛾和黑丽细蛾触角感受器中，毛形感受器、刺形感受器、腔锥形感受器、锥形感受器、栓锥形感受器、耳形感受器、鳞形感受器和Böhm氏鬃毛8种类型感受器是常见感受器，在灯蛾科[12]、夜蛾科[11]和毒蛾科(Lymantriidae)[21]等多种鳞翅目触角上均有发现。栓锥形感受器和耳形感受器在鳞翅目昆虫中均有报道，但与本研究相比类型较少，已报道的栓锥形感受器与本研究的栓锥形感器I相似，底座为圆柱形，在本研究中仅出现在茶丽细蛾雌性上，耳形感受器与本研究的耳形感器II相似，在本研究的茶丽细蛾和黑丽细蛾雌性上均有发现，其余亚型在鳞翅目中未见其相关报道。而节间感受器、乳突感受器和片刺形感受器以及腔锥形感器II型、鳞形感器I型、在鳞翅目昆虫中未见报道，其中节间感受器、乳突感受器分别见于蚜虫[22]和白蛾周氏啮小蜂(Chouioia cunea)[23]的触角上。片刺形感受器与Enno等[24]在鞘翅目(Coleoptera)昆虫Bembidion properans触角上发现的表皮附属物(appendages of cuticular plates)形态相似但分布位置不同。该附属物分布于Bembidion properans触角各节间附近，而片刺形感受器仅在丽细蛾鞭节第1亚节基部有分布。

在细蛾科，已经报道了麻疯树柄细蛾、金纹细蛾和荔枝蒂蛀虫触角感受器的类型，共有7种类型。茶丽细蛾和黑丽细蛾触角感受器的类型与上述3种细蛾相比更为丰富。

3.2 触角感受器功能性分析

昆虫触角感受器的功能与感受器多样性密切相关[11]。目前，毛形感受器、腔锥形感受器和锥形感受器的功能较为明确。电理学研究表明，毛形感受器和锥形感受器已显示出对气味的电生理反应[19]，且有研究明确说明了毛形感受器对性信息素敏感[25-26]。腔锥形感受器的电理学研究表明其不仅在气味上有明显的电生理反应，在感受温度、湿度和CO2浓度上也有明显反应[27-28]。耳形感受器和刺形感受器均未有明确的电生理学报道，但有学者对其进行内部超微结构观察发现，耳形感受器上有许多感觉孔，因此认为其具有识别各种化学物质的功能[29]。刺形感受器因内部没有神经元，多数学者认为其与感知外部环境有关[30]。鳞形感受器、Böhm氏鬃毛是较为常见的感受器类型，2种感受器均具有机械受体，被许多学者认为其与调整触角位置有关[1,24]。

乳突感受器和节间感受器目前在鳞翅目昆虫中尚未见报道。从已有的研究可知，乳突感受器大多出现在膜翅目(Hymenoptera)昆虫中，经透射电镜进行观察，发现乳突感受器表面具有孔道，推断该感受器具嗅觉功能[23,31]。在本研究中，仅在雌性茶丽细蛾触角上观察到了乳突感受器。节间感受器在蚜虫的触角上有发现，有研究对节间感受器的内部超微结构进行了观察，发现节间感受器内部结构与钟形感受器相同，都具有1个神经元。又根据其分布位置的特殊性，许多学者推断该感受器的作用是感知各亚节在在水平方向的弯曲程度[22,32]。在本研究中，节间感受器有2种亚型，I型分布在柄节和梗节之间，II型分布在鞭节亚节之间，与蚜虫的仅在5～6节有1对节间感受器相比种类和数量较多。目前对片刺形感受器的报道较少，其内部超微结构及电理学研究未涉及，功能尚不明确。

本研究还发现，雌性茶丽细蛾鞭节第1～2亚节有半融合现象，该现象与雌性笋秀夜蛾(Apamea apameoides)触角鞭节1～2和15～20亚节相似[33]，其原因尚不明确。

细蛾个体小，但是触角长，绝大多数种类的触角都长于体长。从本研究的结果来看，细蛾科触角感受器的种类较多，不仅有鳞翅目昆虫中常见的触角感受器类型，还发现了与膜翅目、半翅目和鞘翅目昆虫类似的触角感受器类型。对细蛾科触角感受器的形态研究尚处初步阶段，本研究结果对深入开展细蛾科触角感受器形态、结构、功能和行为之间关系的研究具有一定的推动作用。

4 结论

观察及分析的结果说明2种丽细蛾的触角具有性二型现象，主要表现在触角的长度、感受器的类型等方面。茶丽细蛾触角的长度雌性较雄性长，黑丽细蛾则相反。茶丽细蛾雌性触角鞭节的第1、2亚节半融合，雄性无此现象；Sma和Sst I仅分布在雌性茶丽细蛾触角上，而Sst II、Sau I、Ssq I仅分布在雄性触角上。黑丽细蛾触角，Ssq I、Sau II仅在雌性上分布，而Sco I、Sst III仅在雄性触角上分布。在种间，2种丽细蛾的触角在触角长度、触角感受器的类型也存在差异。茶丽细触角鞭节的半融合现象在黑丽细蛾中未见，茶丽细蛾触角感受器的类型比黑丽细蛾多1种，但是黑丽细蛾触角感受器的亚型比茶丽细蛾多1种，这种差异是否可以作为种间分类的重要依据还有待进一步观察和研究。