不同种源秋茄引种至上海的生长状况比较

陈泳滨,经佐琴,徐 斌,张嘉琪,原 野,吉 翔,南 蓬

(1.复旦大学 生物多样性与生态工程教育部重点实验室,上海 200438;2.复旦大学 长江河口湿地生态系统国家野外科学观测研究站,上海 200438;3.上海虹升农业科技有限公司,上海 201306)

在漫长的进化过程中,植物组织器官的分工越来越精细,如进行光合作用固定碳源的叶片,提供物理支撑和运输的茎,从土壤吸收无机盐、水分和起固定作用的根以及发育的花果等繁殖器官[1-2]。植物在通过光合作用获取资源后,会按一定比例将获得的资源分配到各个器官[3-4]。植物生物量的分配格局与物种之间的遗传差异、个体大小、生长周期、环境资源以及气候等因素都有密切关系。

植物生物量分配是反映植物对于环境适应的重要特征,研究植物生物量分配策略可以探究植物的生长发育规律以及植物对环境的响应[5]。研究人员发现对一年生植物而言,植物对于根系的生物量分配比例随着时间呈下降趋势;而对多年生植物而言,植物对于根系的生物量分配比例随着时间呈上升趋势。此外,植物的生物量分配方式与植株个体大小有密切联系,即与个体的发育有关[6]。

由于植物的大小和形态差异很大,即使在同物种的不同个体之间其初始大小也可能存在明显的差异。为了消除个体大小的差异,在研究不同种群之间植物的生长发育特征和生物量分配策略时,通常采用两种计算模型:(1)相对生长速率(Relative Growth Rate,RGR)[7],即比较不同种群的增长倍数,了解植物的生长快慢状况;(2)异速生长,即指植物个体在生长发育过程中某一特征的相对生长速率不等于另一种特征的相对生长速率。LaBarbera[8]指出植物的异速生长是由物种的遗传特征所决定的,植物生长发育与资源分配之间存在一个定量关系。有研究者认为植物的异速生长与生物量分配与其对资源的利用、对环境的适应等密切相关[9];也有人认为植物表型性状的某些差异有时候并不全是环境资源所导致的,与植物自身个体大小有关[10]。通常可以利用异速生长模型来描述植物个体大小与相关性状(如根)之间的关系[11-13]。

目前,关于植物的生长发育和生物量分配策略有两种假说:一种是生物在环境中获取资源,通过自身的代谢将其转化其他物质分配到个体的生长发育和繁殖过程。代谢比例理论(Metabolic Scaling Theory,MST)认为,基于运输代价及物质的交换能力等物理条件的约束,生物为了实现资源吸收的效用最大化,生物体的代谢和生长速度存在一个稳定的比例关系[14]。这种比例关系可以通过异速生长方程来描述,并可用幂函数进行计算,而这个幂函数的参数趋向于一个恒定值1/4的倍数,如1/4、3/4,而参数的值也会因物种、环境的差异,部分偏离1/4[14]。另一种是功能平衡假说,该假说认为植物的生物量分配策略与植物个体大小无关,而与环境的影响关系更大。当土壤缺少水分及相关养分时,植物会倾向于将能量分配到根系以发展出更丰富的根系,汲取更多资源,并减少叶子的面积,以减少水分的丧失[2-3,15-16]。Reich等[17]发现在寒冷地区森林中根系的生物量分配所占比例较大,叶的生物量分配所占比例较小;而在较热、较干燥和较高辐照度的地区,单位面积叶质量和单位面积叶片氮含量较高,具有更高的光合能力[18]。Cornejo等[19]在对乞力马扎罗山(坦桑尼亚)热带海拔梯度森林地上和地下碳分配模式影响的研究中发现,植物的生物量随海拔升高,山地森林中地下生物量分配比逐渐增加。

红树植物(Mangrove)是生长在沿海潮间带和河口边缘地区的盐生植物群落,主要分布在赤道两侧30°之间,具有防浪护堤的作用。秋茄(Kandeliaobovata)属于红树科秋茄树属,是中国地理分布最广、最耐寒的红树植物[20]。福建福鼎(24°30′N)为我国自然分布的北界,目前人工引种成功的北界为浙江温州(28°07′N)。随着全球气候变暖,科学家发现热带地区的生物群落开始向极地扩张并有取代温带生物群落的趋势[21-22],Fossheim等[23]发现北极的鱼群向北迁移或游向更深的海域。部分地区的红树植物正在向高纬度地区的盐沼植被生态系统迁移[24-26],Loarie等[27]认为物种为了维持恒定温度以适宜其自身生长,需要以特定的速度迁移到适宜的地区,其中红树植物需要以较高的速度(0.95 km·yr-1)向高纬度地区扩张以应对气候变化带来的影响。但在热带和温带气候的过渡带,冬季最低温度对两种气候带的植被作用是完全不同的,并对过渡带生态系统的结构和功能有着极大的影响[28-29]。温带植物有较强的能力抵御冬季的低温天气,但热带植物在向高纬度地区扩张时,可能会因极端低温事件而受到伤害[20,24,30]。Saintilan等[31]认为如果全球仍然保持较高的温室气体排放,热带海岸线红树林的迁移速度可能不足以应对海平面的上升速度,并在未来的30年里逐渐消失。Pickens等[28]发现墨西哥湾和加勒比海岸的热带植物 黑红树的扩张步伐在向北扩张时,冬季的低温限制了黑红树迁移的速度。可见,全球气候变暖为红树植物向两极扩张提供了一定的机会与挑战。

物种的迁移是研究全球气候变暖影响的热点之一,冬季低温是限制热带植物北移的主要因素[28,32-33],而处在热带和温带气候的过渡带区域就成为研究物种迁移适应方式的理想地区[34]。

目前秋茄的种植范围已分布到浙江温州乐清等地,并能正常地生长繁殖。上海位于太平洋西岸,属亚热带季风性气候,全年平均气温17.6℃,冬季的平均气温及最低气温在不断地上升,目前已经接近了20世纪70年代浙江温州地区的温度。上海处于热带与温带的过渡带,可能是红树植物北移过程中的一个重要节点。张玉兰等[35]曾对东海海底沉积物进行分析,发现在上海长江河口及东海等20多个站点均存在红树植物的花粉,而在日本的西南部的土壤中也有大量的红树植物孢粉存在[36]。因此,研究红树植物在高纬度地区的生长发育状态将有助于我们了解在全球气候变暖背景下,热带植物向高维度地区的扩张方式及应对冬季低温的响应策略。

1 材料和方法

1.1 研究区概况

上海南汇东滩湿地为长江口面积最大的滨海湿地,总面积约为33 100 hm2。坐标为30°50′04″N～31°06′47″N,121°50′50″E～121°51′40″E,处于北亚热带南缘,东亚季风盛行,气候温和湿润,年均气温为12～20℃,最高气温37.3℃,最冷月平均最低气温为1℃。海拔高度2～3 m,地势平坦,雨量充沛,年均降雨量1 158 mm。潮汐表现为正规半日潮,分带性明显。自海向陆发育出以海三棱藨草 互花米草 芦苇植物带为主的生物群落结构。

1.2 试验设计

2019年6月,对来自浙江温州(28°07′N),2005年从厦门九龙江口引种到温州鳌江口)、福建泉州(24°30′N)的秋茄胚轴进行筛选,分别选取大小相近、无病虫害的胚轴,测量福建和浙江各100个胚轴个体长度、重量及直径,随后放入塑料花盆栽种;同时,引种福建和浙江胚轴超过2 000株,间距30 cm,土壤掩埋至胚轴2/3处,种植在上海南汇东滩的红树林实验基地中,经过5个月生长发育后进行测量取样。

1.3 样品采集

从2019年6月至2020年9月开始陆续取样,秋茄胚轴的生长时间和相对应的季节数据见表1。2019年6月测量两个来源地种苗的鲜重,并烘干测量其干重。在生长第5个月时(2019年11月)开始分别对福建和浙江的秋茄植株进行随机取样,每两个月取样一次,每次每个种源地的样品各取两组,每组10个样,挖出全株,洗净根部土壤,并置于烘箱中60℃烘干至恒重后,测定其根、茎、叶等重量及株高。

表1 植物生长时间及上海温度统计表Tab.1 Statistics of plant growth time and Shanghai temperature

1.4 数据处理

2 结果与分析

2.1 不同种源地秋茄的生长速度

对福建和浙江的秋茄胚轴的长度、重量、直径进行测量。福建和浙江胚轴的平均质量分别为10.44 g和5.68 g;胚轴平均长度分别为21.70 cm和16.98 cm;胚轴平均直径分别为11.27 mm和8.98 mm。分析发现福建和浙江的两组胚轴的个体形态、长度、重量、直径均存在显著差异(图1)。2020年9月,对生长了15个月的福建和浙江种苗的叶片、茎、根系的生物量、基部直径及总生物量进行了统计(表2),株高分别为42.90 cm和30.45 cm;茎生物量(m茎)分别为5.42 g和1.57 g;茎基径分别为1.30 cm和0.79 cm;叶片生物量(m叶片)分别为7.92 g和2.77 g;根系生物量(m根系)分别为10.43 g和4.28 g;总生物量(m总)分别为31.03 g和11.90 g。生长15个月的植株质量增加量分别为28.74 g和12.53 g。通过统计学检验分析发现,在生长15个月后,福建和浙江种苗的叶片生物量、茎生物量、根系生物量、茎基径、总生物量及干重增加量均存在显著性差异。

图1 福建和浙江秋茄胚轴的差异Fig.1 The differences of the propagule of K.obovata from Fujian and Zhejiang

表2 福建和浙江种苗生长15个月的生长指标Tab.2 Growth index of Fujian and Zhejiang K.obovata hypocotyls after growth 15 months

2.2 不同种源地秋茄的相对生长速率

通过相对增长率计算福建和浙江种苗之间的相对生长速度。不同生长时间的秋茄各个器官的相对生长速率结果如图2(见第 428页)所示。福建种苗植株整体相对生长速率呈现先下降后上升再下降的趋势;而浙江种苗植株整体相对生长速率则呈现先上升后下降再上升的趋势(图2(a))。福建种苗根系的相对生长速率为先增加后减小,随后再增加,呈现双峰曲线;浙江种苗根系也具有同样的趋势,但变化幅度小于福建种苗(图2(b))。福建种苗叶片及茎相对生长速率呈现先降低后增加的趋势,而浙江种苗叶及茎相对生长速率则相反,呈现先增长后下降再增长的趋势(图2(c,d))。福建和浙江种苗在器官及植株整体的相对生长速率的差异不显著,但季节对它们的相对生长速率影响更大,福建种苗在夏季达到最高峰,而浙江种苗在秋季达到最高峰,冬季初期仍然保持一定的生长速度。

图2 福建及浙江种苗在不同生长时期各个器官的相对生长速率Fig.2 The relative growth rate of each organ of Fujian and Zhejiang K.obovata at different growth stages

2.3 不同种源地秋茄生物量的异速生长关系

为了进一步比较两个来源地之间的生长差异,我们采用SMA回归方程计算了福建和浙江种苗在不同生长时期各器官生物量与整株生物量之间的异速生长关系(表3,见第428页),计算结果发现福建和浙江秋种苗在不同的生长时期,其异速生长模型的斜率和截距都不相同,即说明福建和浙江种苗在不同器官的生物量分配规律是不一样的。

表3 不同生长时期各器官与整株生物量的标准化主轴回归分析Tab.3 Standardized-major-axis results of biomass between organs and whole plant of K.obovata in different growth periods

对异速生长模型进行斜率的似然比检验,发现福建和浙江种苗根系的生物量分配在不同的生长时期存在显著差异,即秋茄根系生物量分配模式受到生长时间及季节的影响,而两个来源地秋茄的茎及叶无显著性差异(表4)。在斜率差异不显著的另外两组中,进一步比较福建和浙江种苗茎及叶片的截距变化,发现秋茄的茎的截距存在显著差异的仅有3组,占茎回归方程组(30组)的10%;而秋茄叶片的截距存在差异的有7组,占叶片回归方程组(30组)的23.3%。这表明不同季节对秋茄茎的生物量分配比影响不大,而对秋茄叶片的生物量分配存在一定的影响。

表4 秋茄不同生长时期各器官与整株标准化主轴回归斜率的似然比检验Tab.4 Likelihood ratio test of the slope of standardized-major-axis of biomass between organs and whole plant of K.obovata in different growth periods

从表4中发现福建和浙江种苗根系的生物量分配在不同的生长时期存在显著差异,进一步对两个来源地秋茄根系进行比较分析,发现福建种苗在冬季根系的异速生长指数呈现下降趋势,而浙江种苗根系的异速生长指数呈持续上升趋势(图3),这说明在冬季福建种苗随着个体大小的增大,其分配给根系的生物量在减少,而浙江种苗随着个体大小的增加其根系生物量分配在增加。

图3 秋茄根系的异速生长模型Fig.3 Allometric relationship root mass and total mass of K.obovata in different growth periods

3 讨 论

3.1 不同种源地秋茄的生长速度

通过比较福建浙江秋茄胚轴的长度、直径、生物量,发现两个来源地的胚轴存在显著差异。前人研究统计发现,福建漳江口(23°55′N)秋茄胚轴,平均鲜重为(14.35±2.27)g[37],广东湛江市的秋茄胚轴长度为(23.04±0.62)cm,重量为(10.52±0.459)g[38];杨升等[39]在2017年收集了5个省11个来源地的秋茄胚轴种植于浙江温州,通过聚类分析发现11个来源地的秋茄胚轴可以分为3个大类,福建福鼎、浙江苍南和浙江乐清3个来源地的秋茄胚轴较小、生长缓慢;广西北海、防城港、广东深圳、福建龙海、云霄、泉州的胚轴大且生长快;海南海口及广东湛江则处于二者之间,且不同来源地的秋茄幼苗生长速度也存在差异。生长和繁殖是植物的两个最基本过程,植物积累能量,完成一定的营养生长后才进入繁殖生长。由于植物获取的能量是有限的,其在繁殖上的生物量分配,一方面受植物自身的遗传特性影响,另外一方面也受到环境资源的约束,在自然选择及地理隔离的作用下,一些物种会发生可遗传的变异,以响应环境的变化。Mutke等[40]发现地中海地区石松种子产量与降水量和夏季温度有关系,而Balekoglu等[41]指出石松球果的种子直径和重量随着夏季干旱程度降低而增大,海拔对其种子直径和重量也有重要影响。赵阳等[42]比较了中国27个来源地的文冠果种子,发现种子质量、种子长、种子宽、种皮质量主要受种源地海拔影响,表现为海拔越高,种子越小,种皮越薄。高张莹等[43]比较了中国北方9个地区的核桃楸,分析发现温度和湿度是影响果核性状的主要影响因素,果核长度、宽度、体积与经度呈显著或极显著正相关,与纬度呈正相关。赵志刚等[44]在格木种子表型也发现了相同的规律,荚果形态指数与经度呈显著负相关,种子千粒重与纬度、种子宽度与海拔和年降雨量、种子形态指数与年均气温、种子大小与年降雨量均呈显著正相关。综上,同一个物种在不同的地区因当地的降水量、海拔、温度、光照时长等环境因子的不同造成其种子表型的差异,因此福建和浙江的胚轴也因环境不同在大小、重量等方面存在显著差异。

2005年,张宜辉等[37]在福建漳江口(23°55′N)统计秋茄一年苗茎高为(20.5～30.2)cm,基茎为(0.42～0.48)cm。2004年,陈鹭真等[45]在福建厦门大屿岛(24°27′N)种植秋茄12个月后统计其平均高度为(36～53.6)cm。杨升等[39]在2017年收集了5个省11个来源地的秋茄胚轴种植于浙江温州,发现许多秋茄胚轴特征指标与幼苗的生长指标在相关性上达到了显著水平。本研究中福建和浙江种苗种植15个月以后的株高分别为(42.895±1.006)cm和(30.450±1.912)cm,茎基径分别为(1.295±0.028)cm和(0.785±0.071)cm。可见,随着纬度增加,秋茄种苗的高度也在逐渐降低。而秋茄作为胎生植物,种子可以从母树上不断的获得能量,胚轴获得的能量越多,越有助于幼苗落地后应对复杂的潮间带环境[46]。由于福建及浙江秋茄的胚轴个体大小存在差异,即使在同质园环境中,种植15个月后,福建种苗无论株高还是基径仍然显著地高于浙江种苗,这与前人的研究一致。

植物的形态特征和生物量分配反映了植物对资源水平的适应策略[47],植物的生长受遗传因素和环境因子的影响,其速率的变化与环境资源及植物自身的遗传差异有关[48-49]。统计分析表明福建和浙江种苗的叶片、茎、根系的生物量、基部直径及总生物量均存在显著差异,来自福建的种苗在相关的生长指标上明显优于浙江种苗。

3.2 不同种源地秋茄的相对生长速率

由于两个来源地的胚轴在形态上存在显著差异,其15个月后的相关指标也存在明显差异,为了进一步探究福建及浙江种苗的差异,本研究采用了相对增长率探究其内在的增长速度,相对增长率可以反映植物内在的生长状况[50-51],其速率的变化与环境资源及植物自身的遗传差异有关[48-49],相对生长速率高的物种在获取资源时竞争力更强,对环境的适应性更强[52]。张春萍等[10]曾通过两年的同质园实验比较8种旱生灌木植物的生长,发现白沙蒿发达的根系使其具有较高的相对生长速率,表明植物的相对生长速率不仅与自身的遗传有关,也与所处的季节等有关。通过比较福建和浙江两个来源地种苗的相对生长速率发现二者无显著差异。但福建种苗的相对生长速率在不同的生长时期波动较大,夏季相对生长率较高,而冬季其生长速度则变缓,对季节的敏感性强;而浙江种苗株在冬季仍保持一定的生长相对速度,表明两个来源地的种苗在应对不同季节变化时,其应对能力存在差异,特别是在初冬,浙江种苗仍保持一定的生长速度。

3.3 不同种源地秋茄的异速生长关系

植物生物量分配模式在季节之间的变化似乎与其不同季节的光合作用能力和水的需求有关[44,53]。在分析福建和浙江种苗的异速生长关系时,发现福建和浙江种苗根系的生物量分配方式受到生长时间及季节的影响发生了改变,与代谢比例理论不一致,异速生长指数偏离1/4,不存在一个稳定比例关系。随着秋茄种苗不断地生长发育,异速生长指数呈现明显的波动,但两个来源地的植株在同一时间段的异速生长指数并不相同,这也许与其种群间的遗传差异有关[14]。郑坚等[54]在浙江温州种植来自广东雷州、福建福鼎、浙江苍南的秋茄胚轴,其胚轴的千株重分别为6.48、2.26及6.32 kg。一年后统计种苗生长指标,发现新梢长度最长的为广东雷州的种苗,但地径及分枝数等指标上浙江苍南种苗优于广东雷州种苗,即本地秋茄母树的胚轴对环境适应能力更强,生长速度更快。Canham等[1]发现不同的物种对于环境的响应策略会有所不同,红枫和白松树在应对高水分及高氮肥处理时,会增加地上部分的生物量分配,减少地下部分生物量分配,糖枫和赤栎在植物的根系具有较高的分配比,且未随着土壤资源的改变而变化太多。这些现象说明了植物在响应环境变化时,其异速生长指数并不是恒定的。随着环境的变化,种群之间的差异也呈现出不同的响应方式[55]。

Barnes等[53]指出火炬松在夏季干旱时,增加了叶片生物量的分配,而在春季及秋季增加对根的分配。Reich等[17]通过分析61个国家及地区的6 200个森林系统,发现越是寒冷的地区,其分配给根系的生物量越多。对比两个来源地的秋茄种苗,我们发现在冬季浙江种苗随着植株个体大小的增加,倾向于将生物量分配给地下部分,这样可能更有利于浙江种苗应对冬季低温的伤害;而福建种苗在冬季随着植物个体的生长,分配给地下部分的生物量却在减少,可见两个来源地的种苗在应对更高纬度的生境时,已经产生了不同的应对策略。浙江温州的秋茄是2005年从福建厦门引种至当地,在短短的十几年时间里,其胚轴形态、根系在冬季生物量的分配策略已经发生改变,这显示秋茄具有较强的适应新生境的能力。

本文分析了福建和浙江两个来源地的秋茄,发现胚轴在重量、直径、长度上均存在着显著差异,福建胚轴均优于浙江胚轴。为了进一步比较两个来源地秋茄在上海的生长发育情况,采用相对生长速率探究其内在的生长速度,发现两个来源地之间秋茄的相对生长速率差异不大,但与季节变化关系较大,浙江种苗在冬季初期相对生长速率仍在增加,而福建种苗则逐渐下降。通过异速生长模型比较秋茄不同器官的生物量分配,发现来源地间及季节对秋茄生物量分配存在较大影响,根系在不同季节的生物量分配差异显著,茎和叶片受季节影响的生物量分配比例变化相对较小。随着种苗个体的增大,福建种苗冬季在根的异速生长指数呈现下降趋势,而浙江种苗呈现相反趋势,大的个体将更多的能量分配到了地下部分,仅通过14年的引种历史,浙江种苗已经表现出与福建种苗不一样的能量分配策略,表明相比于直接引种低纬度地区的秋茄,浙江秋茄胚轴能更好地适应上海生境,对高纬度地区引种红树具有重要的参考价值。

在全球气候变暖背景下,热带植物往两极迁移时的生长发育规律和生物量分配策略还需要在时间和空间跨度上进行更深一步的研究,如囊括秋茄的繁殖生长阶段,以观察完整的生活史规律变化,增加其他物种的分析观察,探究是否该生物量分配策略具有普遍性,以期探究植物往高纬度地区扩散时其生长发育的响应策略。

致谢:感谢浦东临港各级政府和港城集团的大力支持,重建临港钟扬红树林基地;感谢上海艮石医疗科技发展有限公司捐赠的“复旦大学人工湿地产业研究基金”;感谢浙江省亚热带作物研究所和福建泉州桐青红树林技术有限公司提供的秋茄胚轴;感谢肖遥对数据处理给予的帮助;感谢关心和支持红树林发展的各界朋友们。