杜鹃花科研究热点综述

陈俪心，杨旭，李鹤，戴晓勇*，杨成华

(1.四川省林业和草原调查规划院，四川 成都 610081；2.贵州省林业科学研究院，贵州 贵阳 550005)

杜鹃花科(Ericaceae)约由125多个属4000多个种组成，除南极洲外，分布于赤道到北纬80°以上的所有大陆，是世界上除了低海拔热带雨林和沙漠以外的许多地区植被的重要组成部分[1]。传统研究认为，杜鹃花科植物很可能起源于冈瓦纳古陆，并从非洲直接迁移到南美洲，在晚中新世南北美洲相连时长距离迁移扩散至北美洲[2]。分子系统发育研究方法认为，杜鹃花科很有可能起源于劳亚古陆，其中越桔亚科和杜鹃花亚科很可能起源于北美洲[3]。全世界对杜鹃花科植物的研究主要集中在分类、菌根多样性及分布、化学成分和应用价值等方面。

1 杜鹃花科分类研究

杜鹃花科分类学研究是认识、利用和保护杜鹃花科植物的基础。在1993年之前，杜鹃花科分类主要基于传统的“进化分类学”方法，这主要取决于人为规定的特定特征。在这类研究中，杜鹃花科的核心类群划分基本被研究者认同，但一些边缘类群，如鹿蹄草类(Pyroloids)和水晶兰类(Monotropoids)划分存在争议[1,4-5]。在传统分类研究中，被广泛接受的有Hooker、Drude和Stevens(表1)的分类[1,6-7]。20世纪末，随着分子生物学的发展与进步，越来越多学者开始运用分子生物学手段来研究杜鹃花科及其相关类群的分类[8-13]，具有代表性的是Kron的分类。

表1 杜鹃花类群的代表性分类

续表1 杜鹃花类群的代表性分类

由于杜鹃花科类群庞大而复杂，大量的新分类群仍在被发现，原有分类体系也在不断修正。总的来说，以往杜鹃花分类研究主要基于形态学的传统分类方法，这类方法强调某些视觉上的形态学特征，特别是生殖形态学的特征。其中，Drude的分类系统目前被广泛沿用，中国植物志的杜鹃花科部分亦主要采纳该系统。国内的杜鹃花科物种鉴定及分类主要参考中国植物志，例如，贵州和四川的杜鹃花科植物的新种或新记录[14-17]。基于形态学的传统分类方法更加直观、简便，但偏于主观。相较而言，基于分子生物学的现代分类方法，可以将形态变化的模式追溯到类群发育上，有利于更好地理解形态特征变化的模式。当前大多数杜鹃花科各类群的分类和物种鉴定研究都综合了分子和形态学证据的分类方法[18-20]。新的分子生物学技术(例如下一代测序(NGS)技术)的进步与扩大应用，将持续促进国内外杜鹃花分类研究。

2 杜鹃花类菌根研究

广义的杜鹃花类，包含杜鹃花科以及鹿蹄草类(Pyroloids)和水晶兰类(Monotropoids)的多数植物，对菌根营养有强烈依赖性，其与一些真菌形成杜鹃花类菌根，这些菌根在杜鹃花类植物的生长发育中扮演着重要角色。目前关于杜鹃花类菌根的研究主要集中在根菌的多样性和地理分布等方面[21]。

2.1 杜鹃花类菌根真菌的多样性

大多数杜鹃花类植物的根系与一些真菌形成内生的杜鹃菌根(Ericoid mycorrhiza，ERM)。ERM真菌具有高度多样性，主要包括子囊菌(Ascomycetes)、脂类和非脂类担子菌(Basidiomycetous)的真菌。

2.1.1 子囊菌

在子囊菌中，Rhizoscyphusericae[22-23]是第一个被鉴定和被实验证实的杜鹃花类根菌。随着分子和系统发育方法的进步，更多的菌类被分离出来且被认为与R.ericae密切相关，被称为R.ericae复合体(例如，Meliniomycesvariabilis、Meliniomycesbicolor和Cadophorafinlandica)。而后被鉴定为杜鹃花类根菌的第二个类群是子囊菌类的树粉孢属Oidiodendron[24]。此外，子囊菌类中的其他非R.ericae复合体的真菌也被证明可以形成功能性ERM，例如，Acremoniumstrictum和Phialocephala-Acephala复合体成员[25]；Leohumicola属和Capronia属也陆续被实验证明可以与ERM植物形成菌丝圈，但由于没有发现营养交换的功能性过程，这些真菌被认为是假定 ERM根菌[26-27]。总之，很多子囊菌都可能有形成ERM的潜力。

2.1.2 担子菌

基于观察和荧光染色实验以及同位素标记方法，Clavulinasp.是第一个被发现并证明的ERM担子菌[28-29]。后来许多基于分子方法、超微结构观察的研究结果表明， Sebacinales类真菌是ERM植物根的常见共生担子菌[30]，但是在很多研究中这些物种没有在纯培养中成功分离出来，因此该类群被长期认为是假定ERM真菌。直到Vohník等的实验研究显示，Sebacinales的B组真菌能够从杜鹃花科植物中分离出，并且能与一些杜鹃花科植物形成菌根，表明它们在杜鹃花科寄主中具有广泛的内生潜力[31]。后来，Vohník等发现与Trechisporales有亲缘关系的担子菌物种与挪威的越桔属物种共生，尽管没有营养交换的结论性证据，但分离株确实促进了体外植物生长，这一发现极大地拓宽了假定ERM根菌的系统发育范围[32]，但诸如此类的研究结果也表明，杜鹃花类根菌功能分类之间的界限十分模糊[33-35]。

2.2 杜鹃花类菌根真菌的生物地理学

南半球的杜鹃花类根菌的生物地理学研究较少。南非的杜鹃花类菌根真菌的一些早期研究表明：高山硬叶灌木群落(Fynbos)中ERM相关真菌主要是子囊菌，包括树粉孢属(Oidiodendron)的某些物种和柔膜菌(Helotiales)，但不包括R.ericae。Bruzone等首次报告了巴塔哥尼亚西北部两种白珠树属(Gaultheria)的菌根真菌，扩大了南半球可用数据的地理范围[36]。澳大利亚尤其缺乏相关研究，目前研究表明在澳大利亚与杜鹃花类共生的子囊菌主要是R.ericae复合体以外的Helotialean物种和一些Oidiodendronmaius相关种类[21]。

北半球有相当多的杜鹃花类菌根研究，一些ERM根菌的全球地理模式也开始出现。例如，担子菌类的Sebacinales被越来越多地确定为北美和新热带地区ERM相关真菌群落的主要成分，并且Setaro & Kron 报告了这些地区的ERM与Sebacinales之间的密切系统发育关系，预示了可能的协同进化。相比之下，子囊菌类的Rhizoscyphusericae复合体物种，包括R.ericae和Meliniomycesvariabilis，则作为ERM根菌广泛分布在北方和亚北极生境以及欧亚大陆的大部分温带地区。子囊菌类的Oidiodendronmaius虽然不是某个地区的优势共生菌，却似乎是一个世界性物种，已在澳大利亚、南非、中国和美国等国的研究中发现。此外，还有很多缺乏数据的ERM根菌，如Chaetothyriales或Helotiales物种，还需要更多相关研究，以全面了解ERM根菌的全球生物地理状况[37]。

综上所述，杜鹃花类根菌研究仍存在许多未解决的疑问，特别是在杜鹃花类根菌的多样性和分布模式方面。因此，未来需要在更多区域，综合生理、基因、蛋白层面的技术手段，对杜鹃花类根菌的功能生态学和功能多样性进行进一步研究，深入挖掘其作用机制，以更好地发展菌根技术，促进在杜鹃花类植物的生态保护和园艺培育方面的应用。

3 杜鹃花科化学成分和生物活性研究

3.1 化学成分

杜鹃花科植物所含化学成分，目前研究较多的是四环二萜类化合物，也含有少量挥发油类、酚类、黄酮类、鞣质等。根据不同的结构类型，可将这些萜类化合物的绝大多数分为木藜芦烷类(Grayanane)、木藜芦酚类、二萜甙和双苯基黄酮甙等，其中最重要的是木藜芦烷类，杜鹃花科毒素多属此类，该类物质也主要在杜鹃花科中发现。杜鹃花属植物中分离和鉴定出多种次生代谢物，包括单萜、倍半萜、二萜、三萜、类固醇、香豆素和类黄酮以及其他成分，大多数是类黄酮，其次是二萜[38]。越桔属植物中主要代谢物是苯类化合物、苯丙素类化合物和黄酮类化合物，黄酮类化合物主要活性成分包括花色素、黄烷醇、前花色素(Proanthocyanidines)和懈皮素类成分。越桔属的香豆素和酚性化合物类也较多。此外，越桔属植物的果实中也富含维生素、氨基酸、糖类、有机酸、长链烷烃和各种矿质元素等营养成分[39-40]；草莓树属的植物含有花色素苷、环烯醚萜类、酚类、三萜类、甾醇类和脂肪酸等化合物，同时果实和树叶中含有植物素(Phyto-chemicals)、糖类和矿物质[41]。

3.2 生物活性

3.2.1 药性

杜鹃花科的多个属的植物含有的木藜芦烷型二萜类化合物具有明显的镇痛、抗肿瘤、抗病毒、抗害、抗炎、拒食、生长抑制、杀虫、免疫调节和调节细胞对离子的通透性等生物活性。杜鹃花属的一些植物的某些化学成分具有抑制NO产生的活性(如爆杖花Rhododendronspinuliferum中提取的色酮糖苷)、抗HIV活性(如兴安杜鹃R.dauricum的叶和嫩枝中提取的MeOH)、组胺释放抑制活性、酪氨酸酶抑制活性、抗炎和镇痛活性、钠离子通道拮抗活性以及抗氧化活性[38]。越桔属的一些植物的某些化学成分具有抗氧化活性、抗菌活性和利尿活性、抗糖尿病活性、干扰细菌毒力活性、抗癌抗心血管疾病活性、降脂活性和抗坏血病活性[40]。草莓树属(Arbutus)的一些植物具有抗氧化、抗炎、抗增殖、抗糖尿病和抗微生物活性[41]。

3.2.2 毒性

杜鹃花科植物是含萜类化合物的最丰富的类群之一，包括三萜类化合物、多萜类化合物，二萜类化合物，特别是木藜芦烷型(grayanane)二萜类化合物。木藜芦烷型二萜类化合物是最重要的有毒成分，集中于杜鹃花属、马醉木属、山月桂属、珍珠花属、木藜芦属和金叶子属等少数几个属的有毒植物之中[42]；木藜芦烷类毒素属于心脏神经系统毒素，它们直接作用于心脏，既能增加心肌收缩力，也对心脏有触发活性而产生快速心律失常以致抑制心脏跳动而死亡的作用；木藜芦烷类毒素也可作用于细胞膜胆碱受体的离子调节部位，有可逆地去极化激活作用，特异性地增加心肌、肌梭等部位的神经细胞和肌肉细胞静息膜对Na+通透性，提高细胞膜内Na+浓度，从而影响神经冲动传导，因此对心血管系统和神经系统有不利影响。杜鹃花属某些植物中的红藻毒素(Rhodomolins)、闹羊花素(Rhodojaponin III) 和印楝素(Azadirachtin)也具有细胞毒性[38]。

总的来说，杜鹃花科的多个类群的化学成分都具有多种生物活性，此类研究具有良好的药物开发或者生物农药应用前景。但是，目前各类化学成分的研究都不够完善，药理与临床实验不够系统深入，限制了毒性控制和新药研发，因此未来需要分离更多具有生物活性的化合物，并深入探究各种化学成分的药理和毒理作用机制，促进杜鹃花植物的药用价值实现。