中国半散养与野生麋鹿繁殖期肠道寄生虫感染流行病学调查

张树苗　李夷平　陈颀　徐尚华　高琳　单云芳　李俊芳　刘田　白加德

摘要：腸道寄生虫不仅显著影响宿主的健康状况和生存状态，而且也潜在影响着宿主种群的发展。为了监测我国半散养和野生麋鹿的健康状态，研究麋鹿肠道寄生虫感染状况，本研究于2019年夏季，采用非损伤性采样方法，采集北京南海子麋鹿苑半散养和我国三大野生麋鹿种群新鲜粪便487份，分析麋鹿对寄生虫的感染情况。根据麦克马斯特计数法，对麋鹿种群粪便中寄生虫卵进行镜检计数。结果表明：麋鹿感染的肠道寄生虫主要为圆线虫类、艾美尔球虫、莫尼茨绦虫及毛首鞭形线虫。湖南岳阳东洞庭湖国家级自然保护区圆线虫类及莫尼茨绦虫感染率及感染丰度均比其他地点严重，并且这两种寄生虫的聚集度都比其他地点低，表明宿主-寄生虫的动态稳定平衡存在失衡的危机，存在寄生虫爆发的可能。建议东洞庭湖保护区管理人员对洞庭种群投入更多的监控与管护，预防寄生虫的爆发。本研究为我国麋鹿种群的科学管护及潜在野生栖息地选择提供数据参考。

关键词：麋鹿；肠道寄生虫；感染率；感染丰度；聚集性

中图分类号：S855.9文献标识码：A文章编号：1004-3020（2023）03-0052-06

Epidemiological Investigation on Semi-free and Wild Père Davids Deer Intestinal Parasites During Breeding Period in China

Zhang Shumiao Li Yiping Chen Qi Xu Shanghua Gao Lin Shan Yunfang Li Junfang Liu Tian Bai Jiade

（1.Beijing Milu Ecological Research CenterBeijing100076；2.Guangxi Academy of Forestry SciencesNanning530002；

3.Liaoyang Integrated Agricultural Administration Enforcement TeamLiaoyang111000）

Abstract：Intestinal parasites not only significantly affect the health and survival status of the host，but also potentially affect the development of the host population.In order to monitor the health status of semi-free-range and wild Père Davids Deerin China and study the intestinal parasitic infection status ofPère Davids Deer，in the summer of 2019，a non-invasive sampling method was used to collect 487 fresh feces from semi-free-range and three wild Père Davids Deer populations in NanhaiziMilu Park in Beijing，and analyze the parasitic infection status of Père Davids Deer.According to the McMaster counting method，the parasitic eggs in the feces of Père Davids Deer population were counted by microscopy.The results showed：Père Davids Deer was mainly infected by Strongylata-like，Eimeria sp.，Moniezia sp.and Trichuris sp.The infection rate and abundance of Strongylata-like and Moniezia sp.in Dongting Lake National Nature Reserve of Yueyang，Hunan were more serious than those in other sites，and the aggregation degree of these two parasites was lower than that in other sites，indicating that the host-parasite dynamic stability balance was in imbalance crisis，and there was a possibility of parasite outbreak.It is suggested that the management personnel of East Dongting Lake Reserve should strengthen the monitoring and management of Dongting population to prevent the outbreak of parasites.This study provides data reference for scientific management and potential wild habitat selection of Père Davids Deer population in China.

Key words：Père David's deer; intestinal parasites; Infection rate; Infection abundance; Aggregation

麋鹿Elaphurusdavidianus隶属于偶蹄目鹿科麋鹿属，是中国特有的国家Ⅰ级保护动物，曾广泛分布在我国长江流域和黄河流域。但由于人类活动、自然灾害、环境变迁等因素的影响，导致麋鹿于20世纪初在中国本土消失［1］。1985年，中、英两国合作开启了正式的麋鹿重引进项目，经过37年的种群复壮、迁地保护及野化放归，截至2022年5月，麋鹿在中国的种群数量超过12 000只，我国的麋鹿保护事业取得了阶段性显著成功。然而，麋鹿种群规模在近年来增长缓慢，寄生虫感染是重要的制约因素之一［2-5］。

寄生虫对野生动物种群健康的影响已成为濒危物种保护的一个关键问题，能够引起其种群数量暂时或永久性下降。寄生虫不仅能够损伤宿主的生长发育、健康状况与繁殖能力，寄生虫还能够释放有毒物质，进而间接地损伤宿主的健康，甚至还能够影响宿主的生存。肠道寄生虫严重影响宿主的健康［6］和繁殖［7］，已经成为一些濒危物种的重要致危和灭绝因素之一［8］。麋鹿作为一种典型的植食性反刍动物，更容易受到肠道寄生虫的侵袭［9］。麋鹿重引进的最终目标是建立可自然繁衍的野生种群。因此，麋鹿野生种群的健康状况备受关注。夏季是麋鹿的繁殖高峰期［10］，寄生虫感染总的趋势高于其他季节，其感染率、感染丰度都比其他季节高［11-13］。

选取我国半散养种群和三大野生麋鹿种群作为研究对象，于2019年夏季共采集样品487份粪样（北京南海子麋鹿苑200份，湖北石首麋鹿国家级自然保护区96份；湖南岳阳东洞庭湖国家级自然保护区95份；江苏大丰麋鹿国家级自然保护区96份）。应用麦克马斯特计数法对粪样中的虫卵或卵囊进行计数，统计寄生虫感染率、感染强度、感染丰度、聚集度，预期确立寄生虫在不同栖息环境的空间变化趋势、规律，为预防寄生虫病的爆发提供依据。

1研究区概况

我国半散养麋鹿采样地点选择北京南海子麋鹿苑，位于华北平原北部，燕山山脉南缘，属北京市南郊大兴区，以下简称北京。我国三大野生麋鹿采样地点选择：①湖北石首麋鹿国家级自然保护区位于长江中游岸边，两湖平原（江汉平原、洞庭湖平原）地理中心，属湖北省石首市，以下简称石首；②江苏大丰麋鹿国家级自然保护区地处黄海之滨，江苏省东部、盐城市南部，东临黄海，属江苏省盐城市市辖区，以下简称大丰；③湖南岳阳东洞庭湖国家级自然保护区地处湖南省东北部位于长江中游荆江江段南侧，属湖南省岳阳市，以下简称东洞庭湖（表1）。

2材料与方法

2.1粪样采集和保存

2019年7～8月，对北京半散养的麋鹿，大丰、石首和东洞庭湖3个区域的野生麋鹿采集粪便。采集时于栖息地内随机采集，采样时间为每天 7∶00～9∶00，每只麋鹿采取新鲜粪便5 g左右。在遵循严格的卫生条件下，将样品收集到装有10%福尔马林溶液的专用采集瓶中并拧紧瓶盖，粪便与福尔马林溶液的质量体积比为1∶4［14］，经检验确保无泄漏后运送至实验室，常温保存。

2.2检测方法及指标

2.3数据分析

首先，对数据进行单样本Kolmogorov-Smirnov检验以测试数据的正态性，检验结果表明为非正态分布数据。然后使用二项式广义线性模型（GLMs）研究季节和地区对感染率的影响，并且使用负二项式GLMs来模拟季节和区域对感染丰度的影响，其他种类的寄生虫的感染丰度被列为上述GLMs中的解释变量。应用双样本Kolmogorov-Smirnov（K-S）检验来检测不同组别之間的分布（聚集）。上述统计分析均在SPSS 20.0完成。

3结果与分析

3.1感染率

从野生麋鹿粪便中共检测到四类肠道寄生虫，分别为圆线虫类、艾美尔球虫、毛首鞭形线虫、莫尼茨绦虫。其中，圆线虫类平均感染率最高达46.37%，远高于其他种类的寄生虫，毛首鞭形线虫感染率最低，平均值仅为4.71%（表2）。圆线虫类是麋鹿感染肠道寄生虫的优势种。东洞庭湖圆线虫类寄生虫的感染率高于其他地域，石首最低；东洞庭湖莫尼茨绦虫的感染率高于其他地域，北京最低。

3.2感染强度

3.3感染丰度

3.4聚集度

4结论与讨论

中国开展麋鹿重引入30多年来，对麋鹿的饲养管理、营养、繁育和疾病防治进行了广泛而深入的研究探索。但对于疾病防治的研究则主要集中于一些常见疾病，缺乏对于肠道寄生虫系统而连续的研究。本研究针对中国半散养和野生种群的肠道寄生虫开展研究。程志斌等［17］报道麋鹿感染的主要肠道寄生虫共有14类，本研究检测到其中的4类。单云芳等［3］春季调查北京麋鹿寄生虫感染率为47%，低于本次夏季调查的寄生虫感染率60%，说明夏季降雨量大，平均气温高，环境条件适合寄生虫传播和繁殖，与李夷平等［12］的研究结果相一致。王明月等［13］夏季调查石首麋鹿的感染率为23.3%，远低于本次调查结果57.3%，可能与其粪便检测的时间、样本数量大小、幼鹿粪便比率相对较少［18］等原因有关。本次调查发现三大野生种群感染莫尼茨绦虫强度显著高于北京半散养种群，可能由于湿热气候较适于莫尼茨绦虫寄生虫生长。

本研究发现寄生虫感染具有地域差异，可能是气候条件引起的。东洞庭湖麋鹿寄生虫的感染率、感染丰度及丰富度高于北京、石首；东洞庭湖麋鹿绦虫感染率大于大丰，线虫、绦虫感染丰度大于大丰。几个地域间的温度差异不大，而降水量存在差异，说明寄生虫感染状况受降水量影响较大。另外，人工管理的影响也较大，北京的麋鹿为半散养状态，人工干预较多，能够保证麋鹿栖息地水体的清洁卫生，能够保障麋鹿补饲饲草的新鲜营养，在一定程度上减少了寄生虫的感染和传播。

寄生虫通常在其宿主群体中呈现聚集状态，是寄生虫生态学的普遍规律［16］。本次调查也观察到寄生虫的聚集现象，聚集度越高，表明宿主-寄生虫相互作用关系越稳定。聚集对寄生虫-宿主系统来说是有益的，一方面增加了寄生虫在宿主个体定殖成功的机会［19］；另一方面，对宿主群体来讲寄生虫聚集减小了寄生虫传播潜力，通过聚集增加了对空间和（或）宿主资源的竞争以及寄生虫导致的寄主死亡［20］，即从种群中剔除携带大量寄生的个体。高聚集度致使宿主-寄生虫相互作用趋于稳定；而寄生虫分布越随机，种群将随之变得越不稳定［21］。寄生虫与宿主的相互作用会趋向于寄生虫在宿主群体中的分布会更均匀［22］，即向高聚集度趋势发展。

本研究发现麋鹿感染的4种寄生虫聚集度也存在着显著的地域差异。其中东洞庭湖麋鹿寄生虫的聚集程度感相较其他地区严重，可能是环境异质性（寄生虫分布与微生境对寄生虫感染阶段发展的影响［16］及中间宿主的空间异质性促成［11］；东洞庭湖麋鹿的高感染丰度与低聚集度（线虫聚集度0.621 5，绦虫聚集度0.305 0）表明宿主-寄生虫的相互作用存在失衡的危机，存在寄生虫爆发的可能［23］。建议保护区管理人员对洞庭种群投入更多的监控与管护，预防寄生虫的爆发，以免大规模影响麋鹿的健康。

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（編校：郑京津）