红彩瑞猎蝽对小地老虎捕食功能反应研究

游梓翊　刘平平　蒲小明　孙郑　邓海滨

摘    要：小地老虎是重要的地下害蟲，为明确红彩瑞猎蝽对小地老虎幼虫的控制作用，丰富小地老虎绿色防控技术方法，对不同虫态的红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食功能反应、搜寻效应和种群干扰作用进行了研究。结果表明：红彩瑞猎蝽3～5龄若虫和成虫均可捕食小地老虎3龄幼虫，成虫的捕食量最大；不同虫态的红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食功能反应均符合Holling II型方程，雌成虫对小地老虎3龄幼虫的捕食效能（15.16）和瞬时攻击率（0.47）最高。不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应与小地老虎密度均呈负相关。红彩瑞猎蝽雌成虫种群密度的变化对其捕食干扰作用明显，红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的平均捕食量和捕食作用率随种群密度的增加而逐渐下降。红彩瑞猎蝽对小地老虎有较好的控制作用，试验结果可为利用红彩瑞猎蝽生物防治小地老虎提供理论依据。

关键词：红彩瑞猎蝽；小地老虎；捕食功能反应；搜寻效应；种内干扰反应

中图分类号：S435.72      文献标识码：A          DOI 编码：10.3969/j.issn.1006－6500.2023.08.009

Predatory Functional Response of Different Instars of Rhynocoris fuscipes （Fabricius） Preying on Agrotis ipsilon （Rottemberg） Larvae

YOU Ziyi1， LIU Pingping2， PU Xiaoming2， SUN Zheng1， DENG Haibin1

（1.Tobacco Research Institute of Guangdong Province， Shaoguan， Guangdong 512029， China; 2.Plant Protection Research Institute，Guangdong Academy of Agricultural Sciences. Guangzhou， Guangdong 510640， China）

Abstract： The moth Agrotis ipsilon （Rottemberg） is an important underground pest. In order to explore the predatory ability of Rhynocoris fuscipes （Fabricius） in controlling the larvae of A.ipsilon， the predation ability of different stages of R.fuscipes on 3rd in star larvae of A.ipsilon was studied， and the functional response， searching effect and intraspecific interference effect were investigatedin laboratory conditions. The study revealed that the 3rd， 4th， 5th instar nymphs and adults of R.fuscipes showed strong predation ability on the larvae of A.ipsilon. The predatory capacity of adults and older nymphs was greater than that of younger nymphs. The predatory functional responses of R.fuscipes to the 3rd instar larvae of the A.ipsilon could be described with type equation of Holling II. The predation efficiency （15.16） and instantaneous attack rate （0.47） offemale adults of R.fuscipes on the 3rd instar larvae of A.ipsilon were the highest. Negative correlation was found in the searching efficiency of R.fuscipes with its prey density. The population density significantly influenced the predatory interference effect of female adults of R.fuscipes， as the average predation quantity and predation rate on the 3rd in star larvae of A.ipsilon gradually decreased with the increasing density of population. The experiments demonstrated that R.fuscipes exhibits a promising potential for controlling A.ipsilon， and the results could provide theoretical basis for the prevention and control of A.ipsilon in field.

Key words： Rhynocoris fuscipes; Agrotis ipsilon; functional response; searching efficiency; intraspecific interference response

红彩瑞猎蝽Rhynocoris fuscipes （Fabricius）属于半翅目（Hemiptera）猎蝽科（Reduviidae）天敌昆虫[1]。该天敌在全世界分布范围较广[2]，能捕食棉花上棉二点红蝽、棉铃虫、棉斑实蛾、斜纹夜蛾和水稻上稻纵卷叶螟、二化螟、褐飞虱等害虫[3-6]，对烟草上烟蚜、烟青虫和斜纹夜蛾等害虫均具有较强的捕食能力[7-8]。

小地老虎Agrotis ipsilon （Rottemberg）属鳞翅目（Lepidoptera）夜蛾科（Noctuidae），是一种世界性的地下害虫，在我国各地区均有分布[9]。该虫具有迁飞性、食性杂等特点，危害玉米、烟草和高粱等100多种农作物[10]。小地老虎危害烟草主要在烟苗移栽至团棵期，以1～2龄幼虫在烟苗上取食嫩叶，3龄以后幼虫钻入地下咬食植株嫩茎，严重时可咬断整株烟茎，造成烟田缺苗，危害严重的田块可造成20%～30%烟苗缺苗。化学防治具有见效快、可应急的优点，目前依然是防治小地老虎的主要方法[11-13]。由于幼虫在3龄后喜欢钻进地下，给防治带来很大困难。虽有研究报道称可以采用拌种的方法增加防效[14]，但需要使用残留期更长的农药，由此会带来土壤农药残留超标，害虫产生抗药性，环境污染，田间生态多样性降低等诸多问题。为改变过度依赖化学农药防治作物病虫害的局面，进一步实施农药减量增效计划，农业农村部在《到2025年化学农药减量化行动方案》中提出，“十四五”期间要更大力推进病虫害防治向绿色防控和可持续治理转变。因此，探索天敌昆虫防治小地老虎等生物防治方法具有重要意义。

目前有关小地老虎的生物防治研究报道主要涉及病原线虫、昆虫病毒、微孢子虫、细菌、真菌、捕食和寄生性天敌昆虫等[15]。苏云金芽孢杆菌[16]和核型多角体病毒[17]等被证实在防治小地老虎上有较好的潜能。谷星慧等[18]报道在移栽烟草幼苗时使用昆虫病原线虫（EPN）粉剂，对烟苗具有显著保苗效果。Bailey等[19]研究结果表明，螟蛉绒茧蜂对小地老虎的寄生率达80%以上。另外，中黑盲蝽[20]、赤眼蜂[21]和伏虎悬茧蜂[22]等天敌昆虫对小地老虎均有较佳控害潜力。由此可见，挖掘和开发利用天敌昆虫防治害虫是当前小地老虎生物防治研究的热点方向之一。

基于红彩瑞猎蝽对害虫强大的捕食能力，而红彩瑞猎蝽对小地老虎的捕食作用尚未见相关研究报道，本研究在室内开展了红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食功能反应研究，以期为下一步将红彩瑞猎蝽应用于田间防治小地老虎提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试材料

红彩瑞猎蝽为广东省烟草科学研究所人工气候室内用烟蚜与面包虫饲养3代以上的稳定种群，小地老虎为广东省农业科学院植物保护研究所室内饲养3代以上种群，试验所用人工气候培养箱型号为江南仪器厂RXZ型，环境条件为温度（28±1）℃，相对湿度（60±5）%，光周期L∶D=16h∶8h。

1.2 试验方法

1.2.1 不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食量及功能反应 试验在直径为15 cm、高2.5 cm玻璃培养皿中进行，在培养皿底部平铺直径12 cm的圆形滤紙。红彩瑞猎蝽设3、4、5龄若虫、雌成虫和雄成虫5个虫态处理，各处理选取蜕皮或羽化后48 h内的红彩瑞猎蝽若虫或成虫，供试小地老虎3龄幼虫试验前饥饿24 h。每个处理培养皿放1头红彩瑞猎蝽和不同密度小地老虎3龄幼虫，设置密度梯度为5、10、15、20、25、30头6个处理，每个处理重复5次，观察红彩瑞猎蝽对小地老虎的捕食行为，24 h后统计小地老虎幼虫被捕食数量。

捕食功能反应：根据猎物密度与被捕食量之间的逻辑斯谛回归分析可以确定捕食功能反应类型[23-24]，具体方程如下：

Ne/N0=exp（P0+P1·N0+P2·N0 2 + P3·N0 3 ）/1+exp （ P0 + P1·N0+P2·N0 2  +P3·N0 3 ）（1）

式中，N0为小地老虎最初数量；Ne为被捕食的小地老虎数量；P0、P1、P2和P3分别为常数、一次、二次和三次方系数。当 P1=0时，表示红彩瑞猎蝽的捕食量随着小地老虎的数量增加而呈现直线上升，说明功能反应类型属于Holling I 型；当P1＜0，而且红彩瑞猎蝽的捕食量随着小地老虎的密度增加而增加，之后不再增加渐渐变为平稳状态，则说明功能反应类型属于Holling II 型；当 P1＞0，即红彩瑞猎蝽的捕食量随小地老虎的密度变化呈“S”波动，说明功能反应类型为Holling III 型[25]。

HollingⅡ圆盘方程如下：

Na=aNT（1+aThN）（2）

式中，Na为小地老虎被捕食数量；a为红彩瑞猎蝽对小地老虎的瞬时攻击率；N为小地老虎的初始密度；T是红彩瑞猎蝽搜寻小地老虎的总时间（本试验中T=1 d）；Th为处理时间既红彩瑞猎蝽捕食1头小地老虎的时间。

1.2.2 不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应 搜寻效应

S=a/（1+aThN）（3）

式中，参数同上[26]。

1.2.3 种内干扰作用对红彩瑞猎蝽捕食作用率的影响以10、20、30、40、50头小地老虎3龄幼虫分别与1、2、3、4、5头红彩瑞猎蝽雌成虫组合，每个处理重复5次，24 h后调查记录小地老虎死亡数量。用丁岩钦[27]提出的种内干扰方程E=QP-m分析捕食者自身密度干扰反应。分摊竞争强度估算公式如下：

I=（E1－Ep）/E1（4）

式中，I为分摊竞争强度；E1为 1 头天敌的捕食作用率；Ep为密度为 P的天敌捕食作用率。

1.3 数据分析

所有数据先使用 Excel 2010处理，再使用SPSS 22.0软件进行One-Way ANOVA单因素方差分析，不同数据组间差异用Duncan氏新复极差法比较。

2 结果与分析

2.1 不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食量

红彩瑞猎蝽不同虫态对小地老虎3龄幼虫的捕食能力存在显著差异（表1）。在相同猎物密度条件下，红彩瑞猎蝽捕食量随着虫态增加而逐渐增大，其中红彩瑞猎蝽雌成虫捕食量最大，其次为雄成虫和5龄若虫，3龄若虫的捕食量最低。相同虫态红彩瑞猎蝽捕食量随着猎物密度的增加而增加，在猎物密度达到25～30头时，捕食量趋于饱和，增加量不明显或不再增加。当小地老虎密度达到25头时，红彩瑞猎蝽雌成虫捕食量达到最大值（8.9±1.45）头，雄成虫最大捕食量为（8.6±0.97）头，5龄若虫最大捕食量为（8.5±1.08）头，3龄若虫最大捕食量为（4.7±0.97）头；4龄若虫在猎物密度为30头时达到最大值（6.2±1.35）头。

2.2 不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食功能反应

回归分析结果显示，本试验的功能回归分析的一次方系数P1在各个虫态下均小于0（表2），并且随着猎物密度的增加红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食量均逐渐增加，然后缓慢增加或不再增加，并趋于稳定（图1），呈负密度制约关系，表明红彩瑞猎蝽各虫态对小地老虎3龄幼虫的捕食功能类型均属于HollingⅡ型，由此建立红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食功能反应方程（表3）。结果表明，红彩瑞猎蝽4、5龄与成虫对小地老虎3龄若虫的理论日最大捕食量相近，均在32～34头范围内，3龄若虫略低于其他虫态为20.41头。瞬时攻击率由高到低依次为雌成虫（0.47）、5龄若虫与雄成虫（0.45）、4龄若虫（0.29）、3龄若虫（0.23）。从捕食效能指标来看，红彩瑞猎蝽捕食能力的大小顺序为雌成虫（15.16）>雄成虫=5龄若虫（15.00）>4龄若虫（10.00）>3龄若虫（4.69）。由此可知，针对小地老虎3龄幼虫，成虫及5龄若虫的捕食效果好于3龄与4龄若虫。

2.3 不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应

红彩瑞猎蝽3、4、5龄若虫和雌、雄成虫对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应见图2。由图2可知，不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应均随着猎物密度增加而逐渐减小，且呈负相关关系。不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应以雌成虫为最高，其次为5 龄若虫和雄成虫，4龄若虫再次，3龄若虫寻找效应最低。

2.4 种内干扰对红彩瑞猎蝽雌成虫捕食作用的影响

保持红彩瑞猎蝽和小地老虎的数量比例不变，随着红彩瑞猎蝽雌成虫数量增加，捕食者密度会对捕食猎物的数量变化产生影响，红彩瑞猎蝽对小地老虎平均捕食量和捕食作用率随着捕食者和猎物密度增加而逐渐下降（表 4）。每皿红彩瑞猎蝽雌成虫密度分别为 1、2、3、4、5 头时，对小地老虎3龄幼虫的平均捕食量分别为4.2、4.0、3.73、3.35、2.84头，说明分摊竞争强度随着红彩瑞猎蝽的密度增大而增大，分别为0、0.524、0.705、0.802、0.864，捕食作用率分别为0.420、0.200、0.124、0.083、0.057，计算出搜索常数Q为0.437，干扰系数m为1.212，建立红彩瑞猎蝽雌成虫捕食红彩瑞猎蝽雌成虫对小地老虎3龄幼虫的干扰反应方程为E=0.436 6p-1.212（R2=0.959，χ2=0.038<χ2（4， 0.005）=9.49）。

3 討论与结论

天敌对害虫的捕食功能反应是定量评价天敌对害虫控制效能的一个重要方法。本研究结果表明，不同虫态红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的捕食量，与小地老虎的密度呈负加速曲线，各虫态对小地老虎3龄幼虫的捕食功能反应类型符合HollingⅡ型圆盘方程。这与不同虫态蠋蝽对棉铃虫和玉米螟等猎物的捕食作用[28-29]、叉角厉蝽、黄带犀猎蝽和大红犀猎蝽等捕食蝽对草地贪夜蛾幼虫的捕食功能反应模型相一致[30-32]。天敌昆虫的捕食能力与自身的虫龄大小有着密切关系。本研究中，红彩瑞猎蝽对小地老虎的捕食量随着虫龄的增大而增加，其中成虫捕食效能最高，5龄和4龄若虫次之，这与中黑盲蝽捕食小地老虎、红彩瑞猎蝽捕食烟蚜、斜纹夜蛾和褐飞虱等猎物的捕食效能结果一致[20，33-35]。相关数据表明，红彩瑞猎蝽高龄若虫与成虫对小地老虎3龄若虫的理论日最大捕食量均大于32头，明显高于中黑盲蝽对小地老虎的理论日最大捕食量（6.8头）[20]，说明红彩瑞猎蝽对小地老虎具有较强的捕食能力。田间应用时，尽量选择在小地老虎幼虫3龄前释放天敌进行防控，可选择红彩瑞猎蝽成虫或5龄幼虫。

不同虫态的红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫的搜寻效应均随着猎物的密度增大而下降，其雌成虫的搜寻效应略高于5龄若虫和雄成虫，3、4龄若虫的搜寻效应较低。这与食虫齿爪盲蝽捕食枸杞木虱、蠋蝽捕食草食贪夜蛾的搜寻效应结果相似[36-37]。当空间和猎物的比例一定时，随着红彩瑞猎蝽密度的增加，其日捕食率逐渐降低，说明红彩瑞猎蝽对小地老虎的捕食效应存在种内竞争和自我干扰作用。红彩瑞猎蝽成虫对小地老虎3龄幼虫的平均捕食量与捕食者自身和被捕食者密度成负相关，分摊竞争强度也随之上升，表明两者之间存在种内竞争和干扰反应，这和叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾幼虫的密度干扰作用相似[38-39]，也和红彩瑞猎蝽捕食烟青虫的干扰作用结果一致[22]。

综上所述，红彩瑞猎蝽对小地老虎3龄幼虫有较强的捕食能力，在应用红彩瑞猎蝽于田间防治小地老虎时，应结合田间害虫发生监测和预报，在小地老虎幼虫3龄前释放捕食能力较强的红彩瑞猎蝽成虫或5龄若虫。本研究结果是在室内取得，只是对红彩瑞猎蝽的捕食功能进行初步试验，考虑大田自然环境因子也会影响红彩瑞猎蝽的捕食效能，更精准的结果仍需通过田间观察及笼罩试验进行修正，如果能与食诱[40]和性诱[41]等其他绿色防控措施结合应用，应能取得更好的防治效果。

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收稿日期：2023-02-06

基金项目：中国烟草总公司科技重大专项项目（110202101028（LS-03）；中国烟草总公司广东省公司科技项目（2019440000200031，2020440000240056，2023440000240045）

作者简介：游梓翊（1996—），男，江西上饶人，助理农艺师，硕士，主要从事烟草栽培和病虫害防治研究。

通讯作者简介：邓海滨（1977—），男，广东南雄人，高级农艺师，博士，主要从事害虫生物防治研究。