大亚湾大型底栖动物群落特征与生态质量评价研究

高鑫，李勇，王长发，王立俊，张维悦，李宏俊

（1.上海海洋大学 海洋生态与环境学院，上海 201306；2.国家海洋环境监测中心国家环境保护近岸海域生态环境重点实验室，辽宁 大连 116023；3.广东省生态环境监测中心，广东 广州 510308；4.国家海洋局大连海洋环境监测中心站，辽宁 大连 116015）

海湾是陆海相互作用最强烈的地区，具有独特的物理和化学性质，径流与潮流的掺混造成其独特的环境和生物组成。随着社会经济快速发展，我国沿海特别是海湾地区人口愈加密集，人类活动产生的环境压力严重威胁近岸海洋生态系统[1]。由于工业污水、生活污水和农用废水的过量排放，导致海湾遭受严重的环境污染和生态破坏，生物栖息环境严重退化[2]。因此，环境管理者需要全面掌握海湾生态质量状况和变化趋势，以制定适应性管理措施保护海湾生态系统[3]。大亚湾是广东沿岸一个比较大的半封闭性海湾，位于大鹏半岛和平海半岛之间，近几十年来，大亚湾沿岸社会经济飞速发展，随之而来的也是海湾环境状态恶化、生物多样性下降、渔业资源衰退。本文通过对2022年8 月夏季航次大亚湾海域大型底栖动物调查资料的分析，研究大亚湾海域底栖动物的种类分布、群落结构及其与生态环境因子的关系，以期为海洋生态环境监测提供基础资料和科学依据。

大型底栖生物种类多、分布广，多数种类的成体终生栖息在固定场所或只能在底质表面有限范围内活动，对逆境的逃避相对迟缓，对环境扰动敏感[4]。因此，通过底栖生物群落结构或指示生物来反映生态质量成为近年来的研究热点[5]。目前建立的众多底栖生物指数中，多数来源于欧洲和北美，大致可以分为4 类：（1）基于底栖生物对污染物尤其是有机污染物敏感度分类的指数，这类指数包括AZTI 海洋生物指数（AZTI Marine Biotic Index，AMBI）[6]、BENTIX 指数[7]和BOPA 指数（bentic opportunistic polychaetes amphipods）[8]等；（2）基于营养级群落分类的指数，这类指数主要是ITI（infaunal trophic index）[9]；（3）基于多样性的指数，主要为香农-维纳多样性指数（H′）[10]；（4）综合了其他指数的复合指数，该类指数主要为多因子AZTI海洋生物指数（multivariate-AMBI，M-AMBI），该指数综合了AMBI、H′和物种数，并通过因子分析计算指数值[11]。

AMBI 和M-AMBI 是应用最广泛的生物指数，已经应用于欧洲水框架协议环境管理实践和北美大西洋沿岸生态质量评价[12-13]。然而，由于AMBI指数最初是针对欧洲近岸海域开发的生物指数，其在其他海域的适用性需要校准[14]，尤其MAMBI指数的应用首先要建立参考基准值，获取长期历史数据对于确定参考基准值和评价标准边界值至关重要。

1 材料与方法

1.1 样品采集

本研究于2022 年8 月开展野外调查，共设置18 个采样站位（图1）。依照《海洋调查规范》（GB 12763.6-2007），使用开口面积为0.1 m2的抓斗式采泥器，每个站位采集2 次表层沉积物，利用0.5 mm 的网筛分选大型底栖动物，5%甲醛固定保存。

每个站位采集底层水和表层沉积物样品测试环境因子，分析的环境因子包括：（1）底层水：盐度（Sal）、溶解氧（DO）、氨-氮（NH4-N）、亚硝酸盐-氮（NO2-N）、硝酸盐-氮（NO3-N）、总氮（TN）、活性磷酸盐（PO4）；（2）沉积物：硫化物（Sul）、总有机碳（TOC）、中值粒径（Md）。盐度、溶解氧等环境因子使用YSI 便携式水质分析仪现场测定。

1.2 室内分析

大型底栖动物样品转运到实验室进行仔细分拣，分拣完毕后在解剖镜或显微镜下进行种类鉴定、计数和称量，所有物种尽可能鉴定到种水平，并且将物种拉丁名与WoRMS（https://www.marinespecies.org/）核对。氨-氮（流动分析法）、亚硝酸盐-氮（萘乙二胺分光光度法）、硝酸盐-氮（锌-镉还原法）、总氮（过硫酸钾氧化法）、活性磷酸盐（流动分析法）、硫化物（碘量法）、总有机碳（总有机碳仪器法）、中值粒径（激光法）等分析测试方法参照《海洋监测技术规程》（GB 17378-2007）。

1.3 数据处理

1.3.1 群落特征分析

利用优势度指数（Y）判断群落的优势种，利用Shannon-Wiener 多样性指数（H′）、Margalef 物种丰富度指数（D）和Pielou 均匀度指数（J）计算大型底栖群落α多样性：

式中：pi为i种在总数量中的比例，fi为i种在采样点中出现频率，S为物种总数，N为总个体数，Y≥0.02 时，为优势种，丰富度指数（D）、Shannon-Wiener 多样性指数（H′）和均匀度指数（J）用PRIMER7.0软件计算得出。

1.3.2 群落结构分析

利用PRIMER7.0 软件的SIMPER 分析进行群落结构分析，对大型底栖动物的物种丰度进行log（x+1）转换后，通过计算Bray-Curtis 系数构建站位间相似性矩阵，再进行聚类分析（Cluster）和非度量多维尺度分析（nMDS），在合理的相似性水平下将大型底栖动物划分成数量合适的不同组。

1.3.3 环境因子与大型底栖动物关系分析

运用Canoco5 软件探究环境因子（解释变量）对物种丰度（响应变量）的影响。对环境因子进行z-score 标准化，物种丰度数据进行log（x+1）转换，消除物种丰度极值的影响。在分析之前，首先对大型底栖动物数据进行除趋势分析（Detrended Correspondence Analysis，DCA），确定选用单峰模型或线性模型。结果显示，第一排序轴的梯度值为4.25，大于4，故选择典范对应分析（Canonical Correspondence Analysis，CCA）能够更好地拟合二者之间的关系。在典范对应分析中，向前引入法（Forward selection）及蒙特卡洛置换检验（Monte Carlo Test，499 Random Permutations，P＜0.05，P为显著性检验值）分析可以确定影响大型底栖动物群落丰度的主要环境因子。

1.3.4 底栖生态质量评价

底栖生态质量评价采用AMBI和M-AMBI指数法，AMBI指数的理论是在不同底栖动物对扰动的耐受度不同，其计算公式为：AMBI =[(0×%EGI)+(1.5×%EGII) +(3×%EGIII) +(4.5×%EGⅣ)+(6×%EGⅤ)]/100，式中EGI 为干扰敏感种，EGII 为干扰不敏感种，EGIII 为干扰耐受种，EGIV 为二阶机会种，EGV 为一阶机会种。M-AMBI 是AMBI、物种数和Shannon-Wiener 多样性指数通过因子分析计算得到的，考虑到大亚湾海域已经受到严重人类活动扰动，其参照状态设置为物种数和多样性指数增加15%[15]。AMBI 和M-AMBI 由AZTI AMBI V6.0 软件（http://ambi.azti.es；采用2022 年5 月物种分组清单）计算完成，相应的生态质量分级如表1[15]。

表1 不同生态质量等级的AMBI和M-AMBI的阈值

2 结果

2.1 群落组成及优势种

本次调查共采集到大型底栖动物7 门69 种（表2），其中环节动物门的种类数最多38 种，其次是节肢动物门17 种和软体动物门7 种，其他种类7种，包括棘皮动物门2种、脊索动物门2种、刺胞动物门1种、纽形动物门2种。环节动物门个体数目占比最大（56.2%），其次为软体动物门（18.6%），纽形动物门占比最少，仅为1.0%（图2）。大型底栖动物平均丰度为112.1个/m2，各站位丰度在S3 和S17 两处呈现波峰，在S6 处为波谷，丰度最低。大型底栖动物优势种为环节动物多鳃齿吻沙蚕（Nephtys polybranchia）、细丝鳃虫（Cirratulus filiformis）和 奇 异 稚 齿 虫 （Paraprionospio pinnata），软体动物粗帝汶蛤（Timoclea scabra），以及棘皮动物洼颚倍棘蛇尾（Amphipholis（Lymanella）depressus）。

表2 广东大亚湾海域大型底栖动物种名录

图2 各站位大型底栖动物的丰度及相对丰度

2.2 物种多样性

通过PRIMER7.0 软件DIVERSE 分析计算出各站位的大型底栖动物多样性指数（表3），其中Shannon-Wiener 多样性指数的波动范围为0.14～2.72，平均值为1.79，最大值（2.72）出现在S17；Margalef 物种丰富度指数的波动范围为0.19～4.10，平均值为1.84，最大值出现在S17；Pielou均匀度指数的波动范围为0.20～0.98，平均值为0.83，最大值出现在S18。其中Shannon-Wiener 多样性指数与Margalef物种丰富度指数波动较大，且具有高度一致性，均在S14 与S17 出现较高的峰值；而Pielou均匀度指数较为平稳，仅在S5呈现较小的峰值。

表3 大亚湾大型底栖动物多样性指数

2.3 群落结构聚类和nMDS排序分析

按照Bray-Curtis 相似性系数13%，对18 个站位的大型底栖动物群落结构进行分组和分析（图3）。本次调查大型底栖动物群落结构分为3 组，Ⅰ组3 个站位（1、5 和6），组内平均相似性为28.7%，主要贡献种为瓦氏团水虱（Sphaeroma walkeri）、奇异稚齿虫，贡献率依次为51.1%和48.9%；Ⅱ组包括站位3和12组成，组内平均相似性为33.9%，主要贡献种为粗帝汶蛤，贡献率为100%；Ⅲ组12 个站位（2、4、8、9、10、11、13、14、15、16、17 和18），组内平均相似性为19.5%，主要贡献种为细丝鳃虫、花冈钩毛虫（Sigambra hanaokai）、洼颚倍棘蛇尾、多鳃齿吻沙蚕、磷沙蚕（Chaetopterus variopedatus）、长吻沙蚕（Glycera chirori Izuka），贡献率依次为17.0%、15.4%、15.2%、14.9%、6.0%和4.7%。

图3 大型底栖动物群落结构的聚类分析和序列分析

2.4 群落结构与环境因子的关系

在典范对应分析中，向前引入法（及蒙特卡洛置换检验（Monte Carlo Test，499 Random Per⁃mutations，P＜0.05，P 为显著性检验值）分析表明亚硝酸盐氮浓度（P=0.004）、硝酸盐氮浓度（P=0.05）是影响大型底栖动物群落丰度的主要环境因子。典范对应分析结果（表4）显示，前两排序轴的特征值分别为0.581 9、0.549 9，第一轴阐释了解释变量与响应变量关系的16.25%，第二轴解释了31.61%，且环境因子与群落丰度在前两轴的相关系数达0.989 8 和0.986 9，表明二维排序图（图4）可较好的反应两者之间的关系。典范对应分析排序图中，环境因子与响应变量夹角余弦值及箭头的长短代表两者的相关性及影响强度，采样点之间距离的远近代表各点位大型底栖动物群落的相似程度。

表4 典范对应分析分析各排序轴方差解释率

图4 大型底栖生物群落结构与环境因子典范分析排序

2.5 底栖生态质量

大亚湾底栖生态质量评价采用AMBI 和MAMBI 指数，由于AMBI 在物种数少于3 的站位敏感性下降[16]，本研究未对S1、S3、S5 和S6 站位开展评价。结果表明（表5），调查海域AMBI 值的范围为0.9～3.2，均值为2.0，评价结果显示，有2个站位处于“未扰动”状态，其余站位处于“轻度扰动”状态；M-AMBI 值的范围是0.33～0.83，均值是0.57，评价结果显示，有1 个站位处于“较差”状态，4 个站位处于“一般”状态，7 个站位处于“好”状态，1 个站位处于“极好”状态，从空间分布来看，“差”和“一般”站位分布在近岸区域，“好”和“极好”站位分布在湾口。

表5 大亚湾不同站位AMBI和M-AMBI计算结果及其生态质量

3 讨论

3.1 大型底栖动物群落组成和多样性

根据本次调查结果，2022 年夏季共调查到大型底栖动物69 种，各类群物种数量为环节动物＞节肢动物＞软体动物＞其他类群，其中环节动物物种数量占比达55.1%，是本次调查的优势类群。该区域历史调查资料显示，1984－1985 年，大亚湾调查到大型底栖动物98 种，其中软体动物种类数量最多（31 种）[17]，2004 年调查到大型底栖动物79 种，软体动物为优势类群[18]。长期历史调查比较结果表明（表6），近40 年来，大亚湾大型底栖动物物种组成已经发生显著变化，多毛类环节动物演替为该区域优势类群，说明长期人类活动已经改变大亚湾底栖生态环境，多毛类成为优势类群的情况在胶州湾[19]、长江口、乐清湾[20]等人类活动频繁的区域也有出现，多毛类丰度的增加是底栖动物群落不稳定、环境质量变差的直接证明。

表6 大亚湾大型底栖动物群落结构调查年际变化

本次调查结果显示2022 年大亚湾底栖动物Shannon-Wiener 多样性指数为1.79，而1988 年和2004 年多样性指数分别为3.38 和2.08，大亚湾底栖动物多样性水平下降趋势有所缓解。综合以上结果表明，大亚湾大型底栖动物群落经历初期多样性指数大幅降低，随着时间推移，后期大型底栖动物群落结构比多样性指数对环境变化更敏感，可能的原因是单变量的物种多样性指数无法全面反映多变量的群落结构。其他区域的研究也有相似结论，渤海大型底栖动物群落多样性长期变化趋势并不明显，但群落结构已经发生显著变化，表现为小型多毛类取代棘皮动物和软体动物成为优势类群[21]。

3.2 大型底栖动物群落结构的影响因素

海洋生态系统的复杂性决定了影响大型底栖动物群落结构的因素多变，不同海域的影响因素也有可能不同。根据本研究典范对应分析结果，亚硝酸盐和硝酸盐是影响底栖动物群落的主要环境驱动因素。硝氮浓度反映海水的营养状况，在一定浓度范围内，随着营养盐浓度的升高，有利于底栖动物的生存和生长，但超过一定阈值后，可能引起富营养化和水质恶化，对大型底栖动物群落具有负面影响[20]。海水营养盐浓度可能直接影响底栖动物生存生长，也可能影响浮游植物生长、通过食物链的上行效应对底栖动物产生间接影响。已有研究表明，受工业废水和生活污水等人为压力影响，1995－2014 年，大亚湾水质不断恶化，溶解无机氮严重超标[22]，结合本研究结果表明，含氮营养盐已经对大亚湾底栖动物群落产生负面影响。本研究中大型底栖动物群落结构与沉积物中值粒径不存在显著的相关性，这是由于大亚湾海域底质以黏土质粉砂为主，底质类型空间异质性小，沿岸无大型河流输入，粒径分布较均匀，导致两者不存在显著相关性。

3.3 底栖动物群落健康和生态质量

生态环境管理部门需要合适的生物指数了解生态环境现状和变化趋势，以制定适应性管理策略。然而，由于不同应用场景的特殊性以及生物指数自身适用性等问题，不同生物指数对同一区域的评价结论可能不同。本研究利用AMBI 和MAMBI 对大亚湾底栖生态质量开展评价，AMBI 评价结果是全部站位处于“未扰动”或“轻度扰动”状态，而M-AMBI 评价结果38.5%站位处于“一般”或“差”状态，比AMBI 的评价结果差。究其原因，M-AMBI 指数综合考虑物种数、多样性指数和物种敏感度，而本研究调查站位物种数量和多样性指数偏低，与历史数据相比，群落参数已经显著改变，这与M-AMBI 的评价结果吻合。在生物多样性贫瘠的区域，M-AMBI 的评价等级往往低于AMBI，本研究平均每个站位3.8个物种，Shannon-Wiener 多样性指数平均值为1.79，导致M-AMBI 评价结论差，这与长江口AMBI 和MAMBI比较研究结果类似[23]。

为加快AMBI和M-AMBI等生物指数的业务化应用，应加强不同生物指数在中国海域的适用性研究，辨析自然环境和人类活动对其影响规律，探讨采样点位和采样时间等采样策略对评价结果的影响；完善大型底栖动物监测技术，统一采样工具和方法，完善全过程质量控制，提高不同监测数据的可比性。

4 结论

大亚湾海域采集到大型底栖动物69 种，其中环节动物为优势类群，主要优势种为多鳃齿吻沙蚕、细丝鳃虫和奇异稚齿虫。典范对应分析表明，亚硝酸-氮（NO2-N）和硝酸-氮（NO3-N）是影响大型底栖动物群落丰度的主要环境因子。AMBI和M-AMBI 生物指数评价结果表明，大亚湾底栖生境处于“未扰动”或“轻度扰动”状态，生态质量处于“好”或“一般”状态。

综上所述，大亚湾自然禀赋优良，但近年来围填海、核电站、渔业捕捞等人类活动已经对生态系统产生影响。本研究结果表明大亚湾底栖动物群落已经发生显著变化，建议开展大型底栖动物长期连续监测，评价人类活动对底栖生态系统结构和功能的影响，为开展大亚湾生态系统保护修复提供科学依据。