雷州半岛红树林鱼类群落结构及其与人类活动强度的关系

郑燕萍,刘 琦,黄 欣,刘奉明,姚君润,覃国峰,曾浩谦,颜云榕,,4,*

1 广东海洋大学水产学院,湛江 524088 2 岭南师范学院地理科学学院,湛江 524048 3 南方海洋科学与工程广东省实验室(湛江),湛江 524013 4 广东省南海深远海渔业管理与捕捞工程技术研究中心,湛江 524088

红树林主要生长于热带和亚热带陆、海交汇或海湾的河口地区,是鱼类的重要栖息地,具有食物来源丰富、隐蔽性强、饵料压力低的特点[1]。此外,红树林内具有发达的潮沟,能将海湾、河口或泻湖与红树林内陆连接起来,扩展红树林区域范围。不同生命阶段鱼类经常将潮沟作为育幼场所或临时栖息地[2]。

近年来,受城市发展影响,红树林周边自然用地向城镇用地、农业用地和水产养殖等土地利用类型的转变,不仅使红树林的面积大幅减少,而且非渗透表面积的增加改变了水的径流和红树林原有栖息地特征[3],导致原本脆弱的红树林生态系统逐渐被破坏[4-5]。Bernardino等[6]研究发现由红树林砍伐和底层土壤清除引起的土地变化会导致甲壳类动物、环节动物等底栖动物消失;Dinesh等[7]研究表明清除红树林会导致土壤养分和有机基质水平显著降低;Erazo等[8]研究表明养殖面积和废水增加会显著改变红树林中的微生物群落;Laura等[9]研究发现受人类活动干扰的红树林区底栖生物多样性、生物量和丰度均出现了显著下降。人类活动对红树林底栖动物、微生物和土壤等影响已有了大量的相关研究,但对红树林鱼类群落结构的影响研究鲜有报道。

雷州半岛拥有中国大陆面积最大、物种多样性最丰富的红树林[10]。有研究表明,雷州半岛沿岸由于砍伐造田(1977-2000年)、围海养殖(2000年后)、城镇建设等开发活动导致了红树林生境大幅退化[11]。目前有关人类活动对雷州半岛红树林鱼类影响的相关研究未见报道。因此,本研究基于2021-2022年雷州半岛七片红树林21条潮沟的鱼类调查数据,结合土地利用数据,旨在了解雷州半岛红树林鱼类群落结构,探究人类活动强度对红树林鱼类群落的影响,揭示土地利用类型(养殖塘、城镇用地、耕地和林地)与鱼类群落结构的关系,为雷州半岛红树林鱼类资源养护与利用提供重要的科学参考价值。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

雷州半岛(20°12′-21°35′N,109°30′-110°55′E)位于中国大陆最南端,南隔琼州海峡与海南岛相望,西临北部湾,东临南中国海。地势平缓,西北高,东南低,海拔不超过1000m;属热带海洋季风气候,干湿季节明显[10];雷州半岛红树林主要分布在河口、海湾和岛屿的背风面,底质以沙滩为主,仅在河口和海湾地区为沉积泥滩[12]。

对雷州半岛七片红树林区周边一公里半径范围内的土地利用情况进行解译发现(图1),高桥和附城红树林周边均无草地、城镇用地和耕地,周边以养殖塘为主;北潭红树林周边耕地面积占比最大(25.18%),其次为流沙湾(19.36%);东里和企水红树林周边城镇用地面积占比最大,分别为7.52%和7.51%。

图1 雷州半岛各红树林周边一公里半径范围内土地利用类型占比Fig.1 Proportion of land use types within a one-kilometer radius around mangroves in the Leizhou Peninsula

1.2 采样方法

本研究于2021年9月(秋季)、2022年1月(冬季)和2022年4月(春季)在雷州半岛高桥、北潭、企水、流沙湾、和安、东里和附城七片红树林进行鱼类资源调查(图2),依据各红树林生境特征,对于有主潮沟且潮沟内具有分支的大面积红树林,在主潮沟与小潮沟的分支处采样,没有主潮沟但有多条小潮沟的红树林,依据潮沟间的距离进行选择。每片红树林区各选取3条潮沟,大潮时能被潮水完全淹没(图2)。每条潮沟内放置5条笼网,网长约8m,网目大小为5mm,于白天大潮期间在当地渔民的配合下同时进行鱼类样品的采集,每季度连续调查3天,每日涨潮前布置网具,退潮后收集渔获物。渔获物收集后立即冷冻保存,运回实验室后主要依据《广西北部湾红树林湿地海洋动物图谱》[13]、《南海经济鱼类图鉴》[14]等相关资料鉴定鱼类物种,测量并记录每种鱼类的个体数和生物量。

图2 雷州半岛红树林采样站点图Fig.2 Map of mangrove sampling sites in Leizhou Peninsula

1.3 数据分析

1.3.1鱼类多样性指数计算方法

式中,Pi为鱼类群落中第i种鱼个体数占所有鱼类总个体数的比例;S代表所有鱼类种类数。

1.3.2人类活动强度指数计算方法

人类活动强度是度量人类改造自然程度的有效指标[18]。当前以建设用地当量评价人类活动强度的方法得到了广泛认可和运用[19]。本研究采用徐勇等[20]提出的陆地表层人类活动强度的计算方法,结合红树林周边土地利用的区域特点,选择适合各土地利用类型的建设用地当量折算系数(表1),计算各红树林区周边一公里半径范围内的人类活动强度。采用Google Earth软件解译2021年各红树林区周边一公里半径范围内的土地利用类型,将土地利用类型划分为耕地、林地、草地、城镇用地、养殖塘和红树林六大类。计算公式如下[20]。

表1 不同土地类型的建设用地当量折算系数Table 1 Equivalent conversion coefficients of construction land of different land types

式中,HAILS为人类活动强度指数;SCLEV为建设用地当量面积;S为计算区域总面积;SLi为第i种土地利用类型的面积;CIi为第i种土地利用的建设用地当量折算系数;n为区域内土地利用类型数。

1.3.3统计分析

采用单因素方差分析方法分析红树林间鱼类多样性指数、个体数、物种数和生物量的差异;采用线性回归分析方法分析多样性指数、个体数、物种数和生物量与人类活动强度的关系;以物种丰度为指标,基于Bray-Curtis相似性系数矩阵,采用vegan包进行非度量多维尺度分析(NMDS)来表征不同季节雷州半岛红树林间鱼类群落的分布格局;采用pairwiseAdonis包进行置换多元方差分析(PERMANOVA)来分析雷州半岛红树林间鱼类群落结构差异的显著性,以上分析均在R语言软件中进行。运用Past4.09软件进行相似性百分比(SIMPER)分析来表征各红树林间相异性的主要贡献种。

运用Canoco 5.0软件[21]对鱼类物种丰度进行去趋势对应分析(DCA)。本研究三个季度DCA分析排序轴值均大于3,统一选用CCA分析红树林周边土地利用类型对鱼类群落的影响。为避免偶见种的影响,分析前剔除了出现频数低于3的物种,对鱼类丰度数据和土地利用数据均进行了中心化处理。

依据红树林在雷州半岛所处位置分为东岸和西岸两组;依据Google Earth软件解译的各红树林区面积(图1),依次划分为大面积(≥50hm2)和小面积(<50hm2)红树林;依据人类活动强度指数依次划分为高强度(HAILS≥20)和低强度(HAILS<20)人类活动,各红树林具体划分情况如表2所示。采用多因素方差分析方法分析人类活动强度、红树林面积及东西岸对红树林鱼类群落的影响,该分析在SPSS 21.0软件中实现。

表2 雷州半岛各红树林区人类活动强度、红树林面积和东西岸的划分Table 2 Human activity intensity,mangrove area and east and west bank division of mangrove forests in the Leizhou Peninsula

2 结果

2.1 不同季节红树林鱼类组成特征

本研究共采集鱼类49种,隶属于8目25科。鲈形目鱼类最多,共33种占总种类数的75.5%,其中,虾虎鱼科种数最多,共15种占30.6%;杂食性鱼类共26种占53.06%,肉食性鱼类共22种占44.90%,植食性鱼类仅1种;和安红树林鱼类种数最多,共31种,流沙湾最少,仅16种(附表1)。

附表1 雷州半岛各红树林区物种名录Appendix table 1 Species list of mangrove forests in the Leizhou Peninsula

2.2 人类活动强度与鱼类群落指数的关系

雷州半岛七片红树林区Shannon-Wiener多样性指数在三季度的变化范围均为0-2.5,Simpson多样性指数均为0-0.9,Pielou均匀度指数均为0-1(图3)。各红树林间鱼类多样性指数在三个季度均有显著差异(P<0.05),多样性指数整体从高到低依次为和安>企水>北潭>东里>高桥>附城>流沙湾;东岸红树林区鱼类各多样性指数与人类活动强度均呈显著正相关(P<0.05),西岸呈正相关但不显著(P>0.05)。红树林间鱼类个体数、物种数和生物量在三个季度均有显著差异(P<0.05)(图4)。人类活动强度与物种数在冬季和春季均呈显著正相关(P<0.05),与个体数和生物量在三个季度均无显著线性关系(P>0.05)(图4)。个体数整体从高到低依次为高桥>企水>东里>和安>北潭>流沙湾;物种数依次为高桥>和安=东里=企水>北潭>附城>流沙湾;生物量依次为东里>企水>附城>和安>高桥>北潭>流沙湾。

图3 不同时期各红树林区鱼类多样性指数与人类活动强度的关系 Fig.3 Relationship between fish diversity index and human activity intensity in mangrove forest at different periods箱型图上边缘的不同字母为组间差异检验结果

图4 不同季度各红树林区鱼类个体数、物种数和生物量与人类活动强度的关系 Fig.4 Relationship between individual fish species number and biomass of mangrove forest and human activity intensity in different seasons箱型图上边缘的不同字母为组间差异检验结果

2.3 土地利用类型与鱼类群落结构的关系

CCA分析结果显示(图5),秋季累积解释率为93.04%,冬季为88.16%,春季为95.38%,。第一轴排序轴的特征值均大于0.24,第二排序轴均大于0.16,三个季度的排序图均较好反映了土地利用类型、物种和样点之间的关系。红树林、耕地、林地、养殖塘、城镇用地和草地面积占比在三个季度对鱼类群落均具有极显著影响(P<0.01)。在秋季、冬季和春季,眶棘双边鱼(Ambassisgymnocephalus)和嵴塘鳢(Butisbutis)的丰度主要与红树林面积占比呈正相关;青斑细棘虾虎鱼(Acentrogobiusviridipunctatus)、短吻缰虾虎鱼(Amoyabrevirostris)、雷氏蜂巢虾虎鱼(Favonigobiusreichei)和中华乌塘鳢(Bostrychussinensis)的丰度主要与城镇用地、耕地和林地的面积占比呈正相关;前鳞鮻(Planilizaaffinis)、鲻(Mugilcephalus)和尼罗罗非鱼(Oreochromisniloticus)的丰度主要与养殖塘面积占比呈正相关。其中,青斑细棘虾虎鱼、眶棘双边鱼和鲻在三个季度中均是导致红树林间鱼类群落差异贡献率高于10%的物种。

图5 土地利用类型与鱼类物种、红树林的CCA排序结果Fig.5 CCA ranking of land use types and fish species and mangroves鲻 Mugil cephalus;前鳞鮻 Planiliza affinis;青斑细棘虾虎鱼 Acentrogobius viridipunctatus;眶棘双边鱼 Ambassis gymnocephalus;尼罗罗非鱼Oreochromis niloticus;齐氏罗非鱼 Coptodon zillii;犬牙细棘虾虎鱼 Acentrogobius caninus;中华乌塘鳢 Bostrychus sinensis;雷氏蜂巢虾虎鱼 Favonigobius reichei;斑纹舌虾虎鱼 Glossogobius olivaceus;颈斑鲾 Nuchequula nuchalis;斑尾刺虾虎鱼 Acanthogobius ommaturus;短吻缰虾虎鱼 Amoya brevirostris;多鳞鱚 Sillago sihama;嵴塘鳢 Butis butis;康氏侧带小公鱼 Stolephorus commersonii;细鳞鯻 Terapon jarbua;黄鳍棘鲷 Acanthopagrus latus;红尾银鲈 Gerres oyena;简氏下鱵鱼 Hyporhamphus gernaerti;汉氏棱鳀 Thryssa hamiltonii;弹涂鱼 Periophthalmus modestus;标红物种为导致红树林间鱼类群落差异贡献率高于10%的物种

置换方差检验结果显示(表3),除秋季北潭与流沙湾外(P>0.05),其余红树林间鱼类群落在三个季度均有极著差异(P<0.05)。

表3 雷州半岛红树林间鱼类物种组成的置换方差检验Table 3 Test of displacement variance of fish species composition among mangrove forests in the Leizhou Peninsula

多因素方差分析结果显示(表4),人类活动强度的主效应对鱼类的多样性指数和物种数在冬季和春季均有显著影响(P<0.05),与红树林面积的交互效应对鱼类个体数、物种数和生物量在三个季度均有显著影响(P<0.05),与东西岸的交互效应对鱼类的Shannon-Wiener多样性指数和物种数在冬季和春季均有显著影响(P<0.05);红树林面积的主效应对鱼类的Shannon-Wiener多样性指数、Simpson多样性指数、Pielou均匀度指数、个体数和生物量在秋季和春季均有显著影响(P<0.05),与东西岸的交互效应对鱼类个体数、物种数和生物量在三个季度均有显著影响(P<0.05);东西岸的主效应对鱼类的Shannon-Wiener多样性指数、Simpson多样性指数、个体数和生物量在多个季节均有显著影响(P<0.05)。

表4 人类活动强度、红树林面积和东、西岸对鱼类群落结构的多因素方差分析Table 4 Multivariate variance analysis of the effects of human activity intensity,mangrove area and East and West Bank on fish community structure

3 讨论

3.1 人类活动强度对鱼类群落结构的影响

本研究结果显示,人类活动强度对红树林鱼类多样性指数和物种数在多个季节均有显著影响(P<0.05)(表4)。尽管红树林的面积和东西岸差异均有显著的主影响,但人类活动强度的影响依然能够清晰体现出来,可见人类活动强度的变化已成为制约红树林水生生物群落亟需关注的重要因素。

人类活动驱动的土地利用变化对鱼类群落结构有着重要影响[22]。国内外相关研究发现城镇用地和耕地的面积占比是影响鱼类群落结构的主要土地类型[23]。高欣等[24]研究发现农业用地占比超过25%时,水生态系统中的鱼类群落结构会发生显著改变。美国Ohio环境保护署数据指出,当城镇用地面积占比超过5%时,鱼类种群开始受到干扰[25]。本研究中具有高人类活动强度的红树林周边耕地面积占比超过25%或城镇用地面积比超过5%(图1),使得优势鱼类如虾虎鱼科鱼类及其它鱼类个体数和生物量均较低(图4)。可见耕地和城镇用地的面积占比对红树林生境和鱼类丰度已产生了负面影响。研究还发现青斑细棘虾虎鱼和短吻缰虾虎鱼等杂食性鱼类丰度与耕地、城镇用地和林地的面积占比均呈正相关,优势肉食性鱼类如眶棘双边鱼的丰度则均呈负相关(图5),可能是这些土地变化促进了红树林中浮游生物的生长,为杂食性鱼类提供了更多的食物来源,但破坏了底层水生生物的栖息地和食物来源,致使肉食性鱼类丰度下降。同时也说明了红树林周边种植的经济林,未能起到有效缓解水质污染的作用。

值得注意的是,研究发现养殖塘的面积占比与养殖鱼类如鲻、前鳞鮻和尼罗罗非鱼的丰度均呈正相关关系(图5),可见红树林的鱼类群落结构可能受到了周边养殖逃逸鱼类的影响。雷州半岛各红树林周边均有一定面积的养殖塘,本研究发现除养殖鱼类外,养殖塘面积占比与大多数红树林本土鱼类如青斑细棘虾虎鱼、眶棘双边鱼等的丰度在三个季度均呈负相关(图5)。大量研究发现水产养殖是导致红树林生态功能退化的主要原因之一,一方面是由于养殖塘排放的废水中可能含有高浓度的氮、磷等营养物质,进入红树林海域会导致水体富营养化,从而影响鱼类群落结构;另一方面是养殖塘中的鱼类可能患有疾病,这些病原体可能通过水流传播入红树林,从而影响鱼类群落的健康[26-29]。如流沙湾周边养殖塘以红虫养殖为主,养殖饲料通常为甘蔗渣、鸽子粪、淤泥等[30],养殖污水直接排入红树林,排水频率较高,红树林水体呈褐色并伴有恶臭味,水质污染严重,致使流沙湾鱼类多样性指数、个体数、物种数和生物量均较低。

3.2 雷州半岛红树林鱼类群落结构及资源变化

本研究在雷州半岛七片红树林共采集鉴定鱼类49种,和安红树林的鱼类种数最多,为31种,流沙湾的种数最少,仅16种(附表1)。共采集鲈形目鱼类物种数占比75.5%,其中,虾虎鱼科物种数占比30.61%,均为红树林常见鱼类。与吴映明等[31]在高桥使用笼网渔获的物种组成相当,说明雷州半岛红树林鱼类的主要物种组成未发生显著变化。在秋季调查中,北潭、企水、附城、和安和东里鱼类种类数(11种、12种、17种、17种和21种)均低于2002年调查种类数(58种、22种、33种、39种和27种)[32]。高桥红树林鱼类共19种,亦低于2002年、2005和2006年相近季节调查数量(41种、48种和32种)[33]。2017年多次调查结果显示高桥鱼类Shannon-Wiener多样性指数平均值均大于2.5[31],而本研究鱼类Shannon-Wiener多样性指数平均值均低于1.5。本研究共捕获鱼类12113尾,渔获量56423g,远低于叶宁等[33]仅在高桥主要渔获的52612尾,165436g(表5)。以上结果表明,尽管不同研究调查的网具和调查方法及强度存在差别和特异性,对捕获鱼类会产生一定影响,但不同红树林鱼类多样性均呈现出随时间变化而下降的趋势。研究发现雷州半岛红树林周边由于砍伐造田、围海养殖等开发活动严重破坏了红树林格局和生境,可能是引起鱼类资源下降的重要原因[34-35]。

表5 雷州半岛红树林渔获数据与历史渔获数据对比Table 5 Comparison of mangrove catch data and historical catch data in the Leizhou Peninsula

4 结论

本研究基于雷州半岛七片红树林21条潮沟的鱼类调查数据,并结合土地利用数据分析所得结论如下:

共采集鱼类49种,12113尾,56423g,隶属8目25科。各红树林区鱼类Shannon-Wiener多样性指数为0-2.5,Simpson多样性指数为0-0.9,Pielou均匀度指数为0-1。

人类活动强度对鱼类多样性指数和物种数均呈显著正相关(P<0.05)。除秋冬季北潭与流沙湾外,各红树林间鱼类群落均有显著差异(P<0.05)。城镇用地、耕地和林地的面积占比对青斑细棘虾虎鱼、短吻缰虾虎鱼等杂食性鱼类和眶棘双边鱼、嵴塘鳢等肉食性鱼类丰度分别呈正影响和负影响,养殖废水的排放,已影响到红树林本土物种,加之红树林周边的养殖可能增加了鲻、尼罗罗非鱼和前鳞鮻等养殖逃逸鱼类的丰度,说明人类活动已经在一定程度上影响了红树林的鱼类群落结构,加强红树林周边土地利用的合理规划,可作为红树林鱼类资源保护的重要手段。