真核藻类进化的研究进展与存在问题

王寅初，秦 松

（中国科学院烟台海岸带研究所，山东烟台264003）

真核藻类进化的研究进展与存在问题

王寅初，秦 松

（中国科学院烟台海岸带研究所，山东烟台264003）

研究藻类的进化历史对理解生命起源与进化有着承前启后的重要意义，然而多年来国内许多资料中仍然沿用陈旧的藻类进化理论和观点，带有时代局限性的色素决定论“三条进化路线”的观点用于描述藻类进化路径不尽准确，而“光质-色素”进化适应理论的推测用于解释藻类进化原理并不合理。综述了国外藻类进化研究中对“光质-色素”进化适应理论的批判，以及目前国际最有影响力的关于藻类进化的囊泡藻假说的相关研究进展。最后基于藻类进化的公认进展对国内外藻类分类方法作了比较，指出国内落后于国际前沿的若干问题所在，希望为解开藻类进化工作者入门时因为这些问题而常常遇到的困惑提供一些关键前沿理论参考。

藻类进化；色素决定论；“光质-色素”进化适应理论；囊泡藻假说

藻类是光合自养的低等生物，从微米计的微藻到长达百米的巨藻，种类繁多。藻类是真核生物进化、叶绿体起源、植物起源与进化等研究的良好材料，研究藻类的进化历史对理解生命起源与早期进化有着非常重要的意义。在中国藻类学研究的历史上，藻类的进化也是十分关键的中心课题。1979年10月中国藻类学会成立之后的次年召开了第一届藻类学术讨论会。会议中，曾呈奎院士和周百成教授在《关于藻类植物进化的若干问题》一文中指出：在植物的进化过程中，藻类介于细菌和高等植物之间，由于藻类处于这种承前启后的地位，藻类的进化就成为十分重要的问题［1-2］。

藻类可分为原核藻类（即蓝藻，又称蓝绿藻、蓝细菌）和真核藻类。国际学术界事实上已经普遍地把藻类（algae）限定为真核藻类，而把蓝藻归为细菌。藻类分类与进化研究中，最复杂的恰恰就是真核藻类。

真核藻类分类按照传统方法，通常分为10个主要的门，即隐藻门、甲藻门、金藻门、黄藻门、硅藻门、褐藻门、红藻门、裸藻门、绿藻门和轮藻门。这也是目前国内许多教材及论文中常用的分类方法。为了解释这些门类之间的分类关系和演化历史，国内外许多网络科普资料乃至教材与论文沿用了《关于藻类植物进化的若干问题》一文中基于光合色素和光照适应之间关系的假说推论［2］，简称“色素决定论（chromatic determinism）”。这个理论在当时极具创新性和科学性，十分可贵，受到了国内外藻类学界的广泛赞誉。色素决定论把真核藻类的进化分为3条路线：1）叶绿素a+d路线，又称“红蓝”路线，包括红藻以及与其进化关系最为密切的蓝藻；2）叶绿素a+b路线，又称“绿色”路线，包括裸藻、绿藻和轮藻；3）叶绿素a+c路线，又称“杂色”路线，包括隐藻、甲藻、硅藻、金藻、黄藻和褐藻等。同时，为了解释这3条进化路线，常常把这三者对应到不同水深下的不同光质，比如绿藻的整体吸收光谱波峰偏红光区，生活在浅水，红藻的整体吸收光谱波峰偏蓝绿光，生活在深水，褐藻处于中间位置，由此藻类进化适应了不同的水深。这个关于藻类光照适应的理论最早由德国藻类学家Engelmann于1882年提出［3］，后来被广泛引申到解释藻类进化的论述中（“光质-色素”进化适应理论，theory of complementary chromatic adaptation）。

这个关于藻类进化与适应的理论看上去似乎合理，但是仍然带有相当大的主观性，容易引起对科学问题的误判。原绿藻就是一个很好的反例，而色素决定论曾认为原绿藻是从设想的原鞭藻沿着“绿色”路线进化出绿藻［2］。通过包括16S rDNA基因等大量的分子生物学证据验证，尽管两者有着近似的色素组成，原核的原绿球藻最终被发现和真核的绿藻其实没有直接的进化关系［4］。这种观点的误导性还经常体现在具体的应用方面。比如红藻的紫菜在色泽上并非越红（或紫）越好，而是越绿才更健康更具高品质，同理还有海带。这是连许多初级的藻类学工作者都会误判的生活常识，和主观臆测的藻类“光质-色素”进化适应观点相悖。现代分子生物学的证据表明藻类进化的历史远比人类想象的要复杂得多，“三条进化路线”的观点也无法完整准确地概况藻类的进化历史，难以避免有一定的时代局限性，尤其是其中“杂色”路线所涵盖的藻类的起源与进化，至今都没有可以完全证实的定论［5］。而Engelmann关于“光质-色素”进化适应的推测则缺乏实证，其实并不合理［6］。

1 Dring基于理论模型的证明

Engelmann“光质-色素”进化适应的理论在20世纪60年代后开始受到了质疑［6］，不支持该理论的证据来自野外观测、实验室结果和不同水深的生态学观测等。Dring［6］根据不同水体环境中的光质光强的变化，利用理论计算模型检验了底栖海藻光合作用对光照变化的适应性。计算结果发现，除了在最清澈的大洋水体中，红藻在各个水体类型的各种水深中都有非常好的适应性，包括在海水表面。底栖的绿藻、褐藻和红藻在垂直方向上的分布特征和水深没有相关性。这表明，光质不是影响这3类海藻分布的主要因素。另外，他综述了各种藻类生理学的证据并且发现这些证据都表明海藻在不同深度时体内色素组成的变化只是对低光照的响应，而不是光质。

Dring的工作证明了“光质-色素”进化适应理论是不正确的。实际生产中，海带和紫菜也并非养殖在深水中，而且优良品质的藻体都是偏绿为佳，这能够用Dring的工作来解释。

2 囊泡藻假说与复杂的真核藻类进化

真核藻类是一大类低等光合生物的统称，不是单系群，也不能简单地只是把它们看作微生物与高等植物之间的过渡进化类群。目前国际上有关藻类进化与分类最有影响力的Cavalier-Smith于1999年提出的囊泡藻界假说（the chromalveolate hypothesis）［7-8］。这个假说在当前藻类进化的研究当中已经取得了大多数藻类学家的共识，但仍然有一定争议性［5,7］。

如图1所示，囊泡藻界假说认为，蓝藻通过初级内共生后，演化出3大类现存的藻类，分别是红藻、绿藻和灰藻。绿藻进一步进化发展出适应陆地生活的高等植物，而红藻通过一系列次级内共生，成为隐藻、定鞭藻、甲藻、不等鞭毛藻（Heterokontophyta,亦译：异鞭藻）等众多藻类的唯一共同祖先。有的囊泡藻类后来失去了光合作用的能力成为顶复门等原生生物类群。该理论得到了大量分子证据的支持［8］。

藻类的进化是非常复杂又富有惊人进化特征的。红藻以及囊泡藻后代质体中的Rubisco基因是从α-变形菌中水平基因转移而来［9］，这个难以想象的进化现象被发现者Delw iche和Palmer在其论文题目中形容为“Rampant（狂暴的；奔放的）”［9］。美国Rutgers大学Bhattacharya课题组在2009年的研究发现硅藻的核基因组中竟然有超过1700个基因来自绿藻，占总基因数的16%。这说明囊泡藻很可能是原始红藻和绿藻的混合体［10］，进一步刷新了藻类学家对藻类进化的想象。

图1 Cavalier-Sm ith囊泡藻界学说［8］的图示（改编自Moustafa等［11］）Fig 1 Illustration of the chromavelate hypothesisby Cavalier-Sm ith注：不等鞭毛藻亦译为异鞭藻。

3 国内外的对比与建议

藻类的进化是复杂的，但鉴于其进化地位对于理解生命的起源与进化又是至关重要的。当前国际上关于藻类进化问题的大量研究都绕不开囊泡藻假说，因此熟悉这一假说并且对色素决定论和“光质-色素”进化适应理论进行去伪存真地思考，对理解藻类的进化有着重要的意义。

然而，国内专门的藻类学教材较少，而一般的植物学教材中藻类部分却常常缺少藻类学家的参与，一些陈旧的理论和观点容易限制新一代的年轻科学工作者。典型的例子比如10个门的分类方法会把硅藻和褐藻分列为两个门。而这两大类群，早在20世纪70年代就已证明有着明确的亲缘关系［12］，并且在van den Hoek等［12］分类系统中同归于不等鞭毛藻门下，后来被囊泡藻假说系统［8］接受，自20世纪90年代起就已经被国际藻类学界所公认。现今国际最知名的藻类学教材均采用这些已经公认的分类方法，如Hoek编著的《Algae:an introduction to phycology》［13］，Lee编著的《Phycology》［14］以及最新的Barsanti and Gualtieri编著的《Algae:anatomy,biochem istry,and biotechnology》［15］。如果没有在这些知识上和世界接轨，刚入门的藻类学工作者很容易觉得迷惘，无法理解微小的硅藻和“庞大”的褐藻为何有如此近的亲缘关系。在他们的实际工作中，习惯了用旧分类法在中国科学院淡水藻种库（http://algae.ihb.ac.cn）中搜索到硅藻门，却在NCBI GenBank（http://www.ncbi.nlm.nih.gov/）等使用通用新分类法的多数国际数据库搜索不到，因而感到不明所以。

因此，藻类分类和进化的知识亟待更新，而面向学习藻类学的研究生，一部与国际接轨又结合国内传统做到兼容的藻类生物学教材也是藻类学界长久以来所期盼的。

［1］曾呈奎.前言［C］中国藻类学会.第一届中国藻类学术讨论会论文集.北京:科学出版社,1983.

［2］曾呈奎,周百成.关于藻类植物进化的若干问题［C］//中国藻类学会.第一届中国藻类学术讨论会论文集.北京：科学出版社，1983:1-7.

［3］Engelmann TW.Farbe und assim ilation［M］.BotZtg,1882.

［4］Moore L R,Rocap G,Chisholm SW.Physiology and molecular phylogeny of coexisting Prochlorococcus ecotypes［J］.Nature, 1998,393(6684):464-467.

［5］Grzebyk D,Katz M E,Knoll A H,et al.Response to comment on "The evolution ofmodern eukaryotic phytoplankton"［J］.Science, 2004,306(5705):2191.

［6］Dring M J.Chromatic adaptation of photosynthesis in benthicmarine-algae-an examination of its ecological significance using a theoretical-model［J］.LimnolOceanogr,1981,26(2):271-284.

［7］Green B R.A fter the primary endosymbiosis:an update on the chromalveolate hypothesis and the origins of algaew ith Chl c［J］. Photosynth Res,2011,107(1):103-115.

［8］Cavalier-Smith T.Principles of protein and lipid targeting in secondary symbiogenesis:euglenoid,dinoflagellate,and sporozoan plastid origins and the eukaryote fam ily tree［J］.JEukaryot M icrobiol,1999,46(4):347-366.

［9］Delw iche C F,Palmer JD.Rampanthorizontal transfer and duplication of rubisco genes in eubacteria and plastids［J］.Mol Biol Evol,1996,13(6):873-882.

［10］Moustafa A,Beszteri B,Maier U G,etal.Genom ic footprintsof a cryptic plastid endosymbiosis in diatoms［J］.Science,2009,324 (5935):1724-1726.

［11］Moustafa A,Bhattacharya D,Reyes-prieto A.The chromalveolate hypothesis［M］.figsharehttp://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.97283.2012.

［12］Van Den Hoek C,Jahns H M.A lgen:Einführung in die Phykologie［M］.Georg Thieme Verlag,1978.

［13］Hoek C.A lgae:an introduction to phycology［M］.London:Cambridge University Press,1995.

［14］Lee R E.Phycology［M］.London:Cambridge University Press, 2008.

［15］BarsantiL,GualtieriP.Algae:anatomy,biochemistry,and biotechnology［M］.CRC press,2014.

Evolution of eukaryotic algae:am ini-review of progressand problem s

WANGYin-chu,QIN Song
(Yantai Instituteof Coastal Zone Research,ChineseAcademy of Sciences,Yantai264003,China)

Studying the evolutionary history of algae is of a hinge-like importance for understanding the origin and evolution of lives,towhichwasalready paid greatattention by Chinese phycologistsof the oldergeneration.However,some obsolete theoriesand viewpoints on algal evolution still dom inatemany domestic academ ic publications.The“three evolutionary pathways”of chromatic determ inism,which has some lim itations of times,is not precise for describing algal evolution.And the conjecture of the theory of complementary chromatic adaptation is not substantiated for explaining themechanism of algal evolution.This paper reviews criticisms on the theory of complementary chromatic adaptation,and proceedings related to the chromavelate hypothesis on algal evolution which is themost internationally influential.Furthermore,based on internationally recognized achievements on algalevolution,a comparison of algal taxonomy manner at home and abroad is performed and some problemswhere domestic studies lag behind are pointed out.It is expected to give some key frontier know ledge for beginners devoted to algal evolutionary studies by addressing the problems thatconfusing them.

algalevolution;chromatic determ inism;theory of complementary chromatic adaptation;chromavelate hypothesis

Q941.3

A

2095－1736（2015）03－0070－03

10.3969/j.issn.2095-1736.2015.03.070

2014-08-11；

2014-11-21

国家自然科学基金“藻红蛋白适应弱光机制”（Y211081011）；山东省杰出青年基金“分子海藻学”（Y031051011）

王寅初，助理研究员，研究方向为藻类分子适应性进化，E-mail：ycwang@yic.ac.cn；

秦 松，研究员，博导，研究方向为分子海藻学，E-mail:sqin@yic.ac.cn。