根系分泌物的收集及其介导的种间互作

李春霞，吴凤芝

(东北农业大学 园艺学院，哈尔滨　150030)

根系分泌物的收集及其介导的种间互作

李春霞，吴凤芝

(东北农业大学 园艺学院，哈尔滨150030)

摘要根系分泌物是植物根系向根际分泌的自身代谢产物，是植物与根际环境对话的调控者，调控植物与植物、植物与微生物、微生物与微生物的相互关系。近年来，国内外学者摸索出多种收集根系分泌物的方法，并借此初步揭示根系分泌物在土壤种间互作中发挥的重要作用。通过阐述根系分泌物的概念和收集方法，分析不同方法的利弊；着重阐述根系分泌物在植物-植物、植物-土壤微生物种间互作中的重要作用，以及种间互作在生态农业中的应用；并提出今后研究的主要问题和发展方向。

关键词根系分泌物；种间互作；化感作用；土壤微生物

在植物生长的过程中，植物根系从土壤中吸收养分和水分；同时，还通过根渗出的方式向根周围的土壤释放各种化合物，影响土壤的矿质营养转化、土壤微生物群落结构以及毗邻的植物生长和发育。这些由植物根系在生命活动过程中向外界环境分泌的各种化合物称为根系分泌物，其成分包括质子、离子以及各种各样的有机化合物[1]。研究根系分泌物所面临的首要问题是根系分泌物的收集。根系分泌物所处的土壤环境非常复杂，人们很难直接在根际收集到根系分泌物，所以根系分泌物的收集方法一直以来备受人们关注。在长期的研究过程中，人们摸索出多种收集根系分泌物的方法，如水培法、土培法、基质培法以及连续循环收集系统等[2-4]。

土壤是个复杂的环境，有植物根系、各种微生物、小型动物等各种生命体。植物在生长过程中，其根系不可避免的与土壤、土壤微生物、土壤动物及同种或异种植物进行着相互作用。根系分泌物是这些相互作用的参与者和调节者[5-8]。研究表明，豆科植物根系分泌物中的有机酸可以螯合土壤中的磷、铁等，使其变为易被植株吸收的形态；玉米根系分泌物能诱导有益菌在根际聚集，从而形成生物膜来促进植物生长[9]，植物根系分泌物对土壤微生物群落具有选择性的塑造作用，能够抑制或促进某种微生物群体的生长，从而形成特定微生物群落；反之，微生物群落结构的变化也会影响植物根系分泌物组分和量的变化；拟刺茄的根系分泌物可以抑制土壤中根结线虫的萌发，减轻番茄根结线虫的发病率[10]；矢车菊之所以在北美大草原成功入侵，是因为其根系分泌物中的7-羟基喹啉酸抑制周围本地草的生长[11]。因此，明确根系分泌物介导的植物与土壤微生物的互作，对于合理调控和利用植物根际的微生态系统，充分发挥根系分泌物的调控功能，选择合理的栽培模式有重要参考价值。

随着根际生态学研究的深入，根系分泌物越来越受到人们的重视。国内外学者在借鉴前人研究的基础上不断创新和完善收集根系分泌物的方法，对根系分泌物的作用有更深入的了解。对于根系分泌物介导的植物与植物、植物与土壤微生物互作关系的研究也方兴未艾。因此，本文总结多年来国内外学者提出的根系分泌物收集方法，论述其优缺点；并阐述根系分泌物介导的植物与植物、植物与土壤微生物相互作用的最新进展，为根系分泌物的进一步研究提供理论参考。

1根系分泌物的收集方法

根系分泌物组分的变化能够反映植株个体的新陈代谢和发育健康情况。在研究根系分泌物的成分时，需要根据研究目的对根系分泌物进行定性或/和定量分析。因此，首要任务是收集根系分泌物。根据不同的试验目的，研究者摸索出多种收集根系分泌物的方法，如溶液培法、基质培法、水培法等[2-4]。

1.1溶液培法

植物根系在受伤情况下溢出的物质不仅仅包含根系分泌物，因此，收集根系分泌物要避免伤及根系。溶液培法可以有效地避免根系损伤。在收集根系分泌物之前，植物在特定的营养液中生长一段时间后，移走植株，收集其培养液，直接利用有机溶剂萃取或者用吸附树脂柱吸附根系分泌物中的有机物质、糖分和氨基酸，然后根据试验目的用不同极性的有机溶剂进行洗脱，这样可以减少营养溶液中无机盐离子对检测的影响，最后利用HPLC、GC-MS、LC-MS等仪器检测根系分泌物中的物质成分。Kato-Noguchi等[12]利用溶液培法鉴定出水稻根系分泌物中对杂草具有化感识别作用的萜类物质；Cimmino等[13]也用此方法收集黑麦的根系分泌物，同时从黑麦根系分泌物中分离出黑麦氰类物质，这类物质能抑制列当的发芽和生长。

此种方法不仅可以避免根系损伤，还能够减少土壤微生物对根系分泌物的分解，有效保证根系分泌物的组分和含量，确保进一步科研分析的准确性[14]。这种方法特别适合研究控制条件下的根系分泌物变化，比如某种营养胁迫下的根系分泌物变化[15]。但是，这种方法也有不足之处，首先，此法得到的根系分泌物成分多、种类复杂，而且部分养分离子还会与根系分泌物的某些成分发生化学反应；其次，这种收集方法易脱离自然条件，与培养在土壤中植物的形态、生理特性不同；再次，长时间浸在溶液中可增加分泌有机酸和氨基酸；最后，改变根际磷酸酶活性，容易代谢产生乙醇类物质[16]。因此，在溶液中培养植株必须通气培养，防止形成厌氧条件[17]，这与溶液的离子压有关，在未灭菌条件下微生物的耗氧量高[18]，同时，通气培养会增加硝酸盐的消耗。

1.2基质培法

基质培法是将植物种植在基质中，浇灌营养液，然后用蒸馏水洗涤基质，得根系分泌物。沙子、石英砂等介质不含有植物生长所需的营养成分，惰性较强，不会与根系分泌物发生反应，更便于进一步分析。因此，该类介质被用于根系分泌作用研究。当保持植物营养并模拟根际条件、用不同介质(石英砂、蛭石)连续循环收集时[19]，固体介质常常能吸附某种强极性的物质，包括芳香族化合物[20]，用K2SO4和KCL浸透石英砂、珍珠岩等措施可以增加极性物质的提取率[21]。Kudoyarova等[22]利用分根的方式把小麦种在沙子里，下面设计一个洞，用水浇灌沙子，从洞下流出的液体用作根系分泌物分析。

1.3水培法

水培收集是指植物在土壤中生长一段时间后，直接将幼苗完整取出，放置在去离子水中，经过一段时间后，收集该液体即为根系分泌物。例如Khorassani等[23]利用此法收集甜菜的根系分泌物，认为甜菜根系分泌物中苹果酸和水杨酸能促进磷的吸收，增加土壤中磷的有效性；Techer等[24]收集芒草和龙竹的根系分泌物，并阐释根系分泌物改变土壤微生物的群落结构，刺激微生物对PAH的降解；Gao等[25]收集大豆、玉米的根系分泌物，在它们间作的根系分泌物中检测到酚酸类物质。其中，间作的肉桂酸含量显著高于单作，证实肉桂酸能抑制大豆红腐病的病原菌、有效防治大豆红腐病等。

水培收集方法所得根系分泌物接近于植物自然生长状态下根系分泌的物质。因此该方法应用比较广，但是把植株从土壤中转移到液体收集装置时，由于温度、通气情况、pH的快速改变，植株会出现休克现象，并导致根系分泌物反常地增加[26]。而且水培法容易对根系产生机械损伤，增加根系分泌小分子有机物如植物粘液和细胞渗出液，影响根系分泌物的成分，因此，研究中常常在去离子水中添加0.5～20 mmol/L CaCl2、 CaSO4或KCl[26]，目的是平衡根系内外的离子压，同时防止微生物降解根系分泌物中的一些物质[27]；而且培养要在室温封闭的条件下进行[28]，有时也会用一些缓冲液调节收集介质的pH[29-30]，通常是根据土壤或者溶液的pH，目的是为抗菌保持酶蛋白的活性[31]，有些学者通过选择收集时间避免昼夜变化对收集成分的影响[32]。

除此之外，一些学者根据研究的需要，设计一些系统或者装置来收集根系分泌物，例如孔垂华等[33]采用连续收集系统和树脂吸附方法收集水稻幼苗根系分泌物；田中民等[34]以白羽扇豆为材料，在液体培养条件下采用滤纸片原位收集法获取白羽扇豆根系分泌物。Rosenfeld等[35]用13C脉冲结合核磁共振1D、2D的方法原位收集国菜的根系分泌物，并能准确区分根系分泌物成分。此外，还有分根收集装置[22]、多孔陶头塑料管减压原位收集[36]以及同位素标记结合土壤溶液取样器收集法[37]等。

2根系分泌物介导的种间相互作用

2.1根系分泌物介导的植物之间的相互作用

根系分泌物中含有许多具有生物活性的化感物质，这些物质在植物-植物间的信息交流和相互作用中扮演着重要角色[6]。

2.1.1根系分泌物的化感抑制作用部分植物的根系分泌物能够抑制毗邻植物的生长。这种现象在入侵植物方面比较突出，如入侵植物矢车菊根系分泌儿茶素[38]，黑胡桃根系释放胡桃醌[39]，高粱根系释放高粱酮[40]，它们都能够抑制周围植物的生长。蟛蜞菊分泌的5,2,2-二烯-3-豆甾醇乙酸脂、十六烯酸甲酯和十八烯酸甲酯3种物质也能够抑制周围植物的生长[41]。洋槐通过分泌杨梅酮、洋槐黄素、橡皮素来抑制周围植物的生长[42]。这种化感抑制作用就是植物间的相克作用。深入了解植物间的这种抑制作用对于农业生产具有重要意义。化感作用强的作物很难和其他作物一起相间种植，如高粱和芝麻、胡桃和番茄、黄瓜和番茄等。同样的，化感抑制作用可以用来除去田间杂草，如小麦的根系分泌物对杂草有抑制作用，并且小麦的品种不同，其对杂草的抑制作用也不尽相同[43]。

2.1.2植物间的相互促进作用植物的根系分泌物不仅能够抑制周围植物的生长，相反，一些植物的根系分泌物能够直接或间接地促进周围植物的生长。首先，根系分泌物可以活化土壤中的矿质营养，提高土壤中可被植物利用的营养含量，从而促进周围植物的生长。这种现象在豆科/禾本科作物间作中比较常见。在小麦/白羽扇豆间作体系中，白羽扇豆通过根系分泌柠檬酸鳌合Ca-P中的Ca，从而把磷释放出来供小麦利用，增加有效肥的利用[44]，小麦间作蚕豆的根系分泌物通过对土壤中无机磷的Al-P和Fe-P活化从而提高土壤中磷的有效性[45]。禾本科植物特有的专一根系分泌物中的麦根酸植物高铁载体可以螯合土壤中Fe，在缺铁的情况下，满足植物对Fe的需求[46]。根系分泌物中的有机酸如柠檬酸、苹果酸和草酸可以与Fe形成化合物，亦可以和铝铁合金、铝形成磷酸盐[47-48]，有利于植物对养分的吸收。花生与玉米、小麦和燕麦等其他铁高效的禾本科作物间作能够显著提高花生对土壤中难溶性铁、锌、铜等营养元素的吸收，由于间作不仅促进花生根系的生长和发育，而且使花生根系在较长时间内维持较高的铁还原力和生长活性，从而有利于花生根系吸收深层土壤中的铁和其他微量元素[49-51]；旱稻和花生间的氮转移具有双向特征，在低氮肥用量时，花生固氮能转移到非豆科植物，从而相互促进生长[52]。

其次，根系分泌物可以改变土壤中的功能微生物菌群(溶磷菌、溶钾菌)和土壤酶活性。这种作用的结果也可以提高土壤中的矿质营养，从而促进植物的生长。杜文雅等[53]研究溶磷微生物与玉米根际的互作，表明玉米根际为溶磷微生物提供营养，从而定殖根表，同时，随着溶磷微生物的增加，土壤根区土中有效磷也增加，而根际土中有效磷减少，玉米的产量显著增加，说明溶磷微生物能够使土壤中难溶态磷转化为可溶态磷供植物吸收利用；Carvalhais等[54]研究发现，玉米在缺氮、磷、铁、钾的情况下会通过改变根系分泌物的成分使周围的细菌产生趋化性，在植物根际聚集，从而增加对土壤中氮、磷、铁、钾营养的可用性。在有机磷供应条件下，鹰嘴豆的根际效应可以改善小麦的磷营养[55-56]，一个主要原因是由于鹰嘴豆根系分泌更多的酸性磷酸酶，鹰嘴豆根际土壤酸性磷酸酶活性因而也比玉米根际酸性磷酸酶活性高出1～2倍[56]。

另外，根系分泌物还可以直接影响周围植物的根构型以及营养吸收相关基因的改变，促进植物的生长。在蚕豆/玉米间作中，间作蚕豆根系只需占据有限的土壤空间就可以满足其养分需求，并且获得相对于单作更高的产量；而与蚕豆间作的玉米根系可以进入蚕豆下部，并与蚕豆的根系交织在一起，并且玉米的产量至少不低于单作玉米的产量[57]。植物根构型不同与生理学特性有关，不同植物由于根构型的不同，对土壤磷素利用也不尽相同，花生/玉米间作相对于单作改变花生的根构型，例如增加根干质量、主根长、侧根数等，同时花生的比根长明显高于单作花生，根半径低于单作花生[58]，这种结构的变化更有利于花生对磷营养的吸收；而且在开花前期，花生/玉米间作促进铁转运蛋白 Ah1RT1基因的表达，在开花后期铁转运蛋白 Ah1RT1基因的表达下降，这可能与花生在不同时期对铁的需求量相关[59]。

2.1.3植物的抗病虫害植物可以通过根系分泌物来诱导相邻植物对病虫害的抗性，番茄/茼蒿间作，茼蒿根系分泌物中的月桂酸调节根结线虫的趋药性，扰乱线虫 Mi-flp-18基因的表达以阻止其感染番茄[60]；车轴草根分泌物中的咔啉能诱导大麦产生某种次生代谢物，从而引起大麦自身的防御反应，导致其不易感染蚜虫[61]；玉米/白刀豆和玉米/天鹅绒豆间作均可以减少根结线虫的数量[62-63]，可能是玉米根系分泌的石竹烯[64]抑制根结线虫的生长，也可能是间作系统中不同作物打破根结线虫的专一寄主关系，从而控制根际线虫的病害[65]。蚕豆在受到虫害时，根系分泌物会诱导健康植株的叶片挥发出一种物质，这种物质可以吸引附近的捕食者[66]，根系分泌物和叶子挥发物质均可以作为一种信号来通知周围的捕食昆虫[67]。

2.2根系分泌物介导的植物与微生物的作用

植物会影响土壤中微生物群落的结构多样性。在间套作系统中，植物的多样性也影响根际土壤中微生物的多样性。吴凤芝等[68]研究发现，黄瓜和小麦、毛苕子、三叶草间作均显著提高黄瓜根际土壤微生物群落的多样性，并降低黄瓜角斑病、白粉病、霜霉病和枯萎病；植物对土壤微生物的影响是在根系分泌物的介导下进行的，根系分泌物不仅为根际微生物提供所需的能源和碳源，在植物-微生物的互作过程中还起到“信号”作用。

2.2.1根系分泌物改变微生物群落结构在植物根际微生物生态系统中，根系分泌物就像是个选择培养基，筛选适合某种根系分泌物的种群，使微生物形成特定群落结构，从而影响植物的生长与发育。根系分泌物中含有丰富的糖和氨基酸，为微生物提供丰富的碳源和氮源，促使一些微生物对其产生趋化，从而定殖在根表[69]。

根系分泌物增加有益微生物的丰度，例如固氮菌和促生长细菌(PGPR)。首先是豆科植物根系分泌物中的类黄酮可诱导根瘤菌在植物根系定殖、结瘤，其原理主要是通过改变大豆根系分泌物中类黄酮的形式来诱导大豆Nod基因的表达和低聚糖的生产，使得根瘤菌在根际聚集，进而促进固氮作用的发生[70]。其次是一些促生长的细菌，可以产生植物生长调节物质来促进植物的生长，例如分泌生长素、赤霉素、分裂素等[71]；而有些促生长细菌还可以通过降低植物病害发病率来促进植株生长，例如拟南芥生态型植物用PGPBsSerattiamarcescens菌株 90-166 和Bacilluspumilus菌株 SE34处理后，用黄瓜花叶病毒侵染后发病率很低，由于拟南芥适应病毒的分子途径而阻止病毒，主要依靠水杨酸的作用[72]，再次降解污染的菌类。Phillips等[73]研究发现，苜蓿和黑麦根系分泌物对土壤聚乙烯芳香族污染具有降解作用，Techer[24]研究芒草和龙竹的次生代谢产物，证实其根系分泌物刺激微生物活性，对聚乙烯芳香族化合物污染进行生物降解，不仅对土壤污染起到修复作用，对水体污染也有改善，利用水体中的N、P污染使水出现潮红等现象，Lu等[74]研究水生浮萍的根际分泌物，发现2种水生浮萍草分泌的7-甲基棕榈酸和芥酸酰胺促进反硝化细菌的N消除功能。

根系分泌物是微生物的主要能量来源，同时也为病原菌生存和繁衍提供场所，因此在连作地块，作物根系分泌物和残茬为病原菌提供寄主和营养，使得病原菌数量繁多，病害严重，尤其是土传病害。例如黄瓜根系分泌物促进黄瓜枯萎菌的繁殖、生长[75]；大豆、棉花连作能降低拮抗菌的种群密度，导致病原菌在土壤中繁殖、聚集，产生严重的病害[76-77]。因此，要解决连作障碍，可以通过改变地上部作物种类来改变地下的微生物群落结构，例如采用间混套作、伴生、填闲等农艺措施来实现。

2.2.2植物与微生物的抑制作用根系分泌物一方面通过影响土壤中潜在的拮抗微生物间接抑制病原菌，或者提高土壤中微生物的多样性，从而降低病原菌在土壤中发病的百分率，尤其是土传病害的病原菌。Li等[2]研究发现，花生连作障碍是由于花生根系分泌物改变土壤的微生物群落结构导致的，而非直接产生的化感作用。在无菌的环境下，花生根系分泌物中的酚酸并不能促进土壤微生物结构的变化。另一方面，根系分泌物或者其中的某些物质直接对病原菌产生抑制作用，从而降低病原菌在土壤中发病的百分率，例如水稻、小麦、燕麦、大葱、洋葱等植物根系分泌物能显著抑制枯萎病原菌的生长[78-81]，研究表明，根系分泌物中的酚酸类对病原菌有明显的抑制作用，例如，玉米根系分泌物中的肉桂酸能抑制大豆红腐病的病原菌菌丝生长[25]；水稻根系分泌物中的对香豆酸能抑制尖孢镰刀菌[79]；小麦根系分泌物中的棕榈酸对西瓜枯萎病病原菌有明显的抑制作用[82]；反之亦然，土壤微生物通过改变植物的根系分泌物来促进或者抑制病原菌的发生，Ling等[83]报道西瓜枯萎病病原菌侵染宿主后会诱导其分泌更多的肉桂酸，而施入生防菌多粘类芽孢杆菌SQR21可以系统地降低根系分泌物中肉桂酸的含量，从而减轻肉桂酸对植物的毒害作用，促进植株生长并抑制枯萎病的发生。

3展 望

综上所述，植物根系分泌物中含有许多具有活性的化感物质，这些物质在植物与植物，植物与微生物之间信息交流与相互作用中扮演着重要的角色，对于生态农业的发展具有重要的意义。随着对根系分泌物的深入研究，以下问题值得注意：首先，目前根系分泌物的收集方法多是脱离土壤条件，不能有效反映根系真实的分泌情况。随着科学技术的进步，人们逐渐开始对根系分泌物进行原位检测，例如用湿润的滤纸或者阴离子交换膜条放置在植物根尖位置，定时取回滤纸和膜条来收集根系分泌物[84-86]，还有利用酚酸类传感器有效的检测土壤中的酚酸[87]。其次，对于不同的植物，例如蔬菜和粮食作物、森林树木的根系等，由于根系深浅大小不同需要采取不同的收集方法。根系分泌物的成分非常复杂，目前分离到的多是糖类、氨基酸以及酚酸类物质，对根系分泌物组分的精确分析还有待于深入。

目前大量的研究表明，根系分泌物介导植物-植物，植物-微生物的相互作用。人们逐渐将视角转向研究调控这种相互作用的候选物质，并取得一定的成果。例如，水稻/稗草互作后水稻根系分泌物中的化感物质——酚酸类、苯乙胺、萜类等物质对杂草具有化感识别功能[12,88-89]，能抑制稗草的生长，同时减少生产过程中农药的施入；因此，根系分泌物中化感物质的分离和根系分泌物的分泌机制及对外界环境的响应，化感物质的释放以及在土壤中迁移、转化、降解也是目前研究的热点和难点。随着科学技术的发展，越来越多的技术将被应用于根系分泌物的研究。总之，根系分泌物是影响植物-植物-微生物“互联网”生态群体的重要信号，因此，只有有效地收集、分离和鉴定根系分泌物，分析种间相互关系，才能揭示植物根际这一“黑匣子”所蕴含的奥秘，为合理的利用、改造种间互作，实现可持续发展农业奠定理论基础。

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Received 2015-12-30Returned2016-03-08

First authorLI Chunxia,female,doctoral student. Research area:facility horticulture and physiological and ecology of vegetables. E-mail:lcx198238@163.om

(责任编辑：顾玉兰Responsible editor:GU Yulan)

Advances of Root Exudates Collection and Root Exudates Mediated Interspecific Interactions

LI Chunxia and WU Fengzhi

(College of Horticulture,Northeast Agricultural University,Harbin150030,China)

AbstractRoot exudates are the metabolic product which secreted by plant roots to rhizosphere,it also play a role as regulators which control the interactions between plant-soil-microbe in rhizosphere communication. Recently ,many methods to collect root exudates have been explored by scholars at home and abroad,and by which,the important roles of root exudates among plant-soil interaction were preliminary revealed. In this paper,we summarized the methods to collect root exudation,and elucidated the importance and utilization of root exudation in the inter-specific interaction of plant to plant and plant to soil microorganisms. The key problems and research prospects in future was also proposed.

Key wordsRoot exudates;Interspecific interaction;Allelopathy:Soil microorganisms

收稿日期：2015-12-30修回日期：2016-03-08

基金项目：国家自然科学基金(31471917)。

通信作者：吴凤芝，女，教授，博士生导师，研究方向为设施园艺与蔬菜生理生态。E-mail：fzwu2006@aliyun.com

中图分类号Q945.79

文献标志码A

文章编号1004-1389(2016)06-0795-09

Foundation itemThe National Natural Science Foundation of China(No.31471917). WU Fengzhi,female,professor,doctoral supervisor. Research area:facility horticulture and physiological and ecology of vegetables. E-mail:fzwu2006@aliyun.com

网络出版日期：2016-06-01

网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1220.S.20160601.0913.002.html

第一作者：李春霞，女，博士研究生，研究方向为设施园艺与蔬菜生理生态。E-mail：lcx198238@163.om