实时剪切波弹性成像联合超声BI-RADS诊断乳腺癌的Meta分析*

何玉霜　彭玉兰　金亚　 赵海娜　杨盼

(1.四川大学华西医院超声科， 四川 成都 610041; 2.四川大学华西第二医院超声科， 四川 成都 610041)



·论著·

实时剪切波弹性成像联合超声BI-RADS诊断乳腺癌的Meta分析*

何玉霜1彭玉兰1金亚2赵海娜1杨盼1

(1.四川大学华西医院超声科， 四川 成都 610041; 2.四川大学华西第二医院超声科， 四川 成都 610041)

【摘要】目的评估实时剪切波弹性成像定量参数对乳腺癌的诊断效能，确定特异度和敏感度最优的定量参数。方法检索实时剪切波弹性成像联合超声BI-RADS评估方法定量诊断乳腺肿瘤良恶性的相关文献，提取纳入文献的特征信息进行Meta分析，汇总敏感度、特异度、阳性似然比、阴性似然比和诊断优势比，绘制受试者工作特征曲线，并计算曲线下面积。另外根据文献选择的定量参数不同(Emax、Emean、Eratio、Emin及SD)进行亚组分析。结果纳入文献23篇，实时剪切波弹性成像定量指标诊断乳腺肿瘤汇总敏感度0.90，特异度0.87，曲线下面积0.95，阳性似然比6.9，阴性似然比为0.11，诊断优势比61。亚组分析结果为Emax诊断敏感度0.92，特异度0.89，诊断优势比87；SD诊断敏感度0.85，特异度0.92，诊断优势比68。纳入文献无发表偏倚(P=0.48>0.05)。结论实时剪切波弹性成像杨氏模量联合超声BI-RADS鉴别诊断乳腺肿瘤具有较高的准确性；选择定量参数SD可提高诊断特异度，Emax可提高敏感度及准确性。

【关键词】实时剪切波弹性成像； 超声BI-RADS； 乳腺癌

乳腺癌是女性最常见的恶性肿瘤之一，严重威胁女性健康。超声检查因其无创性、可重复性强、费用低等优点，是目前最常用的乳腺癌筛查的影像检查技术。研究表明，超声乳腺影像报告和数据系统[1]用于乳腺肿瘤的良恶性评估具有较高的效能及一致性[2]，但是BI-RADS 4类乳腺肿瘤中仍有2%～95%的恶性可能，超声医生对于评估为BI-RADS 4类(特别是4b、4c类)的乳腺肿瘤诊断信心不足，因此，如何提高超声诊断乳腺病灶良恶性的敏感度和特异度是目前研究的热点问题之一。实时剪切波弹性成像(SWE)通过测量剪切波在组织中传播的速度计算组织的杨氏模量值，是一种定量反映组织硬度的弹性成像技术，该技术因不需向组织加压、重复性好及客观定量评价组织硬度等优势已较多地用于乳腺肿瘤良恶性的鉴别诊断[3]。实时剪切波弹性成像杨氏模量值联合超声BI-RADS评估，可以提高超声诊断乳腺癌的效能，但是弹性模量参数包括弹性模量的最大值(Emax)、平均值(Emean)、最小值(Emin)、标准差(SD)及病灶与周围脂肪组织的弹性比值(Eratio)，许多研究用到了不同的定量参数及临界值[4,5]，也有研究[6]探讨了弹性模量参数的选择问题，但是关于实时剪切波弹性成像定量参数的诊断效能及弹性模量参数的准确选择并没有达成一致。本研究检索实时剪切波弹性成像联合超声BI-RADS评估方法定量诊断乳腺肿瘤良恶性的相关文献，采用Meta分析方法对相关文献结果进行定量综合，评估实时剪切波弹性成像杨氏模量值对乳腺肿瘤的诊断价值，为相关定量参数的准确选择提供依据。

1资料与方法

1.1文献的检索

1.1.1数据库外文数据库包括PubMed、EMBASE和Cochrane图书馆；中文数据库包括中国知网，检索时间截止到2015年8月，另外，利用互联网搜索其他相关文献，追查纳入文献的参考文献。

1.1.2检索策略英文关键词包括 “Breast neoplasms”、“Elastography”、“shear wave”和“Ultrasonography”；中文关键词包括“乳腺”、“超声”和“实时剪切波弹性成像”。

1.2纳入与排除标准同时符合以下标准的文献被纳入：①关于实时剪切波弹性成像鉴别诊断乳腺肿瘤的研究。②弹性模量定量诊断方法。③联合超声BI-RADS评估方法。④前瞻性研究。⑤可以直接或者间接获得剪切波弹性模量联合BI-RADS诊断乳腺肿瘤的真阳性值(TP)、假阳性值(FP)、真阴性值(TN)及假阴性值(FN)。排除标准：①实时剪切波弹性成像定性诊断方法。②没有涉及Emax、Emean、Eratio、Emin及SD中任一参数的研究。③缺少金标准。④病例数<20例。由金亚医生和何玉霜医生同时分别对文献进行纳入及排除，如遇分歧则讨论决定，若无法获得全文或相关资料，则通过邮件或电话与作者联系予以补充。

1.3文献资料的提取包括作者、发表时间、国家、仪器相关、研究设计、样本量、病灶数目、病灶大小、诊断方法(定量)、弹性模量参数、TP、FP、FN、TN、阳性似然比(PLR)、阴性似然比(NLR)及诊断优势比(DOR)。

1.4文献质量评价依据修订后的QUADAS-2(quality assessment of diagnosis accuracy studies)11条标准评价文献质量[7-9]，每条标准以“是”(满足此条标准)、“否”(不满足或未提及)和“不清楚”(部分满足或者从文献中无法得到足够信息)评价。质量评价图表运用Revman 5.0(Cochrane Library)软件完成。

1.5统计学分析采用Stata 12.0(Stata Corp, Texas, USA)软件进行Meta分析。根据2检验结果，若P<0.1，且I2>75%，则为纳入研究间具有异质性，选择随机效应模型进行Meta分析；反之，则选择固定效应模型进行Meta分析。绘制汇总受试者工作特征(SROC)曲线评估实时剪切波弹性成像定量方法鉴别诊断乳腺肿瘤良恶性的价值，由于本研究中涉及多个定量参数，因此将不同的定量参数设为亚组，进行亚组分析，P<0.05为差异有统计学意义。

2结果

2.1文献检索及纳入结果通过关键词检索初步检出文献136篇，其中英文文献84篇，中文文献52篇，查重4篇，通过浏览题目及摘要，排除与题目无关的文献77篇，初步纳入文献55篇。通过阅读全文排除不满足纳入标准或数据不全的文献9篇，中英文重复4篇，文献综述14篇，动物实验2篇，无法获得全文3篇，最终纳入文献23篇，其中英文16篇，中文7篇。文献检索流程图，见图1。

图1文献检索流程图

Figure 1The flow chart of literature screening

16篇英文文献中7篇文献[5，6,10-14]来自韩国，4篇[15-18]来自中国，2篇[19-20]来自英国，1篇[4]来自加拿大，1篇[21]来自法国，1篇[22]来自土耳其，英文纳入研究2352例；中文7篇文献纳入研究956例。共纳入研究对象3308例，病灶数目3684处，纳入文献的基本情况，见表1。

表1英文中文纳入文献基本情况(NA：Not Available)

Table 1Main characteristics of the studies included evaluating the performance of shear wave elastography for differentiating between benign and maligant breast neoplams

序号作者与时间地区定量指标病例数病灶数病灶大小病理诊断恶性比例(×10-2)EmaxSenSpeEmeanSenSpeEratSenSpeEminSenSpeESDSenSpe1Lee2014[11]韩国Emax2072071.0cm±0.55.891.773.8--------2Zhou2014[15]中国Emax、Emean、SD、Emin19319325.3mm±14.729.0176.878.155.485.491.167.951.886.1--3Chang2013[5]韩国Emean129150NA47.3--95.884.8------4Xiao2013[16]中国TE、PTE9312512mm35.290.997.5--------5Au2014[4]加拿大Emax、Emean、Eratio112123NA35.890.988.688.689.986.393.7----6Lee2013[6]韩国Emax、Emean、SD、Emin13915616.4mm23.188.976.788.959.1--91.747.572.287.57Youk2013[12]韩国Eratio324389NA30.8----82.289.9----8Evans2012[20]英国Emean173175NA63.4--10060.9------9Lee2013[10]韩国Emax、Emean13414415.4mm±7.44710050.69768.8------10Yoon2013[13]韩国Emax、Emean、Eratio236267NA22.193.277.993.27693.267.893.281.7--11Xiao2014[17]中国PEmax、PEmean、SD、PEratio8210613mm38.780.598.570.798.592.792.3--87.892.312Evans2010[19]英国Emean525319mm56.696.778.396.782.6----83.395.713Klotz2014[21]法国Emax、Emean14216714.5mm6193.187.793.186.2------14Wang2013[18]中国Emax10811414.61±14.30mm40.497.867.6--------15Cebi2014[22]土耳其Emax、Emean、Eratio、Emin109115NA27.893.89496.995.296.995.296.995.2--16Gweon2013[14]韩国SD11913313.8mm27.1--------88.989.717潘2013[29]中国EmaxEmean91912.13mm±1.1819.783.393.277.896------18史2015[30]中国EmaxEmeanSDEratio2743021.86mm±1.4345.686.29781.292.183.393.9--83.393.919巫2015[31]中国EmaxEmean2082361.51mm±0.6925.493.390.953.387.5------20陈2015[23]中国EmaxEmeanSDEratioEmin119142NA28.197.595.197.595.182.591.282.576.597.596.121冯2013[32]中国SD93101NA33.7--------82.49022黄2011[33]中国EmaxEmean1081241.46mm±1.4316.990.588.357.192.2------23刘2014[34]中国EmaxEmean63711.62mm±1.1132.482.695.88783.3------

2.2纳入文献质量评价纳入文献质量评价结果见图2，其中中文文献质量相对较低，仅有1篇文献[23]满足7项条目。

图2文献质量评价结果

Figure 2Assessment of methodological quality

注：表内符号：+为是，-为否，？为不清楚

2.3Meta分析结果

2.3.1实时剪切波弹性成像定量指标诊断乳腺癌的准确性异质性检验P=0.00(敏感度：I2=88.7，特异度：I2=96.03)，提示研究间均具有异质性，采用随机效应模型进行Meta分析。结果显示，汇总敏感度为0.90(95% CI 0.86-0.93)，特异度为0.87(95%CI 0.82-0.90)(见图3)，曲线下面积(SROC AUC)为0.95(95%CI 0.92-0.96)(见图4)，汇总阳性似然比(PLR)为6.9(95%CI 5.2-9.1)，阴性似然比(NLR)为0.11(95%CI 0.08-0.16)，汇总DOR为61(95%CI 41-91)，发表偏倚P=0.48(>0.05，见图5)。

图3剪切波弹性成像定量诊断乳腺肿瘤良恶性敏感度及特异度Meta分析

Figure 3Forest plots showing the sensitivity and specificity of shear wave elastography for differentiating between benign and maligant breast neoplams

图4剪切波弹性成像定量诊断乳腺肿瘤良恶性的SROC曲线

Figure 4Summary receiver operating characteristic curve of shear wave elastography for differentiating between benign and maligant breast neoplams

图5漏斗图

Figure 5The deeks′ funnel plot asymmetry test for evaluating publication bias among the included studies

2.3.2亚组分析结果评估实时剪切波弹性成像各个不同定量参数诊断乳腺癌的准确度，以便为定量指标的选择提供依据，将Emax、Emean、Eratio、SD及Emin分为亚组，进行亚组分析，Emax诊断敏感度为0.92(95%CI 0.88-0.94)，特异度为0.89(95%CI 0.82-0.93)(见图6)，DOR: 87(95%CI 53-144)，PLR：8(95%CI 5.2-12.3)；NLR：0.09(95%CI 0.06-0.13)；Emean诊断敏感度为0.90(95%CI 0.82-0.95)，特异度为0.87(95%CI 0.81-0.91)，DOR: 59(95%CI 31-114)；Eratio诊断敏感度为0.88(95%CI 0.84-0.91)，特异度为0.89(95%CI 0.81-0.93)，DOR：56(95%CI 33-95)；Emin诊断敏感度为0.88(95%CI 0.70-0.95)，特异度为0.81(95%CI 0.64-0.91)，DOR：30(95%CI 7-121)；SD诊断敏感度为0.85(95%CI 0.79-0.90)，特异度为0.92(95%CI 0.89-0.94)(见图7)，DOR:68(95%CI )。

图6定量参数Emax诊断乳腺肿瘤良恶性敏感度及特异度Meta分析

Figure 6Forest plot showing the sensitivity and specificity of emax in the shear wave elastography for differentiating between benign and maligant breast neoplams

图7定量参数SD诊断乳腺肿瘤良恶性敏感度及特异度Meta分析

Figure 7Forest plot showing the sensitivity and specificity of sd in the shear wave elastography for differentiating between benign and maligant breast neoplams

3讨论

超声弹性成像是Ophir等[24]于1991年提出的，对组织施加一个内部或外部的动态或静止的激励，组织将遵循弹性力学、生物力学规律产生响应，利用超声成像方法结合数字信号处理技术、数字图像处理技术估计出组织内部相应变化，间接或直接反映出组织内部弹性模量等力学属性的差异[25]，可以一定程度上反映乳腺肿瘤内部及外周组织的异常增生。传统超声弹性成像主要是通过颜色评分法[26]及病灶与周围组织应变率比值[27](Strain Ratio，SR)等半定量方法进行评估，不能对图像进行量化分析，易受主观因素及施加压力大小等因素影响，缺乏一定的客观性及重复性。实时剪切波弹性成像(SWE)因不需向组织加压、重复性好及客观定量评价组织硬度等优势已较多地用于乳腺肿瘤良恶性的鉴别诊断，实时剪切波弹性成像定量分析联合超声BI-RADS分类可以有效提高乳腺肿瘤检出率[28]，但是定量参数包括Emax，Emean，Eratio，SD及Emin，超声医生在进行操作时会产生较大的数据量，选择定量指标诊断乳腺肿瘤良恶性时会产生困惑，缺少直观性及一致性；另外当前许多研究设立了不同的临界值(42.5Kpa、50Kpa或80Kpa)[4-5]，实时剪切波弹性成像定量分析诊断效能参差不齐；因此有学者对弹性模量指标进行了研究，Lee[6]等认为Emax相对于其他定量指标，具有较高的敏感度(88.9%)及特异度(77.5%)，而Cebi等[22]认为Eratio相对于其他定量指标，具有较高的敏感度(97%)及特异度(95%)，综上，实时剪切波弹性成像定量分析乳腺肿瘤良恶性时，单独选择某一更直观、更一致的定量参数存在分歧。本研究检索实时剪切波弹性成像联合超声BI-RADS评估方法定量诊断乳腺肿瘤良恶性的相关文献，采用Meta分析方法对相关文献结果进行定量综合，评估实时剪切波弹性成像杨氏模量值对乳腺肿瘤的诊断价值，另外合并不同定量参数结果，进行亚组分析，为相关定量参数的准确选择提供依据。

文献评价结果显示纳入的23篇文献中，英文16篇，中文7篇，其中有3篇满足8项条目[4,15,22]，8篇满足7项条目，8篇满足6项条目，4篇(包括3篇中文[31,32,34])满足5项条目，纳入的文献均报道了待评价的诊断性试验的实施，均报道了金标准的实施信息，提示纳入研究的文献质量总体上是较好的，本Meta分析的证据强度较高。本研究纳入了相关的中文文献，由于中文文献质量不一，仅有1篇文献满足了质量评价的7项条目，这可能是本研究异质性的原因之一。

本项Meta分析纳入了23篇关于实时剪切波弹性成像定量诊断乳腺肿瘤良恶性的文献，结果显示，实时剪切波弹性成像定量分析的敏感度为0.90(95% CI 0.86-0.93)，特异度为0.87(95%CI 0.82-0.90)，漏诊率10%，误诊率13%，说明该诊断性试验诊断效能相对较好；汇总似然比(NLR)为0.11(95%CI 0.08-0.16)，提示诊断结果为阴性时，可基本排除恶性可能；曲线下面积(SROC AUC)为0.95(95%CI 0.92-0.96)，汇总DOR为61(95%CI 41-91)，提示实时剪切波弹性定量诊断的准确度较高。亚组分析结果显示，Emax诊断敏感度相对其它定量指标较高(92%)，SD诊断特异度相对其它定量指标较高(92%)，Emax诊断优势比(DOR ：87)相对其它定量指标较高，提示Emax相对判别效果较好。

本研究中，各个文献评估实时剪切波弹性成像定量诊断乳腺肿瘤良恶性时，选取了不同的定量指标，其中3篇文献[11,16,18]仅评估了杨氏模量参数Emax的诊断效能，3篇文献[5,19,20]仅评估了Emean的诊断效能，1篇[12]仅评估了Eratio的诊断效能，2篇[14,32]仅评估了SD的诊断效能；6篇文献同时评估了Emax和Emean的诊断效能，2篇文献[4,13]同时评估了Emax、Emean及Eratio的诊断效能，2篇文献[16,30]同时评估了Emax、Emean、SD及Eratio的诊断效能，1篇文献[22]同时评估了Emax、Emean、Eratio及Emin的诊断效能，2篇文献[6,15]同时评估了Emax、Emean、SD及Emin的诊断效能，1篇文献[23]同时评估了Emax、Emean、Eratio、SD及Emin的诊断效能，这可能也是本研究异质性的原因之一。因此，本研究在进行数据提取时，依据统一标准进行提取，同时也进行亚组分析，将涉及同样定量参数的文献进行汇总。

本研究不足之处及局限性：1)各研究异质性较大，具体原因无法分析；2)各个定量参数诊断准确度的差异对比缺少统计学检验；3)仅检索了公开发表的文献，未检索灰色文献及正在进行的研究。

4结论

实时剪切波弹性成像定量参数联合超声BI-RADS评估分类进行乳腺肿瘤良恶性鉴别诊断时，具有较高的诊断准确度，另外在参数的选择上，可以侧重选择SD提高诊断特异度，选择Emax提高敏感度及准确性。

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Value of quantitative shear wave elastography combined with greyscale ultrasound according to BI-RADS classification：A Meta-analysis.

HE Yushuang1,PENG Yulan1,JIN Ya2, et al

(1.DepartmentofUltrasound,WestChinaHospital,Chengdu610041,China;2.DepartmentofUltrasound,WestChinaSecondHospital,SichuanUniversity,Chengdu610041,China)

【Abstract】ObjectiveTo evaluate the value of shear-wave elastography Young’s modulus in the diagnosis of solid breast masses and to provide the basis for accurate selection of relevant quantitative parameters. MethodsWe searched the databases for the assays about the quantitative shear-wave elastography combined with ultrasound to BI-RADS classification in the diagnosis of solid breast masses and extracted the characteristics of the included studies to perform a meta-analysis. Sensitivity, specificity, positive likelihood ratio (PLR), negative likelihood ratio (NLR), diagnostic odds ratio(DOR) and their 95%C I were calculated, and SROC curve was drawn. According to the different quantitative parameters selected by the included studies, we performed the subgroup analysis. Results23 studies were included, and the sensitivity, specificity, area under the curve, PLR, NLR and the diagnostic odds ratio of quantitative parameters of shear-wave elastography in the differential diagnosis of solid breast masses were 0.90,0.87,0.95,6.9,0.11 and 61,respectively. The included studies were of no publication bias. ConclusionQuantitative shear wave elastography combined with greyscale ultrasound according to BI-RADS classification owns high diagnostic accuracy in the diagnosis of solid breast masses. The specificity could be raised choosing SD; sensitivity and accuracy could be raised choosing Emax.

【Key words】Quantitative shear wave elastography; BI-RADS; Breast cancer

(收稿日期：2015-11-10； 编辑： 陈舟贵)

【中图分类号】R 445.1; R 737.9

【文献标志码】A

doi：10.3969/j.issn.1672-3511.2016.04.017

通讯作者：彭玉兰，教授，本刊审稿专家，E-mail：yulanpeng@163.com.

基金项目：国家自然科学基金(81571694)