水杨酸信号路径在调控入侵生物烟粉虱诱导植物间接防御中的作用

俞晓平,何瑜晨,郦卫弟,赵 婵,赵 昭,张蓬军

(1.中国计量大学 生命科学学院 浙江省生物计量及检验检疫技术重点实验室,浙江 杭州 310018;2.浙江省农科院 植物保护与微生物研究所,浙江 杭州 310021)

水杨酸信号路径在调控入侵生物烟粉虱诱导植物间接防御中的作用

俞晓平1,何瑜晨1,郦卫弟2,赵 婵1,赵 昭1,张蓬军1

(1.中国计量大学 生命科学学院 浙江省生物计量及检验检疫技术重点实验室,浙江 杭州 310018;2.浙江省农科院 植物保护与微生物研究所,浙江 杭州 310021)

当植物受到植食者为害后,能够迅速合成并释放出一些挥发性物质,进而吸引植食者天敌,达到控制虫害的目的.大量的研究表明,茉莉酸信号路径在调节植物释放挥发物的过程中发挥了重要作用.然而,最近的研究表明，外来入侵刺吸式昆虫如烟粉虱,能通过激活植物体内的水杨酸信号路径,同时还能抑制茉莉酸信号路径.那么,水杨酸信号路径是否在刺吸式昆虫诱导植物释放挥发物吸引天敌过程中发挥重要作用？我们分别以拟南芥和番茄作为模式植物,研究经烟粉虱取食为害后的野生型植株以及不同信号路径突变体植株对丽蚜小蜂的嗅觉行为反应.研究结果表明，烟粉虱为害120 h后的野生型拟南芥或番茄植株均能够显著吸引丽蚜小蜂.当茉莉酸路径被抑制时,烟粉虱为害后的拟南芥(dde2-2)或番茄(def-1和spr-2)植株同样显著吸引丽蚜小蜂;但是当水杨酸路径被抑制后,烟粉虱为害后的拟南芥(NahG和npr-1)或番茄(NahG)植株则并未吸引丽蚜小蜂.植物激素分析结果表明,烟粉虱能够诱导拟南芥或番茄植株内源水杨酸含量显著增加,但内源茉莉酸的含量则并未变化.因此,我们认为水杨酸信号路径在调控烟粉虱诱导植物间接防御过程中发挥重要作用.

刺吸式昆虫;烟粉虱;水杨酸信号路径;丽蚜小蜂

自然界中许多植物在受到植食者为害时,会迅速释放出一系列挥发性化合物(Herbivore-induced plant volatiles),并利用这些虫害诱导产生的挥发物来吸引植食性昆虫的天敌,达到控制虫害的目的,这一行为称为植物的间接防御[1-3].植物间接防御已在寄主植物与咀嚼式昆虫及螨类的互作关系中有广泛的报道[4-6].随着相关研究的深入,大量数据表明:茉莉酸信号路径(JA signaling pathway)在调控虫害诱导植物释放挥发物过程中发挥重要作[7-9].例如,阻断茉莉酸路径能够导致植物挥发物释放量减少[10],进而降低虫害植株对天敌昆虫的吸引作用[11-13].尽管这一植物间接防御现象在刺吸式昆虫-寄主植物-天敌的三级营养关系中也屡有报道,但关于刺吸式昆虫诱导植物释放挥发物的内在分子机制目前尚不清楚[14].

不同于咀嚼式昆虫,刺吸式昆虫利用其细长的口针直接吸食植物韧皮部营养,并不会造成明显的植物组织损伤[15-16].因此,其诱导的植物防御反应也不同于咀嚼式昆虫诱导的植物防御反应.研究表明,刺吸式昆虫主要诱导植物体内的水杨酸信号路径(SA signaling pathway),同时抑制茉莉酸或乙烯信号路径[17-19].例如,外来入侵昆虫烟粉虱诱导拟南芥植物体内水杨酸调控基因及蛋白的表达量显著增加,而茉莉酸或乙烯调控的部分基因或蛋白表达量下降[19-20].值得注意的是,越来越多的试验证据表明,刺吸式昆虫通过抑制寄主植物茉莉酸防御反应,进而促进其生长发育[19,21].然而,从植物-植食者-天敌长期协同进化的角度分析,许多学者推测寄主植物应该能够识别刺吸式昆虫的取食因子,并已经发展相应的有效防御机制[22-23];同样,天敌昆虫也应该能够利用刺吸式昆虫诱导的特异性挥发物进行寄主定位.据此,我们推测水杨酸信号路径在调节刺吸式昆虫诱导植物释放挥发物吸引天敌的过程中发挥重要作用.这一推测也陆续得到一些相关试验证据的支持:水杨酸信号路径在调控菜粉蝶幼虫及二斑叶螨诱导的植物挥发物的释放中发挥一定作用[4,24,25];水杨酸甲酯是吸引蚜虫捕食者七星瓢虫的有效成分[26].

在本研究中,我们以外来入侵昆虫烟粉虱为研究对象,利用拟南芥或番茄-烟粉虱-丽蚜小蜂作为研究模式系统,首先测定丽蚜小蜂对烟粉虱为害植株的嗅觉行为反应,包括拟南芥野生型、茉莉酸沉默突变体dde2-2、水杨酸沉默突变体NahG和npr-1,以及番茄野生型、茉莉酸沉默突变体def-1和spr-2、水杨酸沉默突变体NahG;其次,测定烟粉虱取食对植物内源激素(茉莉酸和水杨酸)的影响.通过以上研究我们希望探明水杨酸信号路径在调控烟粉虱诱导植物间接防御中的作用,为未来烟粉虱的可持续治理提供新思路.

1 材料方法

1.1 植物与昆虫

拟南芥野生型Col-0和转基因突变体dde2-2,NahG和npr-1均种植在人工气候室里(22±2 ℃,R.H.60～70%,8 L:16D),6～8周后的植株用于试验.番茄野生型(Lycopersiconesculentum, cv Moneymaker)及其突变体spr-2,def-1和NahG种植在人工气候室里(25±2 ℃,R.H.60～70%,8 L:16D),5～6周后的植株用于试验.

烟粉虱(半翅类:粉虱科),生物型为B型,其试验种群在人工温室内(25±2 ℃,R.H.50～70%,14 L:10D)由野生型番茄植株饲养.

丽蚜小蜂在人工温室(25±2 ℃,R.H.50～70%,14 L:10D)由野生型番茄饲养的烟粉虱若虫维持其种群.在拟南芥试验组中,试验前将丽蚜小蜂放置在经烟粉虱为害的拟南芥野生型植株上24 h,使其获得产卵经历.因为以往的研究表明,成功的产卵经历能够帮助寄生蜂获得对植物挥发物因子的显著偏好性[27-28].2～5日龄的丽蚜小蜂用于嗅觉试验.嗅觉试验时间为每天12:00到15:00,因为这期间丽蚜小蜂表现最活跃.

1.2 植物处理

取烟粉虱成虫100头,将其转移到提前放有植物的笼子里(高21 cm,直径为13.5 cm),让其在植物上自由取食24、72、120 h后,用于嗅觉仪试验;健康植株作为烟粉虱处理组的对照植物.另外,健康植株或烟粉虱为害120 h后的虫害植株均要用于内源激素检测.

1.3 嗅觉仪试验

寄生蜂对于植株挥发物的行为反应在Y型管嗅觉仪中进行测定.净化后的空气(经活性炭)分别进入2.5 L玻璃容器,然后进入到嗅觉仪的两臂,气流速度为100 mL/min.在Y型管底部释放单头寄生蜂,每头寄生蜂观察时间为10 min.当寄生蜂选择任一气味源,并在该气味源的管壁停留超过15 s,则记录为选择该气味源;当寄生蜂在10 min内没有做出选择,则记录为“未选择”,每头寄生蜂仅测试一次.每4棵植株作为一组气味源.该试验重复3～4次,每次测试15头寄生蜂.

1.4 内源茉莉酸及水杨酸的测定

内源茉莉酸与水杨酸的提取与定量主要参考SCHULZE等[29](2006)整理的方法.简单地说,取250～300 mg植物材料,在液氮中进行冷冻,研磨至粉末.样品定量时,加入[9,10-2H2]-9,10-dihydro-JA(15 ng)和[3,4,5,6-2H4]-SA(30 ng)作为内标,样品使用Finnigan GCQ离子阱质谱仪(Thermoelectron, Bremen, Germany)进行分析,每个处理设置3个生物学重复.

1.5 试验数据统计学分析

嗅觉仪试验数据进行二项式分布检测分析;植物激素数据均进行单因素方差分析.

2 结果与分析

2.1 寄生蜂嗅觉行为反应

在拟南芥处理组中,与健康植株释放的挥发物相比,丽蚜小蜂对烟粉虱为害24 h的植株释放的挥发物并未表现出偏好性(P=0.32);但对烟粉虱为害72 h、120 h的植株释放的挥发物均表现出显著的偏好性(72 h:P=0.02;120 h:P=0.003;图1A).

在番茄处理组中,与健康植株释放的挥发物相比,丽蚜小蜂对烟粉虱为害24 h、72 h的植株释放的挥发物并未表现出偏好性(24 h:P=0.61;72 h:P=0.024);但对烟粉虱为害120 h的植株释放的挥发物均表现出显著的偏好(120 h:P<0.001;图1B).

以上结果表明当烟粉虱为害拟南芥或番茄120 h后,虫害植株对丽蚜小蜂均有显著的吸引作用,说明寄主植物表现出了间接防御反应.因此,在接下来关于拟南芥或番茄突变体植株的相关行为生测及内源激素测定试验中,烟粉虱取食时间均为120 h.

图1 丽蚜小蜂对烟粉虱为害后的野生型植株的嗅觉行为生测Figure 1 Bioassays of olfactory response of Encarsia Formosa towards the odors emitted from whitefly-infested wild-type plants

(A)丽蚜小蜂对健康及烟粉虱处理的野生型拟南芥(WT)植株的嗅觉选择反应;(B)丽蚜小蜂对健康及烟粉虱处理的野生型番茄(MM)植株的嗅觉选择反应.条形图右边数字(n)代表做出选择反应的丽蚜小蜂的数量.图中星号代表寄生蜂的选择比例与50∶50的分布比例差异显著(*,P<0.05,**,P<0.01;***,P<0.001;ns,差异不显著).WF代表烟粉虱.

2.2 水杨酸或茉莉酸信号路径沉默对丽蚜小蜂嗅觉行为的影响

在拟南芥处理组中,当水杨酸路径被沉默时,丽蚜小蜂对烟粉虱为害后的NahG或npr-1植株并未表现出显著的偏好性(NahG,P=0.16;npr-1,P=0.59);相反,当茉莉酸路径被沉默时,丽蚜小蜂对烟粉虱为害后的dde2-2植株表现出显著的偏好性(dde2-2,P=0.002;图2A).

同样的,在番茄处理组中,当水杨酸路径被沉默时,丽蚜小蜂对烟粉虱为害后的NahG植株并未表现出显著的偏好性(P=0.41);当茉莉酸路径被沉默时,丽蚜小蜂对烟粉虱为害后的def-1或spr-2植株表现出显著的偏好性(def-1,P=0.003;spr-2,P=0.008;图2B).

以上结果说明水杨酸信号路径在调控烟粉虱诱导的植物挥发物吸引丽蚜小蜂过程中发挥重要作用.

图2 丽蚜小蜂对烟粉虱为害后的突变体植株的嗅觉行为生测Figure 2 Bioassays of olfactory responses of Encarsia Formosa towards the odors emitted from whitefly-infested mutants

(A)丽蚜小蜂对拟南芥不同突变体植株的嗅觉选择反应;(B)丽蚜小蜂对番茄不同突变体植株的嗅觉选择反应.条形图右边数字(n)代表做出选择反应的丽蚜小蜂的数量.图中星号代表寄生蜂的选择比例与50∶50的分布比例差异显著(*,P<0.05,**,P<0.01;***,P<0.001;ns,差异不显著).WF代表烟粉虱.

2.3 内源茉莉酸及水杨酸定量分析

在拟南芥处理组中,与健康植株相比,经烟粉虱虫害取食的植株内源水杨酸含量显著增加(P=0.02;图3A).但是,健康及虫害植株样品均未检测到内源茉莉酸,其原因可能有二:一,受胁迫条件下,植物体内内源茉莉酸会在较短时间内呈现一个瞬间的高峰,本试验的检测时间错过了这一时间点;二,样本中内源茉莉酸含量低于仪器检测极限.

在番茄处理组中,与健康植株相比,烟粉虱虫害植株内源水杨酸含量显著增加(P<0.001);但是,内源茉莉酸含量并未明显变化(P=0.37;图3B).

图3 烟粉虱取食对内源水杨酸(SA)及茉莉酸(JA)的影响Figure 3 Effects of whitefly infestation on the levels of endogenous SA and JA.

烟粉虱(100头/株)取食5d后,拟南芥(A)或番茄(B)植株内源水杨酸及茉莉酸的变化情况.图中星号代表烟粉虱虫害处理组与对照组间内源水杨酸或茉莉酸含量差异显著(**,P<0.01;***,P<0.001;ns,差异不显著).

3 讨 论

我们的研究结果表明,烟粉虱为害拟南芥或番茄植株120 h后,虫害植株均显著吸引丽蚜小蜂(图1).这一结果与以前的研究结果相一致:烟粉虱为害3～5 d后才能够显著诱导寄主植物释放更多的挥发物[30],并吸引丽蚜小蜂[31].另外,当拟南芥或番茄的茉莉酸信号路径被阻断时,丽蚜小蜂仍显著偏好经烟粉虱虫害的植株;但是当拟南芥或番茄的水杨酸信号路径被阻断时,丽蚜小蜂并未对虫害植株表现出偏好性,甚至对虫害处理的NahG和npr-1植株表现出了一定的排斥反应(图2),这说明当烟粉虱诱导的特异性挥发物减少时,其他非特异性挥发物能够排斥寄生蜂.植物激素的结果进一步证实烟粉虱取食能够激活拟南芥或番茄植株的水杨酸信号路径,但并未激活茉莉酸信号路径(图3).综上所述,我们认为水杨酸信号路径在调控烟粉虱为害植株吸引丽蚜小蜂的过程中发挥关键作用.

目前为止,关于寄主植物调控刺吸式昆虫诱导的植物挥发物吸引寄生蜂的信号传导途径的研究仍然较少[14].仅有的少数研究表明:茉莉酸信号路径可能在蚜虫-寄主植物-寄生蜂的三级营养关系中发挥一定作用[31].例如,外源茉莉酸酮(cis-jasmone)能够显著上调拟南芥植株体内两个P450基因,包括CYP81D11和CYP72A13;其中CYP81D11基因负责诱导挥发物(Z)-3-hexen-1-ol的释放,而该挥发物能够吸引蚜虫寄生蜂Aphidiuservi[32].而另一种蚜虫寄生蜂Diaeretiellarapae则对拟南芥突变体Cev1(茉莉酸信号路径组成性表达)表现出明显的偏好性,但对于蚜虫为害的coi1-16(茉莉酸信号路径被阻断)植株则并未表现出明显的偏好性[33].结合本研究结果,很显然植物应对烟粉虱及蚜虫取食诱导产生挥发物吸引寄生蜂的调控机制可能是不同的.因此,接下来的工作有必要进一步研究:1)水杨酸路径调控的植物挥发物是否同样吸引蚜虫寄生蜂？2)蚜虫及烟粉虱的取食策略是否存在本质的不同？

值得注意的是,由于烟粉虱在拟南芥野生型及不同突变体上的发育速率不同[16],因此很有可能烟粉虱在不同突变体植株上的取食强度不同.而刺吸式昆虫取食强度的差异可能影响其诱导植物挥发物的释放量[34].我们在另外一个试验中发现,烟粉虱在拟南芥或番茄植株野生型及不同突变体上连续取食7 d后,其产卵量在植物组间差异不显著(未发表数据),这说明烟粉虱在不同突变体植株间取食强度相似.因此,我们认为虫害处理的拟南芥dde2-2、番茄def-1和spr-2植株对寄生蜂的吸引作用,以及虫害处理拟南芥NahG和npr-1及番茄NahG植株，对寄生蜂的不吸引作用,并不是由烟粉虱取食强度变化而引起的.

已有的研究表明,烟粉虱取食行为能诱导拟南芥或番茄体内的水杨酸防御反应,同时抑制茉莉酸或乙烯防御反应[20,35].从烟粉虱角度分析,茉莉酸防御反应的抑制对其种群发育是有利的,因为该防御反应被证明是寄主植物防御烟粉虱的有效防御反应[19].显然,烟粉虱能够有效的“瓦解”寄主植物的直接防御反应[36].然而我们的结果暗示,丽蚜小蜂已在长期协同进化的过程中,适应了水杨酸路径调控的植物挥发物,并利用其作为烟粉虱搜寻的线索;从植物的角度来说,释放特异性挥发物吸引丽蚜小蜂,是其在长期协同进化过程中应对烟粉虱瓦解其直接防御的手段之一,即建立有效的间接防御.

茉莉酸信号路径在调节植物间接防御,即调控植物释放挥发物吸引寄生蜂或捕食者中的重要作用已有广泛的报道[5,8].并且有研究表明,茉莉酸路径调控的植物间接防御在田间条件下对农作物有利[7].但是,其他信号路径在调控植物释放挥发物吸引天敌中的作用目前尚不清楚[2].因此,本研究首次报道了水杨酸路径在调控刺吸式昆虫烟粉虱诱导的植物间接防御中发挥重要作用.我们的结果再次证明,植食者的取食行为是促进植物挥发物这一信号因子进化为植物间接防御的选择压;另外,植食者取食策略的不同导致植物应对其间接防御的机制不同.

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A study on the role of salicylic acid signaling pathways in mediating whitefly-induced indirect plant defense

YU Xiaoping1, HE Yuchen1, LI Weidi2, ZHAO Chan1, ZHAO Zhao1, ZHANG Pengjun1
(1. Zhejiang Provincial Key Laboratory of Biometrology, Inspection and Quarantine, College of Life Sciences, China Jiliang University, Hangzhou 310018, China; 2.Institute of Plant Protection and Microbiology, Zhejiang Academy of Agricultural Sciences, Hangzhou 310021, China)

In response to herbivory, plants are able to initiate indirect defense by synthesizing and releasing complex blends of volatiles that attract natural enemies of the herbivore. It has been well-documented that the jasmonic acid(JA) signaling pathway plays an important role in mediating the plant volatile emission. Recently, a few studies have indicated that phloem-feeding insects, such as whiteflies and aphids, mainly induce the salicylic acid(SA) signaling pathway but suppress the JA signaling pathway. However, whether the SA signaling pathway plays a key role in mediating indirect plant defense induced by phloem-feeding insects remains unknown. In the present study, we usedArabidopsisthalianaand tomato as model plants and examined the olfactory responses of parasitoid waspEncarsiaformosatowards the odors released fromB.tabaci-infested wild-type(WT) plants and some mutants. ParasitoidsE.formosawere significantly attracted by the odors emitted from WTArabidopsisor tomato plants infested withB.tabacifor 120 h compared to uninfested plants. The attraction of parasitoids still occurred inB.tabaci-infested JA-deficientArabidopsis(dde2-2) or tomato(def-1 andspr-2) mutants, but not inB.tabaci-infested SA-defectiveArabidopsis(NahGandnpr-1) or tomato(NahG) mutants. Phytohormone analyses further demonstrated thatB.tabaciinfestation induced the accumulation of endogenous SA inArabidopsisor tomato, but not the accumulation of JA. Taken together, we conclude that the SA signaling pathway plays a key role in mediating whitefly-induced indirect plant defense.

phloem-feeding insects;Bemisiatabaci; SA signaling pathway;Encarsiaformosa

2096-2835(2017)01-0001-06

10.3969/j.issn.2096-2835.2017.01.001

2017-02-01 《中国计量大学学报》网址：zgjl.cbpt.cnki.net

国家自然科学基金资助项目(No.31301676, 31471779)，农业部公益性行业项目(No.201303019).

俞晓平(1963- )，男，浙江省杭州人，研究员，主要研究方向为生物安全和生物计量.E-mail:yxp@cjlu.edu.cn

S433.3

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