钠添加对亚热带森林凋落物分解及其微生物活性的影响1)

贾艳艳 杜小凤 王伟中 孔祥仕 田兴军

(江苏徐淮地区淮阴农业科学研究所，淮安,223001) (南京大学)

钠添加对亚热带森林凋落物分解及其微生物活性的影响1)

贾艳艳 杜小凤 王伟中 孔祥仕 田兴军

(江苏徐淮地区淮阴农业科学研究所，淮安,223001) (南京大学)

以南京紫金山针叶林优势种马尾松(PinusmassonianaLamb.)和阔叶林优势种栓皮栎(QuercusvariabilisBl.)凋落物为材料，通过室外连续6个月不同钠水平处理(0、0.005%、0.050%和0.500%的NaCl水溶液)，研究了钠元素对亚热带森林凋落物分解系数、土壤微生物活性和土壤胞外酶活性的影响。结果表明：0.005% NaCl水溶液能够正向调节土壤微生物的呼吸活性，加快土壤中凋落物的分解过程。而0.500% NaCl水溶液处理显著降低了2种林型中土壤微生物活性和凋落物的分解系数，减弱了凋落物分解系数与碳、氮、磷矿化相关的土壤微生物胞外酶活性之间的相关性。0.500% NaCl水溶液长期处理有可能减缓森林土壤有机质养分的释放，增加陆地森林生态系统碳的储存。

凋落物分解；钠添加；土壤微生物活性；土壤酶活性

凋落物是森林生态系统的重要组成部分，它的累积和分解在森林生态系统养分循环过程中发挥着独特的生态功能[1-3]。研究森林凋落物分解功能的驱动机制对了解其生态功能的发挥举足轻重。凋落物中最主要的有机质的分解过程是在腐食性土壤动物和土壤微生物的协同作用下完成的[4-5]。土壤动物通过直接取食和刺激土壤微生物的活性参与分解过程。而作为关键功能群的土壤微生物是通过释放多种不同类型的胞外酶(即分解酶)将复杂的有机化合物分解为简单的小分子完成其分解功能[6-7]。因此，土壤酶活性的动态变化可灵敏地表征土壤中各种生化过程的强度和方向[8-9]。

钠是生物必须的大量元素之一，对维持生物细胞内的渗透压平衡、钠钾ATP交换泵活性等起着重要作用[10]。钠在不同生物体内的含量差异较大。钠在草食性和腐食性生物中约占0.31%[11]，而在植物体中仅含0.02%[12]。10～100倍的需求差值使得以植物为食的草食者和腐食者需要不断寻找其他的钠源来维持正常的生命活动[13-14]。目前已有研究证明，在远离海岸的森林生态系统中，土壤动物的活动受到钠元素短缺的限制[14-15]。适量的钠添加能够显著加快腐食性土壤动物的取食，促进凋落物的分解[16-17]。然而同为腐食性生物的土壤微生物，钠元素对土壤微生物活性的影响及其在凋落物分解过程中的分解酶活性响应还研究甚少。目前仅Kaspari et al.[14]的研究指出钠元素可能对分解真菌的活性有正向调节作用。因此，本研究通过室外喷施，研究了不同质量分数钠元素处理对凋落物分解及土壤微生物的影响，探析了不同钠水平与凋落物分解系数、土壤微生物胞外酶三者间的相关关系，为研究钠元素对森林凋落物和土壤有机物质分解、养分元素释放的影响作用提供参考，对于维持森林生态系统的物质循环和能量流动及提高森林土壤肥力具有重要意义。

1 试验区概况

南京紫金山地处(118°48′～118°53′4″E，32°1′57″～32°6′15″N)，海拔447.1 m，年均气温15.4 ℃，土壤类型为黄棕壤，土壤层较薄且多为石砾，土壤养分相对贫瘠。紫金山距离太平洋约300 km，年均降水量1 106.5 mm，林地土壤受到雨水的冲刷作用强。落叶阔叶林和针叶林分布范围广、面积大，其中阔叶林建群种为栓皮栎(QuercusvariabilisBl.)，林内零星分布一些中小乔木和灌木，如枫香(LiquidambarformosanaHance)、麻栎(Q.acutissimaCarruth.)、刺槐(RobiniapseudoacaciaLinn.)、白檀(Symplocospaniculata(Thunb.) Miq.)等。针叶林建群种为马尾松(PinusmassonianaLamb.)，零星分布着枫香、化香(PlatycaryastrobilaceaSieb. et Zucc.)、石楠(PhotiniaserrulataLindl.)、黄连木(PistaciachinensisBunge)等。

2 材料与方法

南京大学生态学实验室前期的调查数据显示，紫金山林地土壤中钠元素质量分数仅12.4 mg·kg-1，这与分解者的需求量级100～1 000 mg·kg-1[11]相差较远。因此，选择紫金山为试验样地的处理区。试验选择阔叶栓皮栎和针叶马尾松2种建群种的凋落叶为试验分解材料。秋季落叶时节多次随机收集凋落物带回实验室，60 ℃烘干到恒质量后储存待用。栓皮栎凋落叶(QL)、马尾松凋落叶(PL)的初始化学成分和试验样地中栓皮栎林土壤(QFS)、马尾松林土壤(PFS)的初始理化性质见表1。

表1栓皮栎和马尾松林表层土壤及其凋落叶的初始理化性质

测定对象总碳/%总氮/%木质素/%pH土壤湿度/%QL(48.84±3.32)b(1.33±0.33)a(30.88±2.09)bPL(51.04±2.26)a(0.94±0.14)b(41.18±3.63)aQFS(8.50±0.36)a(0.48±0.03)a(5.73±0.32)a(33.31±2.33)aPFS(7.07±0.31)a(0.39±0.02)b(5.67±0.41)a(33.87±3.15)a

注：表中数值为平均值±标准差(n=3)，同一测定部位同列数据后不同小写字母表示不同处理间差异显著(Plt;0.05)。

2.2 试验设计

NaCl处理液质量分数的设定参考Kaspari et al.[14,16]和Clay et al.[17]的研究，将0.005%、0.050%和0.500% NaCl水溶液分别定义为低、中、高3个级别。其中，中水平和高水平处理分别代表了植物、分解者体内的钠水平级别。已报道的研究表明，氯离子对分解者无吸引作用[16]，故以NaCl为钠源，以同体积的水处理作对照。

为了排除土壤动物对凋落物分解的影响，以凋落物袋的形式进行分解试验。凋落物袋规格为20 cm×20 cm，孔径0.2 mm，每个袋中放置5.0 g烘干的凋落物。在针叶马尾松林和阔叶栓皮栎林中分别选取4个标准样地，各自林下每个标准地中分别平行放置对应的栓皮栎、马尾松凋落物袋18个，并用原位土覆盖5 cm。每月对凋落物袋进行4个水平的NaCl水溶液喷施处理，每个处理3个重复，每月取凋落物袋及其袋内的土壤进行指标测定，共持续6个月；共2(凋落物类型)×4(钠处理水平)×3(重复)×6(取样次数)=144个凋落物袋。

2.3 测定方法

凋落物剩余量测定：最后一次取样后小心去除凋落物表面的土壤，60 ℃烘干至恒质量后称量凋落物剩余量。

土壤pH的测定：将1.0 g取样后的土壤加入2.5 mL纯水中，在漩涡振荡器上振荡30 min，用pHS-3CT酸度计测定上清液pH。

从表1看出，多年生茎和1年生茎在珍珠岩、蛭石及草炭土单一基质中的平均成活率分别为75%和66.67%、92.5%和52.50%、76.32%和80%，根系效果指数分别为32.60和19.70、31.01和18.64、45.91和28.63。说明，小花清风藤插穗以多年生茎较为适宜，建议在插穗选择时尽量选择已生长2～4 a的幼茎进行扦插。

土壤微生物量的测定：采用底物诱导呼吸方法。将1.0 g新鲜土样加入100 mL的西林瓶中，加入1 mL 0.01 g·mL-1的葡萄糖溶液，敞口放置1 h，在通风处放置30 min，测定瓶内CO2体积分数，25 ℃培养1 h后，再测一次CO2体积分数，计算出前后两次差值。土壤微生物量单位定义为1.0 g土样1 h内分解0.01 g葡萄糖所产生的CO2量。

土壤胞外酶活性的测定：用分光光度计进行比色法测定。其中纤维素酶(E.C.3.2.1.4)的单位酶活性(IU)定义为，1.0 g土样30 min内分解产生1.0 mg葡萄糖所需的酶量[18]；纤维二糖水解酶(E.C.3.2.1.91)、β-葡萄糖苷酶(E.C.3.2.1.21)和β-木糖苷酶(E.C.3.2.1.37)的IU定义为，1.0 g土样1 min内分解产生1.0 mg对硝基苯酚所需的酶量[19]；硝酸还原酶(E.C.1.7.99.4)的IU定义为，1.0 g土样1 min内分解产生1.0 μg NO2-所需的酶量[20]；酸性磷酸酶(E.C.3.1.3.2)和碱性磷酸酶(E.C.3.1.3.1)的IU定义为，1.0 g土样24 h内分解产生1.0 mg P2O5所需的酶量[21]。

室内试验在南京大学生态学实验室和分析中心实验室进行，所用溶液和化学试剂均为国药分析纯。

2.4 数据分析

凋落物6个月后的分解系数根据Olson[22]的方法计算，计算公式为：

K=-ln(xt/x0)/t。

式中：K为凋落物分解系数(月-1)；x0为凋落物的初始质量；xt为“t”个月(t=6)后凋落物的剩余量。

将获取的数据运用SPSS 17.0软件进行数据统计分析。方差分析比较钠处理和林型间土壤微生物活性和土壤酶活性的效应差异，LSD法比较分解系数、土壤微生物活性和土壤胞外酶活性间的差异显著程度，显著水平设置为Plt;0.05。用主成分分析(PCA)检测不同钠水平处理下凋落物分解系数与土壤酶活性间的关系。用相关性分析(CA)分析不同钠处理和凋落物分解系数及土壤酶活性之间的相关性。所有的图均在Origin 9.0软件中制作完成。

3 结果与分析

3.1 钠添加对凋落物分解系数的影响

经过6个月的分解试验，各个处理下栓皮栎叶的分解系数均高于马尾松叶的分解系数(表2)。钠添加对2种凋落物的分解均产生了一定影响，而且不同质量分数的钠添加对2种凋落物分解的影响程度不同。0.500%处理下，栓皮栎凋落物的分解系数显著下降。0.050%、0.500%处理均显著抑制了马尾松凋落物的分解，分解系数随着钠质量分数梯度的增加而减小。0.005%处理下，2种类型凋落物的分解系数均有一定的升高，但差异不显著。0.005%、0.050%处理下的分解系数在2种树种类型之间差异显著(表2)。

3.2 钠添加对土壤pH的影响

钠添加处理6个月后，栓皮栎凋落物土壤的pH由空白对照的5.64分别下降到5.57(低钠处理)、5.31(中钠处理)和5.12(高钠处理)，但差异不显著。而低、中、高钠处理后马尾松凋落物土壤的pH分别为5.28、5.18、和4.99，与对照(5.45)相比pH下降差异显著(Plt;0.05)。

表2 钠添加处理6个月后凋落物的分解系数(k)和土壤中微生物量

注：表中数值为平均值±标准差(n=3)，土壤微生物呼吸量为6个月平均值。同列不同小写字母表示同一林型不同处理间差异显著(Plt;0.05)；*和** 分别表示树种间差异显著(Plt;0.05)和差异极显著(Plt;0.01)。

3.3 钠添加对土壤微生物量的影响

表2显示，6个月的钠添加处理对2种凋落物类型下平均土壤微生物量的影响均较大。高钠添加均显著抑制了2种凋落物土壤微生物的生物量；与对照相比，栓皮栎和马尾松土壤微生物量分别下降了9.28%和4.79%。中钠添加作用下，两类型土壤微生物量表现为下降和无影响。低钠处理显著提高了马尾松土壤微生物活性，与对照相比增加了9.46%，且与低钠处理下栓皮栎土壤微生物量相比增加显著。两因素方差分析显示，钠添加及其与凋落物类型的交互处理均显著影响到土壤微生物活性(表3)。

表3 钠处理和凋落物类型对土壤微生物量和土壤微生物酶活性影响的双因素方差分析结果

注：*表示差异显著(Plt;0.05);** 表示差异极显著(Plt;0.01)。

3.4 钠添加对土壤微生物胞外酶活性的影响

由表4可见，不同质量分数NaCl溶液处理对2种凋落物类型的土壤微生物酶活性的影响与土壤微生物量的整体影响趋势相一致。与各自对照相比，钠添加抑制了大部分土壤酶的活性，高钠处理的抑制作用最明显：2种凋落物类型土壤中与碳元素循环相关的纤维素酶、纤维二糖水解酶、β-葡萄糖苷酶(马尾松土壤除外)和β-木糖苷酶，与氮元素循环相关的硝酸还原酶以及与磷元素循环相关的酸性磷酸酶(马尾松土壤除外)和碱性磷酸酶的活性均显著降低。2种凋落物土壤微生物酶对中钠处理反应程度不同，马尾松土壤纤维素酶、碱性磷酸酶表现为显著上升，栓皮栎土壤碱性磷酸酶和马尾松土壤硝酸还原酶活性表现为显著下降，其他类型土壤酶活性均无显著影响。低钠添加显著提高了栓皮栎土壤中碱性磷酸酶和马尾松土壤中纤维素酶、β-木糖苷酶、硝酸还原酶、酸性磷酸酶和碱性磷酸酶的土壤酶活性。双因素方差分析表明(表3)，凋落物类型显著影响到β-葡萄糖苷酶的活性，对纤维素酶、硝酸还原酶和酸性磷酸酶活性的影响极显著；不同质量分数NaCl溶液处理均显著影响到土壤微生物酶活性，对纤维素酶、纤维二糖水解酶、β-木糖苷酶和碱性磷酸酶的影响极显著；凋落物类型与钠添加的交互作用均显著影响所有土壤酶的活性。

表4 钠添加6个月对2种凋落物分解过程中平均土壤酶活性的影响

处理硝酸还原酶QFSPFS酸性磷酸酶QFSPFS碱性磷酸酶QFSPFSCK(10.41±1.74)ab(7.80±0.29)b(9.61±0.11)ab(11.42±0.72)b(21.62±2.31)b(21.49±2.06)c0.005%NaCl(10.74±0.16)a(8.95±0.74)a(9.98±0.97)a(11.96±0.49)a(23.18±1.51)a(23.76±2.01)b0.050%NaCl(10.35±1.48)ab(7.30±1.04)c(9.21±0.90)bc(11.13±0.66)b(20.37±1.83)c(25.85±1.47)a0.500%NaCl(10.00±0.36)b(6.97±0.34)c(8.81±0.87)c(9.21±0.81)a(17.44±1.93)d(17.63±1.94)d

注：土壤微生物酶活性数值为6个月平均值±标准差(n=3)。同列不同小写字母表示同一土壤类型不同钠处理间差异显著(Plt;0.05)。

3.5土壤酶活性和微生物量与凋落物分解系数的相关性

从表5可以看出，除β-葡萄糖苷酶和碱性磷酸酶外，土壤微生物量和各种酶活之间均有显著相关关系。各种土壤酶活性之间，纤维二糖水解酶与硝酸还原酶、酸性磷酸酶、碱性磷酸酶，β-木糖苷酶与碱性磷酸酶以及硝酸还原酶与酸性磷酸酶之间无显著相关性；其他各酶间均表现为显著相关，而且纤维素酶与纤维二糖水解酶、β-葡糖糖苷酶、纤维二糖水解酶与β-葡糖糖苷酶和β-木糖苷酶之间的相关性极显著。

表5 土壤微生物量和土壤酶活性间的相关关系

注：*表示相关显著(Plt;0.05)；** 表示相关极显著(Plt;0.01)。

主成分分析显示(图1)，与各自对照相比，低钠添加促进了阔叶凋落物分解系数与土壤微生物量、纤维二糖水解酶、β-葡萄糖苷酶和β-木糖苷酶等分解酶之间的相关关系，也促进了针叶凋落物分解系数与纤维素酶、碱性磷酸酶之间的相关关系。高浓度钠添加则抑制了阔叶凋落物分解系数与土壤微生物量、β-葡萄糖苷酶、β-木糖苷酶和硝酸还原酶间的相关关系；同时抑制了针叶凋落物分解系数与土壤微生物量、纤维二糖水解酶、硝酸还原酶、碱性磷酸酶之间的相关关系。

4 结论与讨论

钠离子在生物细胞活动中起着调节细胞渗透压和钠钾ATP泵等多种酶活性的重要作用[10]。目前多数的研究主要集中在腐食性土壤动物对钠的需求而引起的森林凋落物分解变化的影响[14-15,17]。在已报到的野外研究中，因为土壤动物对钠元素的取食喜好，钠添加对凋落物的分解整体表现为促进作用[14-15]。本研究从土壤微生物分解群入手，探究了钠元素对凋落物分解系数、土壤微生物量和微生物分解酶活性的影响：过量(0.500%)的钠会限制土壤微生物的活性，抑制与碳、氮、磷元素矿化相关的土壤酶促分解反应，长期将减缓森林土壤凋落物养分的释放，造成土壤有机质的累积。另外本研究中，低钠处理增进了针、阔叶凋落物分解系数与土壤微生物量和碳循环相关的大部分土壤胞外酶之间的关系，说明合适的钠水平(0.005%)能够正向调节土壤微生物的活性，加快土壤有机质分解过程中与碳、磷元素循环相关的生化反应。

土壤酶活性对外界环境变化较为敏感，易受到温度、湿度等土壤理化性质以及土壤生态系统结构的影响，因此在不同的森林生态系统中土壤酶活性对环境变化的响应有所不同[8,23-24]。本研究中，低钠处理对针叶凋落物的分解有促进作用但不显著，这一现象在Kaspari et al.[14]的研究中也曾报道。而中钠添加显著抑制了针叶凋落物的分解却未显著减慢阔叶凋落物的分解。这些现象可能因为紫金山针叶林中土壤偏酸性且微生物类群和数量比阔叶林少[25]，土壤微生物对钠的反应更敏感，微生物功能群的相对变化也较大。对不同钠处理下微生物分解群的结构组成与变化性响应特征的研究将在后续试验中开展。

CMC.纤维素酶；PNC.纤维二糖水解酶；PNG.β-葡萄糖苷酶；PNX.β-木糖苷酶；NR.硝酸还原酶；ACP.酸性磷酸酶；ALP.碱性磷酸酶；SIR.土壤微生物量；K.凋落物的分解系数。

图1不同钠处理下凋落物分解系数与土壤微生物量、土壤酶活性之间的主成分分析

自然条件下，钠元素主要来源于海盐气溶胶颗粒的沉降[16,26]。随着大气气溶胶从沿海到内陆的循环，森林生态系统中钠的分布从沿海到内陆逐步递减[27]。内陆森林生态系统中钠的自然来源是岩石的自然风化以及大气沉降[28-29]。近年来，随着经济的发展，大气气溶胶雾霾、脲、道路撒盐等人类活动正在改变着森林生态系统的营养平衡[13-15]。本研究从另一方面揭示了钠元素在调节森林生态系统功能方面的制约性表现：虽然目前内陆森林生态系统中钠添加可以通过土壤动物的取食作用来加快凋落物分解，但长期人为活动引起的高钠(0.5%)将改变土壤微生物的群落组成，降低微生物酶促反应，继而抑制森林有机质的分解。全球变化背景下高钠引起的土壤微生物群落结构的变化、土壤动物与土壤微生物之间分解功能的分化以及地下棕色食物网的响应性改变对地森林生态系统及其地球化学元素循环产生的交叉影响或将是进一步关注的重点。

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EffectsofSodiumAdditiononLitterDecompositionandSoilMicrobialActivitiesinSubtropicalForests//

Jia Yanyan, Du Xiaofeng, Wang Weizhong

(Huaiyin Institute of Agricultural Sciences in Xuhuai Area of Jiangsu, Huaian 223001, P. R. China);

Kong Xiangshi, Tian Xingjun

(Nanjing University)//

Litter decomposition; Sodium addition; Soil microbial activity; Soil enzyme activities

1)国家农业部公益性行业(农业)科研专项(201203033-07)；国家小麦产业技术体系项目(CARS-3-2-13)；淮安市重点研发计划项目(HAN2015032)。

贾艳艳，女，1986年10月生，江苏徐淮地区淮阴农业科学研究所，助理研究员。E-mail：yyjia667@163.com。

王伟中，江苏徐淮地区淮阴农业科学研究所，研究员。E-mail:wwz8390@sina.com。

2017年4月20日。

责任编辑：程 红。

S714.8

Journal of Northeast Forestry University，2017,45(11)：39-44.

A six-month field experiment was conducted to study the influence of Na addition (0.005%, 0.05% and 0.5% water solution of NaCl) on the litter decomposition coefficient ofQuercusvariabilisBl. andPinusmassonianaLamb and the activities of soil microbes and soil enzyme in subtropical broad-leaf and needle forests. Na of 0.005% had positive effects on soil substrate-induced respiration and could enhance the decomposition of litter in the soil. Na of 0.5% inhibited the activities of soil microbes and litter decomposition coefficient, and the correlations between litter decomposition coefficient and enzyme activities involved in soil carbon, nitrogen and phosphorus mineralization were weakened in both of the forest types. The high concentration of Na may slow down the release of soil organic matter and nutrients in forest, resulting in the carbon storage in terrestrial forest ecosystems in the long term.