放牧方式对东北鼢鼠秋季种群数量的影响

岳 闯， 纪 羽，袁 帅，付和平， 杨素文，郭乾伟，武晓东

(1.内蒙古农业大学草原与资源环境学院，内蒙古 呼和浩特 010011； 2.草业与草地资源教育部重点实验室， 内蒙古 呼和浩特 010011； 3.内蒙古农业大学啮齿动物研究中心，内蒙古 呼和浩特 010011)

放牧是草原主要的利用方式，一方面，放牧家畜通过一系列的活动，例如对食物的选择性采食活动、对草地植物和土壤的践踏活动以及排泄粪便的行为，会影响草地生态系统中的植物群落的组成和结构[1]、土壤的物理性质[2]和养分的循环[3-4]，进而会使草地生态系统的多样性和稳定性发生变化，对其生态系统的结构和功能造成一定程度的破损，使生态系统在一段时间内处于一种过渡的状态[5]。另一方面，放牧在对植物群落和土壤性质[6-7]产生作用的同时，也对草原啮齿动物的栖息地选择行为产生影响。对于草原啮齿动物而言，放牧改变了草地植物群落的组成和结构，栖息地植被环境发生改变时，某些啮齿动物物种由于不能对这种改变的环境产生较好的适应性而选择迁徙到别的地方或者极度不适应而死亡。放牧降低了草地植物的高度和覆盖度，令某些喜欢选择在郁闭度高的栖息地中生存的啮齿动物更加容易被捕食者发现，增加了被捕食的风险。植被覆盖度较低时，动物活动时遭遇到捕食者的频度增加，为了减少被捕食的概率，动物会缩短取食时间来规避被捕食的风险[8]。草地生态系统中植被的种类和组成发生改变时，啮齿动物喜食的食物数量和种类可能会增加，也可能会减少，这种食物资源的变化必然会影响到啮齿动物的丰富度。Baker[9]的研究指出，对小型哺乳动物的分布和丰富度产生最重要影响的因子可能是适宜的栖息地。

东北鼢鼠(Myospalaxpsilurus)是营地下生活的鼠类，属于鼹形鼠科鼢鼠亚科[10]，常以植物地下器官为食。东北鼢鼠是呼伦贝尔草甸草原的主要害鼠之一，因其大量啃食、储存植物地下根系和大面积的造丘活动对草甸草原造成了严重危害[11-12]。东北鼢鼠在地下对植物根系的啃食活动，对植物形态、植被类型、物种丰富度和物种多样性以及群落结构等方面都产生了不同程度的影响[13]。地下鼠的活动和生存不仅对栖息地植被的地下生物量有不同程度的危害，而且经常破坏自身的栖息地，导致不断更换栖息地，最终导致大面积草地受损。如何合理利用草地才能有效抑制地下鼠危害，这引起了诸多学者的关注[14]。因此，研究放牧干扰对植物群落结构和东北鼢鼠土丘密度的影响，对明确东北鼢鼠在草地生态系统中的地位和作用，以及对草原鼠害进行科学防治等方面具有重要意义，同时也可为建立合理放牧制度提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于内蒙古呼伦贝尔市陈巴尔虎旗鄂温克苏木孟根诺尔嘎查，是大兴安岭西麓丘陵向蒙古高原的过渡区，地理位置为119°57′ E，49°55′ N，海拔704～733 m，属中温带半干旱大陆性气候，年平均气温-2.7 ℃，无霜期110 d，年平均降水量350 mm，并且多集中在7-9月。土壤为黑钙土，地带性植被为草甸草原贝加尔针茅群落，主要优势种有贝加针茅(Stipabaicalensis)、地榆(Sanguisorbaofficinalis)、羊草(Leymuschinensis)、日荫菅(Carexpediformis)，伴生种有斜茎黄芪(Astragalusadsurgens)、山野豌豆(Viciaamoena)和草地早熟禾(Poaratensis)。

1.2 研究方法

1.2.1试验设计 2013年5月，在呼伦贝尔陈巴尔虎旗，选择东北鼢鼠栖息的草地用围栏围成5个10 hm2等面积的小区，分别设连续放牧区(continuous grazing,CG)、按月轮牧区(monthly grazing,MG)、季节轮牧区(seasonal grazing,QG)、过度放牧区(over grazing,OG)共4个放牧方式和1个禁牧区(grazing prohibition, CK)作为对照。每年的5月1日选择体重、年龄相仿的相应数量试验牛放入各处理围栏，按照当地草地合理载畜量，连续放牧区、按月轮牧区、季节轮牧区放牧强度为每10 hm2两头成年牛。按超过当地草地合理载畜量50%，设置过度放牧区，其放牧强度为每10 hm24头成年牛。连续放牧区、过度放牧区进行自由放牧，按月轮牧与按季轮牧是将样区分为等面积两个小区，按月轮牧区每隔1个月在两个小区间进行轮牧，季节轮牧区每隔2个月在两个小区间进行轮牧。在每年的5月1日到10月1日期间进行放牧，禁牧区作为对照区不进行放牧。本研究采用2016年9月和2017年9月的试验数据。

1.2.2鼢鼠数据测定 2016年9月和2017年9月，在放牧区和对照区内各随机设置3个面积为20 m×50 m的土丘重复样方，调查样方内土丘总数、新土丘数、土丘高度、土丘直径等指标。2013年5月对试验地进行本底数据调查。试验中新土丘的确定以何俊龄等[15]对新土丘的定义为准。新土丘数的多少往往可以反映出鼢鼠相对种群数量的大小。

1.2.3植被数据测定 在不同放牧区的3个土丘样方内，随机设置10个0.5 m×0.5 m的植物样方，互为重复，调查植物的种类及高度、盖度和生物量。植被群落性状测定主要包括草丛高度、株丛数、植物地上生物量、植被盖度和多样性指数。

1.2.4数据分析 多样性指数使用了Shannon-Wiener多样性指数(H)、Simpson多样性指数(D)和Pielou均匀度指数(E)。

用协方差分析检测不同放牧方式下植被性状的差异性和鼢鼠新土丘数量的差异性，将年份作为协变量，不同放牧方式作为固定变量；对植被性状和东北鼢鼠新土丘密度进行Spearman相关分析，所有数据分析显著水平为0.05。统计分析使用SPSS 19.0软件完成，采用Sigmaplot 12.5软件完成作图。

2 结果与分析

2.1 不同放牧方式下植被群落性状的变化

2013年5月对各处理区的本底植被群落性状进行协方差分析(表1)。除植被盖度外，不同放牧区的各植被群落性状均不存在显著差异。季节轮牧区的植被盖度显著高于按月轮牧区的(P<0.05)。

对不同放牧区的植被性状进行分析，其中连续放牧区、季节轮牧区、过度放牧区、按月轮牧区和禁牧区的草丛高度和生物量存在差异，但不显著(草丛高度F=2.43，P=0.053 2；生物量F=1.44，P=0.227 0)。连续放牧区、按季轮牧区、过度放牧区、按月轮牧区和禁牧区的株丛数和Pielou指数存在显著差异(株丛数F=2.55，P=0.044 1；Pielou指数F=3.31，P=0.019 1)。连续放牧区、季节轮牧区、过度放牧区、按月轮牧区和禁牧区的Shannon-Wiener指数、Simpson指数和植被盖度存在极显著差异(Shannon-Wiener指数F=5.91，P=0.000 3;Simpson指数F=6.69，P<0.000 1和植被盖度F=6.19，P=0.000 2)(表2)。

表1 不同放牧区本底条件下的植被性状Table 1 Community characters of vegetation in the same basic condition

同行不同大写字母表示不同放牧方式下植物性状间的差异显著(P<0.05)，表2同。

Different capital letters indicate significant difference among different grazing patterns at the 0.05 level; CG for continuous grazing, MG for monthly grazing, QG for seasonal grazing, OG for over grazing, and CK for grazing prohibition; similarly for Table 2.

表2 不同放牧方式下植被性状的变化Table 2 Changes of vegetation characters under different grazing patterns

2.2 不同放牧方式下东北鼢鼠新土丘数量的变化

对各放牧区本底条件下的新土丘数量和进行试验后的新土丘数量进行调查，结果显示(图1)，不同放牧方式之间差异不显著(F=1.99，P=0.171 5)。

鼢鼠的新土丘数量在不同放牧方式下存在极显著差异(F=70.73，P=0.005 8)。放牧区新土丘数由多到少依次为MG>QG>CK>CG>OG。按月轮牧区的土丘密度显著高于连续放牧区和过度放牧区的土丘密度(图2)。

2.3 不同放牧区植被性状和东北鼢鼠新土丘密度的关系

采用Spearman相关分析的方法对植被性状和东北鼢鼠土丘密度进行分析(表3)。东北鼢鼠新土丘数量与草丛高度和植被盖度存在极显著正相关关系(P<0.01)，与生物量和Shannon-Wiener指数存在极显著负相关关系(P<0.01)，与植物株丛数存在显著负相关关系(P<0.05)。

图1 不同放牧区本底条件下鼢鼠新土丘数 Fig. 1 The number of new mounds of zokor in the same basic condition

不同小写字母表示不同放牧方式间差异显著(P<0.05)，图2同。

Different lowercase letters indicate significant difference among different grazing patterns at the 0.05 level; CG for continuous grazing, MG for monthly grazing, QG for seasonal grazing, OG for over grazing, and CK for grazing prohibition. similarly for Figure 2.

3 讨论与结论

国内对东北鼢鼠种群密度的研究开展较早并且已经得到多项研究成果，但是大部分研究是在没有考虑放牧干扰的影响下进行的。放牧干扰会引起植被覆盖度、生物量、种类等的变化[16-18]，同时也会影响东北鼢鼠对栖息地的选择，进而影响鼢鼠种群密度[19-20]。

图2 不同放牧方式下鼢鼠新土丘数量Fig. 2 The number of new mounds of zokor in different grazing patterns

从植被性状的角度分析，放牧干扰显著降低了植被物种的多样性。按月轮牧区和禁牧区的植被多样性指数较高，按季轮牧区的草丛高度、植物生物量和植被盖度均为最高值。本研究中，植物多样性的变化规律与Connell等[21]提出的中度干扰假说(the intermediate disturbance hypothesis)相吻合，即中等强度的干扰水平有利于植物多样性的最大化，而高密度和低密度水平的放牧强度均可导致植物多样性产生梯度性的下降。相关领域的学者们普遍以为，草地在中度干扰强度下能使草地群落中的植物物种多样性维持在最高值水平，高强度的放牧会降低群落多样性以及减少物种丰富度[22]。谭红妍等[23]对不同放牧强度下温性草甸草原土壤生物性状及与地上植被的关系研究时发现，随着放牧强度的增加，物种丰富度、植被盖度、群落生物量、多样性指数均出现不同程度的降低。不同放牧方式下草地放牧系统的稳定性可以由植物的生物量反映出来，也可以利用植物生物量来诊断草地生态系统的健康状况[24]。本研究中，按月轮牧和禁牧虽然能维持较高的物种多样性，但是植物生物量低，草地生产力水平低，不利于维持草地的健康，而季节轮牧能维持较高的植物生物量，使草地维持健康水平。

表3 植被性状与东北鼢鼠土丘密度的相关分析Table 3 Correlation analysis of vegetation characters and mounds density

X1表示草丛高度，X2表示株丛数，X3表示生物量，X4表示Shannon-Wiener指数，X5表示Simpson指数，X6表示Pielou指数，X7表示植被盖度，X8表示东北鼢鼠相对种群密度。*和**分别表示显著(P<0.05)和极显著相关(P<0.01)。

X1for plant high, X2for plant number, X3for biomass, X4for Shannon-Wiener indeX,X5for Simpson indeX,X6for Pielou index, X7for vegetation coverage and X8for population density. * and ** indicate significant correlation at 0.05 and 0.01 levels.

本研究中按月轮牧和季节轮牧放牧降低了东北鼢鼠新土丘密度，而连续放牧和过度放牧降低了新土丘密度。刘伟等[25]在高寒草甸区研究了不同放牧强度对营地下生活的啮齿动物的影响，认为高原鼢鼠(Myospalaxbaileyi)土丘密度与放牧强度呈显著正相关关系。楚彬等[26]的研究结果表明，放牧强度与高原鼢鼠相对种群密度有正相关关系但不显著。而鲁庆彬等[27]在对秦岭鼢鼠(M.rufescens)的研究中认为，秦岭鼢鼠选择人类轻度干扰的生境，回避没有干扰的生境，随机选择人类强烈干扰的生境，回避灌木根系，不回避各种密度和盖度的草本植物生境。人为干扰是许多动物生境选择的一个重要影响因素，从本研究结果来看，不同放牧方式下鼢鼠土丘密度出现了极显著差异，东北鼢鼠总是倾向栖息于干扰强度相对适中的按月轮牧区和季节轮牧区的生境中。不同研究结果的差异可能是啮齿动物自身在生物学及生态学特征中存在的差异所致，因此对于不同放牧方式的响应也有所差异[28]。

从植被性状和鼢鼠土丘密度的相关性来看，本研究中鼢鼠土丘密度与植物株丛数存在显著负相关关系，与生物量和Shannon-Wiener指数存在极显著负相关系，与草丛高度和植被盖度存在显著正相关关系。国内外有关地下鼠与栖息地植被关系的研究已取得了一些成果，Foster和Stubbendieck[29]研究得出，地下鼠会降低牧草产量，使土壤贫瘠。张军等[30]的研究结果表明，植被盖度与高原鼢鼠种群密度表现为极显著线性负相关，高度与高原鼢鼠种群密度表现为极显著线性正相关，在物种多样性方面，认为适宜的鼠密度有利于增加物种多样性。张堰铭和刘季科[31]研究表明，植物的地上生物量、群落组成的种数与高原鼢鼠种群密度呈极显著负相关关系。植物为食草动物提供了维持其生存、进行日常活动时所需要的食物资源及栖息环境，动物又通过自身的日常活动对栖息地周围植物的生长产生影响。

适度放牧不仅能使草地生态系统功能继续维持，也能使之多样性有所提高[32]。“草-畜-鼠”的平衡一直是草地的热点研究问题，一方面，放牧动物的采食活动首先直接对植物群落产生作用，不同的放牧强度会对植被产生不同程度的影响，而鼢鼠以草地植物为食物，植物的变化对鼢鼠的种群密度等产生影响，进而影响鼢鼠对栖息地进行选择。外部植物环境改变时，鼢鼠对改变的植被环境产生非适应性响应。其非适应性的结果，一是鼢鼠不适应改变的植被环境趋于灭绝，二是鼢鼠迁移到其他地方，这是植被对鼢鼠产生的短期影响。另一方面，一旦鼢鼠在改变的环境里生存下来，鼢鼠啃食植物对植物群落产生影响，这是鼢鼠会对植被产生的长期影响[33-34]。因此，在对呼伦贝尔草甸生态系统进行管理时，应该对东北鼢鼠对草地造成的利与弊有正确、多角度的认识，将其种群数量通过防控维持在适宜的水平上，使其充分发挥“生态系统工程师”[35]的积极作用。

综合以上不同放牧方式下植被性状和鼢鼠新土丘密度以及他们之间关系的分析，发现季节轮牧区的植物株丛数、生物量、Shannon-Wiener指数和草丛盖度在5个不同放牧区中均为最大，而鼢鼠土丘密度与生物量、Shannon-Wiener指数和草丛盖度呈显著负相关关系。本研究认为，季节轮牧区可以在控制东北鼢鼠土丘密度的同时，维持植物性状的最优化和较高的生产力，以及维持草地的健康状况。满都呼等[36]研究不同放牧强度下东北鼢鼠对栖息地植被地下生物量的影响时发现，在呼伦贝尔草甸草原区季节轮牧可以在保持最大植物地下生物量的同时抑制东北鼢鼠数量。因此，本研究认为在呼伦贝尔草甸草原区采用季节轮牧方式能够达到草原可持续利用目的并且抑制鼠害发生。