黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤磷含量和储量的季节动态变化特征

于子博，庄 涛，白军红*，余 璐，王 伟，张树岩

（1.水环境模拟国家重点实验室，北京师范大学环境学院，北京 100875；2济南环境研究院，济南 250102；3.黄河三角洲国家自然保护区黄河口管理站，山东 东营 257000）

湿地作为地球表层一类重要的生态系统，在保护河流湖泊水质方面起着至关重要的作用，且承担着多种营养元素的源、汇和转化器的功能[1]。磷是湿地植物生长的主要营养元素之一，土壤磷的分布、迁移和转化通常会影响湿地生态系统的生产力、结构和功能，尤其是可以被植物直接吸收利用的有效磷（AP），AP是评估土壤磷供应植物生长能力的重要指标[2]。湿地土壤磷的有效性可以反映磷的供应潜力，并指示周围水生生态系统富营养化的潜在风险，而沿海湿地的淡水输入可以稀释污染物并降低水体富营养化风险[3]。因此，研究湿地生态系统中土壤磷的动态变化可以保护湿地水质并维持湿地生态系统健康。

目前，国内外学者已经对湿地土壤磷开展了大量的研究。许多研究已经表明土壤磷含量的季节动态变化与地表植被的生长阶段密切相关[4-5]；同时湿地土壤磷的变化也受多种土壤理化性质如土壤有机质[6]、土壤 pH[7]、土壤盐度[8]、土壤含水量[9]等的影响。此外，湿地季节性的水文波动能够影响土壤中磷的存储和释放[10]，落干再淹水处理也会对土壤有机磷的矿化产生影响[11]。然而，上述关于湿地土壤磷的研究多集中于陆地及河、湖、水库等淡水生态系统，对于湿地磷含量的季节动态变化研究也多集中于湿地的净化能力[12]，而对于河口湿地中土壤磷库及其生物有效性的季节动态变化方面的研究尚少。

黄河三角洲由黄河携带的大量沉积物在渤海淤积而成，是中国乃至世界上最年轻、最典型、最完整、增长最快的湿地生态系统，具有广阔的洪泛平原和特殊的河口湿地景观[13]。盐地碱蓬（Suaeda salsa）为一年生盐生草本植物，是潮滩湿地的关键先锋植物，通常分布于海陆交互作用强烈的潮间带，对黄河三角洲湿地的发育和演化具有重要作用。潮间带是海陆间的缓冲带，在保持海岸带生物多样性方面具有不可替代的作用[14]。在潮汐作用的影响下，潮间带湿地的各类环境因素变化剧烈且频繁，湿地面貌和结构也在不断变化[15]。因此，研究潮间带碱蓬湿地土壤磷的动态变化特征可以为大河三角洲潮间带湿地生态系统的保护与管理提供重要科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

黄河三角洲湿地是国际重要湿地之一，也是许多珍稀濒危鸟类的重要栖息地[16]。黄河三角洲位于我国山东省东营市，渤海湾西南岸（37°16′～38°09′N，118°06′～119°45′E），总面积达6113 km2。该地区以暖温带大陆季风性气候为主，四季分明。年平均气温12.1℃，无霜期196 d，年平均降水量576.7 mm，年均蒸发量1962 mm，夏季降水占全年降水的70%左右。该地区主要优势植被包括芦苇（Phragmites australis）、碱蓬（Suaeda heteroptera）、柽柳（Tamarix chinensis）等，其中盐地碱蓬为潮间带的先锋植物。主要土壤类型为潮土和盐土。

1.2 样品采集与测定

在黄河南岸的潮间带湿地，选择典型的盐地碱蓬湿地作为采样区（图1），选择4个平行样地，分别于8月（夏季）、11月（秋季）和次年4月（春季）进行土壤样品采集。在每个平行样地，以10 cm间隔采集0～10 cm和10～20 cm土层样品，3个重复，采集后进行同层次样品混合，共计24个混合土壤样品。同时，在每个样地用环刀采集一个环刀土壤样品用于测定土壤容重和含水量。所有土壤样品装入自封袋带回实验室后，放置阴凉处风干2～3周并去除肉眼可见的植物残体和石块，一部分土样磨碎后过2 mm筛用于测定土壤pH和盐度，另一部分磨碎后过0.149 mm筛用于测定土壤其他化学指标。

图1 采样地示意图Figure 1 Sampling location

土壤pH和盐度分别用pH计和盐度计测定（水土比为5∶1）；土壤有机质（SOM）采用重铬酸钾稀释热法测定[17]；土壤总磷（TP）和Al、Mg含量使用原子吸收光谱法（ICP-AAS）测定[18]；土壤有效磷（AP）含量使用碳酸氢钠浸提-钼锑抗比色法测定；土壤容重和土壤含水量采用烘干法，将环刀采集的土样在105℃烘箱内烘24 h至恒质量来测定。

每个土层中土壤TP储量（TPS）计算方法如式（1）：

式中：TPS为土壤TP储量，g·m-2；BD为土壤容重，g·cm-3；TP为土壤总磷含量，mg·kg-1；h为土层深度，cm。

每个土层中土壤AP储量（APS）计算方法如式（2）：

式中：APS为土壤AP储量，g·m-2；BD为土壤容重，g·cm-3；AP为土壤有效磷含量，mg·kg-1；h为土层深度，cm。

1.3 统计分析

单因素方差分析（One-way ANOVA）用于确定不同季节与不同土层间TP与AP的差异性；皮尔森（Pearson）相关性分析和冗余分析（Redundancy Analy⁃sis，RDA）方法用于分析土壤TP、AP和土壤环境变量之间的相关程度。相对于主成分分析，RDA分析在排序图中的排序轴是参与排序的环境变量的线性组合，解释变量对于响应变量的影响被集中在几个合成的排序轴上，因此能够更直观地反映湿地土壤磷含量的环境影响机制。统计分析通过Microsoft Excel 2013、SPSS 19.0以及Canoco 4.5等软件实现。图表制作通过SigmaPlot 12.5和CanocoDraw 4.5软件完成。

2 结果与分析

2.1 潮间带盐地碱蓬湿地土壤TP及AP含量的时空分布特征

黄河三角洲潮间带碱蓬湿地3个季节不同土层中TP和AP含量如图2所示。研究区内土壤TP含量范围为531.41～766.35 mg·kg-1，AP含量范围为0.86～9.33 mg·kg-1。在空间尺度上，黄河三角洲潮间带碱蓬湿地土壤的TP在0～10 cm和10～20 cm土层中的含量差异不显著（P＞0.05）。在夏季和秋季，0～10 cm土层中TP含量稍低于10～20 cm土层；而春季土层的TP含量0～10 cm稍高于10～20 cm；土壤TP含量最高值出现在10～20 cm土层中，最低值出现在0～10 cm土层中（图2A）。而土壤AP含量在两个土层中的差异亦不显著（P＞0.05），3个季节中，0～10 cm土层中的AP含量均稍低于10～20 cm土层；与TP含量分布一致，较高的土壤AP含量出现在10～20 cm土层中（图2B）。

在时间尺度上，黄河三角洲潮间带碱蓬湿地土壤的TP和AP含量在夏秋春3个季节呈V字形变化，即秋季土壤TP和AP含量低于夏季和春季，且差异显著（TP：P＜0.01；AP：P＜0.05）。土壤TP含量的最高值出现在夏季（8月），最低值出现在秋季（11月）；而土壤AP含量的最高值则出现在春季（次年4月），最低值出现在秋季。这表明土壤TP和AP含量在整个生长季内存在较大波动，在植物生长初期和生长旺盛期含量较高利于植物生长，而在凋落期含量相对较低则利于磷的累积。而土壤TP和AP含量随深度的变异性较小，两个土层之间的TP和AP含量不存在显著性差异（P＞0.05，图2）。相较于空间变异性，潮间带盐地碱蓬湿地的土壤磷含量具有更高的时间变异性。

图2 黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TP和AP含量的季节变化Figure 2 Seasonal changes in total phosphorus and available phosphorus in wetland soil in the intertidal zone of the Yellow River Delta

2.2 潮间带盐地碱蓬湿地土壤磷活化系数（AP/TP）的季节变化特征

AP/TP比值也被称为磷活化系数（Phosphorus Ac⁃tivation Coefficient，PAC），是衡量土壤肥力的重要指标。两个土层中AP/TP比值的季节变化如图3所示。在夏、秋和春3个季节，黄河三角洲潮间带碱蓬湿地上下土层的磷活化系数之间没有显著性差异（P＞0.05）。不同土层中，3个时期AP/TP比值均呈现出10～20 cm土层略高于0～10 cm。磷活化系数具有显著的季节变异性（P＜0.05）。与土壤磷含量的季节变化趋势相似，磷活化系数也呈现“V”形的季节变化；而且与AP含量变化趋势相似，在植物凋落期磷活化系数最低，其次是在植物生长旺盛期，在植物生长初期磷活化系数最高。

2.3 潮间带碱蓬湿地土壤磷储量的季节变化特征

图4A和图4B分别为黄河三角洲潮间带碱蓬湿地土壤TPS和APS的季节变化特征。结果表明，土壤TPS从夏季到春季逐季降低，在夏季时土壤TPS值最高，达257.80±9.57 g·m-2，而在春季时土壤TPS达到最低值（186.24±4.20 g·m-2）。土壤APS的季节变化和土壤AP相似，呈现秋季低、春夏季高的“V”形变化，其中APS最高值出现在春季，达1.97±0.41 g·m-2，而最低值则出现在秋季（1.05±0.31 g·m-2）。3个季节20 cm深土层中APS占TPS的百分比分别为0.69%、0.47%和1.05%。与土壤TP和AP含量相似，不同土层的土壤TPS和APS差异不显著（P＞0.05），表明0～10 cm和10～20 cm土层中的磷储量具有同质性分布特征。

图3 黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤磷活化系数（AP/TP）的季节变化Figure 3 The ratios of soil available phosphorus to total phosphorus（AP/TP）in the intertidal zone of the Yellow River Delta

2.4 潮间带盐地碱蓬湿地土壤环境变量对磷含量的影响

黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TP和AP的RDA分析结果如图5所示。由图可见，土壤AP和TP含量具有明显的季节差异，而不同土层间的TP和AP含量差异不显著。RDA分析结果表明，4个排序轴特征值分别为0.586、0.027、0.384、0.003，其中前3个轴综合解释了99.7%的累计方差，环境变量对土壤TP和AP的解释量累计达到了100%。环境变量在RDA分析中被限定为排序轴的线性组合，即环境变量与排序轴的相关性大小取决于其与排序轴夹角的余弦值大小，箭头连线的长度代表了该因素的影响大小。如图5所示，与横坐标正方向夹角较小且箭头较长的环境变量为BD，表示此方向表征了土壤的高容重；与横坐标负方向夹角较小且箭头较长的变量为pH，说明该方向表征土壤的高pH；与纵坐标正方向夹角较小且箭头较长的指标有Salinity，表明此方向表征了土壤的高盐度；与纵坐标负方向夹角较小且箭头较长的指标有Al、Mg，表明该方向表征了高含量的Al和Mg；SOM、Moisture与横轴、纵轴的负方向夹角相近，说明这两个方向均可以表征土壤的高有机物含量和高含水量。从采样点的分布状况看出，随着植物生长季节的推进，潮间带碱蓬湿地的土壤环境主要由高含水量、高土壤有机物和高Al、Mg含量向高盐度、低含水量和低Al、Mg含量方向推进，然后再向高pH、高土壤有机物和低容重方向变化。在植物生长旺盛期土壤的磷含量主要受Al、Mg含量和含水量因素的影响，在凋落期主要受盐度和容重影响，在生长初期虽然受pH和有机物影响，但影响程度不及其他几个环境变量。

图4 黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TPS和APS的季节变化Figure 4 Seasonal changes in total phosphorus stocks and available phosphorus stocks in wetland soils in the intertidal zone of the Yellow River Delta

在RDA排序图中，物种与环境变量之间的相关性大小主要取决于其对应射线之间夹角余弦值的大小。如图5所示，Al、Mg和TP正方向夹角极小，说明Al与Mg和TP正相关且相关性极强，皮尔森相关性分析结果（表1）也显示这两个环境变量与土壤TP的相关系数分别达0.933和0.909（P＜0.01）；此外，土壤含水量与TP正方向、土壤盐度与TP负方向的夹角也较小，表明它们与土壤TP也有较强的相关性。相关分析结果也显示含水量与TP显著正相关（P＜0.01），盐度与TP显著负相关（P＜0.05）。pH与AP虽然夹角较小，但pH箭头长度很短，因此它们间并没有显著的相关性。含水量和容重分别与AP的正方向和负方向有较小的夹角，相关分析也显示它们之间有较为显著的相关性（P＜0.05）。

3 讨论

3.1 潮间带盐地碱蓬湿地土壤磷含量和储量的时空动态变化

图5 黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TP和AP与环境变量RDA分析Figure 5 RDA bioplots of total phosphorus and available phosphorus and environmental variables in wetland soil in the intertidal zone of the Yellow River Delta

表1 黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TP和AP与环境变量的相关分析Table 1 Correlation analysis of total phosphorus and available phosphorus and environmental variables in wetland soil in the intertidal zone of the Yellow River Delta

磷元素是植物生长发育所必需的营养元素之一，自然土壤中的磷元素主要来源于土壤母质和动植物残体的分解。虽然植物直接吸收利用的磷形态主要是AP，但是土壤中TP含量的变化也在一定程度上反映了植物对磷吸收利用的情况[19]，因此在本研究中，潮间带盐地碱蓬湿地的TP和AP的季节变化趋势相似，但是AP由于直接受植物吸收利用影响，其相对变化幅度大于TP。夏季TP含量最高，主要是来源于上一年的累积[20]；此外，夏季降雨导致大气中的磷沉降也可能提高土壤中的TP含量[21]。而夏季AP含量低于春季，主要是由于夏季植物生长对AP的吸收导致其含量较低。在秋季，土壤TP和AP含量均达到了最低值，主要是因为经过植物生长季，土壤中的磷素被植物大量吸收，但此时植物凋落物还未被大量分解。此外，秋季低温对微生物活性和有机磷矿化的抑制也是导致土壤磷素降低的重要原因[22]。经过冬季，春季土温升高促进了微生物活动和有机磷矿化，使得春季土壤TP和AP回升[23]；此外，有研究表明干燥条件下湿地土壤中的有机磷更容易矿化转换为土壤AP[9]。本研究中春季土壤湿度低于夏秋季节，可能也是春季土壤AP含量较高的原因。也有学者指出落干再淹水处理会促进有机物矿化从而使AP含量升高[11]，所以春季地表冰雪融水可能是春季AP含量高于夏秋季的一个重要原因。

尽管研究区土壤TP和AP在0～10 cm和10～20 cm土层中的含量没有显著差异（P＞0.05），但是10～20 cm土层中的TP和AP含量均略高于0～10 cm（春季TP除外），这主要是由于盐地碱蓬的根系主要分布在15 cm的土层内，死根分解归还导致10～20 cm土层中的磷含量相对较高[24]。此外，土壤表层磷素更容易受潮水侵蚀和淋溶作用而流失[25]，导致表层土壤中的磷含量低于下层土壤。而春季TP含量在两个土层中出现反常可能是由于潮水输入、干湿沉降等因素导致TP富集在土壤表层[26]。

潮间带盐地碱蓬湿地土壤TPS在夏季出现最高值，这是由于7月的调水调沙工程为湿地注入了大量的磷素[27]；秋季次高值主要是因为植物吸收量减少；而春季由于有机磷矿化和植物吸收等作用导致其土壤TPS低于秋季和夏季。此外，与夏秋两季相比，春季较低的土壤容重（表1）也会导致土壤TPS降低[28]。土壤APS与土壤AP的季节变化趋势相似，其储量变化与植物生长息息相关。在秋季，植物经过生长旺盛期，将土壤中的磷大量吸收利用，而此时的枯落物未被完全分解，磷被储存在植物体和枯落物中未被释放出来，因此秋季APS最低；到了春季，土壤微生物活性升高，将上一年累积的枯落物进行分解，其中储存的磷被释放归还到土壤中，为新一季的植物生长所用，因此在春季APS达到最高值。

3.2 潮间带盐地碱蓬湿地土壤磷生物有效性及生态毒性评价

磷活化系数的季节变化趋势与AP一致，其变化的驱动因素与AP类似。在本研究的3个季节中，所有土层的磷活化系数均低于磷生物利用度的阈值（2%）[6]，表明潮间带盐地碱蓬湿地土壤从TP到AP的转化率较低，植物生长所需要的有效磷供应不足。

湿地土壤的TP含量对于周边水生生态系统存在一个适宜范围，若超出这个范围则会对植物生长和水环境造成不良影响。加拿大安大略省环境与能源部于1993年发布的《安大略省水体沉积物质量保护和管理指南》中对沉积物中全磷含量的最低和最高生态毒性级别界定的范围为600～2000 mg·kg-1[29]。本研究的测定结果显示，除了秋季0～10 cm土层中的TP含量较低（590.65±22.61 mg·kg-1），其他季节的各个土层TP含量均超过了600 mg·kg-1，达到了生态毒性的阈值，在一定程度上有可能会诱发周边水体的富营养化。

3.3 潮间带盐地碱蓬湿地土壤环境变量对TP和AP含量的影响

已有许多研究表明土壤磷含量与土壤的多种理化性质有关，例如土壤有机质[6]、土壤pH[7]、土壤盐度[8]、土壤含水量[20]等。在本研究中，土壤TP和Al、Mg含量有显著的正相关关系，与前人的研究结果一致[28，30]，这是由于土壤中的活性铝、活性镁在保持土壤无机磷含量过程中都发挥着重要作用[31]，且不同的铝化合物对于土壤AP的释放均有抑制作用[32]。另有研究表明土壤TP和土壤盐度存在显著的负相关关系[33]，这一结果在本研究中也得到了证实，其原因在于在高盐度的土壤中微生物的活动被抑制导致TP含量的降低[34]。土壤含水量和土壤磷素间的关系较为复杂，不同研究得到的二者之间的相关性不尽相同[20，28，35]。尽管 Olila等[9]指出干燥的土壤有利于促进有机磷的矿化，但是在本研究中土壤TP、AP都与土壤含水量有显著的正相关关系。一方面是由于土壤含水量在一定程度上影响着土壤微生物活性[36]，另一方面水的渗透性可以反映土壤颗粒的粒径，从而影响磷在土壤中的吸附和解吸过程。许多研究均已表明土壤AP和土壤SOM存在正相关关系[37-38]，这是因为随着土壤有机质矿化量的增加，土壤AP含量升高[35]，但是本研究中土壤磷素和SOM之间的相关性未达到显著性水平，这可能与研究区土壤的微生物活性有关。有研究证明土壤pH通过影响土壤磷吸附、解吸和形态转化过程进而对土壤磷含量产生作用[39]。Gustafsson等[40]发现在碱性条件下pH的升高会弱化土壤中的磷吸收，而且肖蓉等[26]、Gao等[28]也都报道了土壤pH和土壤磷素间存在显著负相关关系，但是在本研究中土壤pH与土壤磷素之间的相关性未达到显著性水平。

4 结论

（1）黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TP、AP含量及磷活化系数在0～10 cm和10～20 cm土层中的垂直变异性不大，但具有明显的季节变异性，随夏季、秋季、次年春季的时间变化呈现“V”形变化趋势。土壤TP平均含量高于全国平均水平，但是土壤磷的生物利用率不高。

（2）黄河三角洲潮间带盐地碱蓬湿地土壤TPS的变化范围为180.62～261.05 g·m-2，表层和亚表层土壤对TPS的贡献相当，20 cm深土壤TP含量在夏季、秋季、次年春季呈现逐渐减少的变化趋势。

（3）土壤TP的主要影响因素包括Al、Mg、盐度及含水量，其中Al、Mg与TP具有显著的相关关系，表明铝化合物和镁化合物在保持土壤磷含量的过程中发挥着重要作用；土壤AP和含水量、土壤容重的相关关系显著，但是土壤磷素和土壤有机质、pH的相关性未达到显著性水平。潮间带湿地土壤对磷的吸附和解吸机制以及磷形态的转化机制还有待于进一步深入研究以期能更好地理解滨海湿地土壤磷的时空分布特征。