听觉丰容对笼养北豚尾猴行为表达的影响

张 丹，韩克嘉，张 生，王建勇，王 媛，赵大鹏

（1.天津师范大学 生命科学学院，天津 300387； 2.天津师范大学 天津市动植物抗性重点实验室，天津 300387；3.天津动物园，天津 300381）

动物在笼养或圈养环境下常表现出刻板行为（Stereotypic behaviour），这是有别于动物自然行为的一类特殊行为[1].有研究发现，100%的豹（Panthera pardus）、85%的黑犀（Diceros bicornis）、74%的马来熊（Helarctos malayanus）、69%的大猩猩（Gorilla gorilla）、30%的狮尾猕猴（Macaca silenus）等物种都会表现出一定的刻板行为[2].刻板行为的存在会导致动物自残、减低繁殖成功率等严重后果[3-4].环境丰容（Environmental enrichment）是指“对笼养动物所处的物理环境进行修饰，改善环境质量，提高其生物学功能，如生殖成功率和适应性等，从而提高其福利水平”[5].迄今，研究者已对鱼类、鸟类和哺乳动物等不同种类的笼养动物开展了环境丰容研究[6-12]，结果表明环境丰容具有多种积极效应，主要包括增加动物行为多样性、减少动物异常行为表达、增加动物繁殖成功率、减少动物压力水平等.动物环境丰容形式多样，其中感官丰容方面主要以丰富视觉、听觉、嗅觉感受为基本丰容手段[6，13-14].听觉丰容是通过对声音的运用试图提升笼养动物的福利水平[15]，通常选用两类声音：一类是自然环境的声音，例如热带雨林声[16]、虫鸣鸟叫声[8]、雨声流水声[8]等；另一类是人工创作的音乐，例如器乐（如古典乐、摇滚乐）[16-17]和声乐（如歌剧）[18].迄今，国际上笼养灵长类的听觉丰容研究有限[8，18-19]，国内研究主要集中在笼舍环境丰容和取食丰容两方面[5，20-21]，至今尚未开展笼养灵长类的听觉丰容研究.

北豚尾猴（Macaca leonina）隶属于哺乳纲灵长目猴科猕猴属，国家一级重点保护物种[22-24].本研究以北豚尾猴为研究对象，选择自然音乐、古典音乐和摇滚音乐3 种不同类型的听觉测试声音，在笼养环境下开展听觉丰容的比较研究，综合分析不同听觉环境下北豚尾猴刻板行为、理毛行为、休息行为和移动行为的表达差异，为国内灵长类听觉丰容的研究提供依据.

1 研究方法

1.1 研究地点和对象

选取天津动物园猿猴馆的9 只笼养北豚尾猴，包括5 只成年个体和4 只未成年个体，平均年龄为（5.14±1.54）岁.样本量与其他研究相比属于中等数量[8-9，20-21].成年雄性个体4 只，年龄为5～14 岁；成年雌性个体1只，年龄为6 岁；未成年雄性个体3 只，年龄为8 个月～2岁；未成年雌性个体1 只，年龄为7 个月.所有受试个体均为笼养生育.

笼舍有室内（4.8 m×3.2 m×7.0 m）和室外（7.1 m×5.6 m×3.8 m）2 个活动区域，室内和室外区域通过一个可人工调节开闭的小窗口相连.窗口打开时，北豚尾猴可以在室内和室外区域间自由穿梭活动.每日人工喂食一次，室内和室外区域均设置有水槽.

1.2 数据收集与分析

参考文献[16]的研究方法，将数据收集分为4 个实验阶段：第1 阶段时间为2017-12-04—2017-12-08和2017-12-11—2017-12-15，空白对照，不播放任何音乐； 第2 阶段时间为2017-12-25—2017-12-29 和2018-01-01—2018-01-05，播放自然音乐，曲目时长为31 min 14 s；第3 阶段为2018-01-15—2018-01-19 和2018-01-22—2018-01-26，播放古典音乐，曲目时长为32 min 43 s； 第4 阶段时间为2018-02-05—2018-02-09 和2018-02-12—2018-02-16，播放摇滚音乐，曲目时长为32 min 16 s.采用漫步者无线蓝牙音响（M200）播放音乐，分贝数控制在75～80 dB[25].考虑到周末游客访问效应的影响，选择在每个阶段的周一至周五进行数据收集，每天观察时间为8：30—11：30 和13：00—16：00，每个实验阶段持续2 周，不同阶段之间间隔1周.同一阶段内，每个观察日循环播放同种音乐类型的曲目.在个体识别基础上采取扫描取样法（Scan sampling）记录北豚尾猴行为数据[26]，扫描间隔3 min.本研究重点关注的行为类型分别为刻板行为（Stereotypic behavior，动物持续踱步、 甩头、 抠墙皮等）、理毛行为（Grooming behavior，动物自我理毛和相互理毛，包括动物拔拽自己和其他个体的毛发）、休息行为（Resting behavior，动物在某一位置不移动，静坐、睡觉、躺卧、站立等）和移动行为（Moving behavior，动物行走、奔跑、攀爬、跳跃等，但不包括刻板踱步）.为保证有效收集所有个体的行为数据，连接内外笼舍的小窗口在研究期间处于关闭状态，个体均在室内进行活动.

基于原始观察数据，计算北豚尾猴个体在每个观察日每种行为的频次百分比，即个体在每个观察日每种行为发生的总频次除以当日该个体扫描记录行为的总次数乘以100%.基于行为频次百分比数值，本研究采用One-way ANOVA 分析北豚尾猴群组水平上不同听觉环境下的行为差异，采用Mann-Whitney U 检验分析北豚尾猴不同年龄组的行为差异.本研究运用SPSS 17.0 进行统计分析，P ＜0.05 为差异具有统计学意义.

2 结果与分析

2.1 群组水平上的丰容效应

不同听觉环境下北豚尾猴的行为表达如图1 所示.

图1 不同听觉环境下北豚尾猴群组水平的行为表达Fig.1 Behavioral expression in group-level of northern pig-tailed macaques in different auditory environments

由图1 可以看出，与空白环境相比，自然音乐环境下，北豚尾猴刻板和休息行为的频次百分比增加，理毛和移动行为的频次百分比减少； 古典音乐环境下，北豚尾猴休息行为的频次百分比增加，刻板、移动行为的频次百分比减少，理毛行为的频次百分比也略有减少；摇滚音乐环境下，北豚尾猴的刻板、理毛、休息和移动行为的频次百分比均减少.北豚尾猴在自然音乐和古典音乐环境下休息行为的频次百分比均显著高于其在摇滚音乐环境下的数值；在自然音乐环境下移动行为的频次百分比显著高于其在古典音乐和摇滚音乐环境下的数值.

2.2 年龄组行为表达差异

2.2.1 不同年龄组在同一听觉环境下的行为表达差异

比较成年和未成年北豚尾猴在相同听觉环境下的行为表达，结果如图2 所示.

图2 同一听觉环境下北豚尾猴行为表达的年龄组差异Fig.2 Difference of behavioral expression among age group of northern pig-tailed macaques in same auditory environment

由图2 可以看出，4种听觉环境中，成年北豚尾猴刻板和理毛行为的频次百分比均高于未成年北豚尾猴的数值，休息和移动行为的频次百分比均低于后者数值.成年和未成年北豚尾猴刻板和移动行为频次百分比的组间差异均具有高度统计学意义（P ＜0.01）；理毛行为的频次百分比仅在空白环境中的差异具有高度统计学意义（P ＜0.01）；休息行为的频次百分比在空白环境和自然音乐环境下的差异均具有高度统计学意义（P ＜0.01）.

2.2.2 相同年龄组在不同听觉环境下的行为表达差异

比较相同年龄组的北豚尾猴在不同听觉环境下的行为表达差异，结果如图3 所示.

图3 北豚尾猴同一年龄组在不同听觉环境下的行为表达差异Fig.3 Difference of behavioral expression in different auditory environment for the same age group of northern pig-tailed macaques

由图3（a）可以看出，成年北豚尾猴的刻板行为和移动行为在不同听觉环境下存在显著差异（刻板行为：χ2=12.750，df=3，P=0.005；移动行为：χ2=25.800，df=3，P ＜0.000 1），而理毛行为和休息行为在不同听觉环境下无显著差异（理毛行为：χ2=4.481，df=3，P=0.214；休息行为： χ2=4.021，df=3，P=0.259）.成年北豚尾猴刻板行为的频次百分比在空白环境与古典音乐环境（P=0.009）、自然音乐环境与古典音乐环境（P ＜0.0001）、 自然音乐环境与摇滚音乐环境（P =0.005） 中的差异均具有统计学意义；休息行为的频次百分比仅在空白环境与古典音乐环境中的差异具有统计学意义（P=0.004）；移动行为的频次百分比在空白环境与其他3 种听觉环境中的差异均具有统计学意义（P ＜0.05）.总的来看，成年北豚尾猴4种行为的频次百分比的排序为：休息行为＞刻板行为＞理毛行为＞移动行为.

由图3（b）可以看出，未成年北豚尾猴的刻板行为、休息行为、移动行为在不同听觉环境下均存在显著差异（刻板行为：χ2=8.573，df=3，P=0.036；休息行为：χ2=7.836，df=3，P=0.050；移动行为： χ2=73.971，df=3，P ＜0.0001），而理毛行为在不同听觉环境下无显著差异（χ2=5.933，df=3，P=0.115）.未成年北豚尾猴刻板行为的频次百分比在自然音乐环境与其他2 种听觉环境下的差异均具有统计学意义（P ＜0.05）；理毛行为的频次百分比在摇滚音乐与自然音乐、摇滚音乐与古典音乐环境中的差异具有统计学意义（P ＜0.05）；休息行为的频次百分比在自然音乐与摇滚音乐、古典音乐与摇滚音乐环境中的差异具有统计学意义（P ＜0.05）；移动行为的频次百分比在所有环境间的差异均具有统计学意义（P ＜0.01）.总的来看，未成年北豚尾猴4种行为的频次百分比的排序与成年北豚尾猴的排序一致.

3 讨论与结论

本研究观察了不同听觉环境下笼养北豚尾猴的刻板、理毛、休息和移动行为.刻板行为是笼养动物的非正常行为[16]，理毛行为作为灵长类重要的社会行为，具有降低个体紧张度等多种社会功能[27-28]，部分灵长类个体会出现理毛过度甚至拔毛的现象[29]，因此刻板和理毛行为指标是评价动物福利的重要标准.另外，休息和移动行为对判断笼养动物的活跃性也具有较高参考价值[8，16].

迄今，关于音乐对同一物种不同年龄组个体丰容效应的比较研究有少量报道.如Dávila 等[30]、Campo等[31]研究了家鸡（Gallus gallus domesticus）的听觉丰容，发现不同年龄段的个体在相同听觉环境（即古典音乐环境）下的减压效应有所不同.本研究中，在同一听觉环境下，不同年龄组笼养北豚尾猴的行为表达也存在差异：每种听觉环境下，成年个体的刻板行为和理毛行为显著多于未成年个体，休息行为和移动行为则少于后者.总体上，成年和未成年北豚尾猴4种行为发生频次的排序为休息行为＞刻板行为＞理毛行为＞移动行为.

Robbins 等[16]研究发现，笼养大猩猩（Gorilla gorilla）的刻板行为在自然音乐环境下减少，而在古典音乐和摇滚音乐环境下增加.本研究发现，在群组水平上，笼养北豚尾猴的刻板行为在自然音乐环境下增加，而在古典音乐和摇滚音乐环境下减少.虽然相同音乐类型对2 种动物刻板行为表达的影响趋势相反，但两者均表明不同音乐类型对笼养灵长类刻板行为表达的影响存在差异.对于笼养北豚尾猴来说，古典和摇滚音乐比自然音乐更适合作为缓解其刻板行为表现的丰容音乐类型.与空白环境相比，自然音乐环境下，笼养北豚尾猴的理毛行为减少，与笼养大猩猩[8，16]和笼养黑猩猩（Pan troglodytes）[17]的研究结果基本一致，古典音乐和摇滚音乐对笼养北豚尾猴理毛行为的影响较小.在休息行为方面，与空白环境相对比，自然音乐和古典音乐环境下笼养北豚尾猴的休息行为增加，这与笼养大猩猩[8]的研究结果基本一致，摇滚音乐环境下笼养北豚尾猴的休息行为则减少，即自然音乐和古典音乐环境更有助于增加笼养北豚尾猴的休息行为表达.在移动行为方面，3 种音乐环境下笼养北豚尾猴的移动行为均低于空白环境中的数值，尤其是古典音乐和摇滚音乐环境中，笼养北豚尾猴的移动行为大大减少.

综合比较不同音乐环境对笼养北豚尾猴各类行为表达影响的整体效应，古典音乐更适合作为笼养北豚尾猴听觉丰容的适宜音乐类型，它能够减少其刻板行为的发生，增加休息行为，对理毛行为影响较小.在今后的相关研究中，建议适当增加样本量，辐射更多物种，从而进一步综合探究不同音乐类型对笼养动物的丰容效应.