甜菜细菌性病害研究进展

祁厚辰，董轩瑜，董刚刚，艾俞每，韩成贵，王颖

（中国农业大学植物保护学院/农业农村部作物有害生物监测与绿色防控重点实验室，北京 100193）

0 引言

甜菜是重要的糖料作物之一，在农业生产中具有重要的地位[1]。甜菜含有多种营养物质和活性成分，如高活性色素、抗坏血酸、类胡萝卜素、甜菜碱、多酚和高水平的硝酸盐等，可以帮助人们减少心血管疾病的发生和降低血压[2]。此外，甜菜加工处理后获得的副产物也具有极高的综合利用价值[3]。甜菜病害是影响甜菜品质及产量的主要因素之一[1]。长期以来国内外关于甜菜真菌和病毒性病害的发生、分布、致病性以及防治等报道较多，而甜菜细菌性病害的研究相对较少。由于缺乏对甜菜细菌性病害的了解，就有可能造成病害病原物的判断失误，进而不能及时控制住病害，引起甜菜生产上的损失。

近年来由于全球气候变暖、耕作制度的改变及有害生物抗药性的产生，甜菜细菌性病害频繁发生，国内外已报道的甜菜细菌性病害包括甜菜叶斑病、斑点病、尾腐病、根癌病、瘿瘤病、细菌性根腐病、黄萎病和橡胶直根病等。本文从甜菜细菌性病害的种类及其分布、病原物、发生规律以及综合防治等方面进行综述，并对甜菜细菌性病害研究存在的问题进行了展望，以期为甜菜细菌性病害的有效防控提供参考。

1 甜菜细菌性病害种类及其分布

1.1 甜菜叶部细菌性病害

1.1.1 甜菜细菌性斑点病

该病分布广泛，在北美洲、南美洲（乌拉圭）、欧洲（比利时、法国、格鲁吉亚、匈牙利）等地都有发现。近年来在塞尔维亚，美国的加利福尼州、佐治亚州等地也有报道[4-7]。20 世纪60 年代，该病在我国东北地区的长春、洮南发生过[8]。该病病原为丁香假单胞菌[Pseudomonas syringaevan Hall 1902(Approved Lists 1980)][8]，发病初期，病斑直径2～3 mm，呈水浸泡状，病斑逐渐扩展，因受叶脉限制形成约1～2 cm 不规则的叶斑，呈深棕颜色。斑点周围有时有微弱的褪绿晕圈，病斑扩展到叶脉时，叶脉黑色，病斑沿叶脉继续蔓延扩展。若斑点合并，叶子就会大面积死亡。叶柄上病斑为黑褐色条斑，天气潮湿时叶片腐烂，叶片病部流出菌脓[9-11]。2005 年以后，甜菜种子采用包衣或丸粒化技术，有效地减轻了种传病害的发生。近几年，此病在田间很少发生。

1.1.2 甜菜细菌性叶斑病

该病于1945 年在英国被首次发现，目前在我国主要分布在吉林长春、洮南、白城、农安、公主岭、四平和内蒙古临河等地[8]。该病的病原为萎蔫短小杆菌，有两种甜菜致病变种：萎蔫短小杆菌甜菜致病变种（Curtobacterium flaccumfacienspv.betae）以及萎蔫短小杆菌糖甜菜致病变种（Curtobacterium flaccumfacienspv.beticola），两者引起的病害症状有所不同，前者在国外发生较多，主要侵染红甜菜和饲用甜菜，引起叶脉变为银白色、叶片表面粗糙，严重时导致植株死亡[8]；后者是1995年在我国采集到的新致病变种，主要侵染糖用甜菜叶片，侵染后的叶片出现不规则形的水渍状、灰绿色病斑，病斑大小不等，随后沿着叶脉扩展，叶脉呈逐渐黑褐色，发病后期病斑呈灰褐色，常开裂或穿孔，导致叶片破裂[12]。

1.2 甜菜根部细菌性病害

1.2.1 甜菜细菌性尾腐病

该病在美国、土耳其、伊朗和埃及的部分地区分布[13]。该病原菌在我国的分布范围很广，但在甜菜上为害目前仅在吉林省以及黑龙江省的海伦市有报道[8]。甜菜细菌性尾腐病是由欧文氏杆菌甜菜亚种（Erwinia carotovorasubsp.betavasculorum），也被称为甜菜果胶杆菌（Pectobacterium betavasculorum），以及胡萝卜软腐果胶菌甜菜亚种（Pectobacterium carotovorasubsp.betavasculorum）引起[14]。发病初期甜菜地上部表现不明显，只在中午时有萎蔫症状出现。随着病害的发展，地下部根体维管束变褐色，根尾开始腐烂，叶片逐渐干枯。中后期病变组织呈现暗灰色至铅黑色水浸状软腐，由下向上扩展。通常块根并未完全腐烂，只是部分区域呈环状坏死、颜色加深，中腔空洞。腐烂组织中的导管呈纤维状，常溢出粘液,有腐败的酸臭味，严重时造成全根烂腐、植株死亡[15-16]。该病在低洼地发生较重，并且在甜菜贮藏期间如温湿度适宜病害可扩大并蔓延。据报道这种病害造成的产量损失可达70%以上[14]。

1.2.2 甜菜细菌性根腐病

该病在芬兰、美国（加利福尼亚州、爱达荷州南部和俄勒冈州等）甜菜产区均有发生，国内暂无报道[17]。该病的病原在传统上通常归类于甜菜果胶杆菌，但近几年来发现肠系膜明串珠菌[Leuconostoc mesenteroides(Tsenkovskii 1878)van Tieghem 1878(Approved Lists 1980)]也能引起甜菜细菌性根腐病[18]。真菌引起的干性根腐病通常仅限于根部表面及直接下层组织，而肠系膜明串珠菌引起的腐烂会延伸到根部[19]，并且常伴随醋一样的发酵气味[20]。切开病根可见腐烂的空洞，维管束组织发褐发黑，严重时组织腐烂，稍挤压可见黏液流出，有发酵的酸臭气味。该病原与立枯丝核菌发生协同作用，加重根腐病症状，造成更大的危害，同时也危害贮藏期的甜菜，在潮湿的贮藏条件下，引起腐烂加重[19]。

1.2.3 甜菜瘿瘤病

该病主要发生在东欧，以乌克兰和俄罗斯为代表[21]，国内尚无报道。病原菌有黄单胞菌（Xanthomonas beticola）以及成团泛菌甜菜致病变种（Pantoea agglomeranspv.betae）[21]，但黄单胞菌存在的真实性尚未得到验证[22]。P.agglomeranspv.betae引起的瘿瘤呈不规则形，通常集中在根冠上部或在整根发生。在根冠部发生时，瘿瘤数量较多，体积相对较小；而在整根发生时，瘿瘤体积显著增大。瘿瘤病会对甜菜的产量和品质造成一定的损害，患病块根的含糖率降低1度左右，产糖量会降低12.53%～15.55%[21]。

1.2.4 甜菜根癌病

甜菜根癌病在世界各地甜菜产区均有零星发生，但危害性较低，造成的经济损失较少[14，23]。该病的病原是根癌土壤杆菌[Agrobacterium tumefaciens(Smith and Townsend 1907) Conn 1942 (Approved Lists 1980)]。根癌土壤杆菌侵染植株后，侵染部位表现出肿瘤状。随着病害的发展，肿瘤从最初的白色逐渐转变为深褐色，外表皮逐渐凹凸隆起。病瘤外表皮坚韧，切开后内部中心可见白色组织[8]。

1.3 植原体病害

1.3.1 甜菜黄萎病

该病首先报道于阿根廷和智利[24]，20 世纪80年代成为这两个国家甜菜产业中危害性最大的毁灭性病害之一，近年来在希腊以及我国的东北、新疆甜菜主产区也有报道[25]。该病由立克次氏体类的生物（Rickettsialike organisms，RLO）引起，形体和大小介于病毒与细菌之间[25]。病株在田间零星分布，一般呈黄色。叶片表现为：发病初期，感病叶片褪绿、内卷低垂，随着症状的进展，植物矮化萎缩、黄化，外层叶片枯萎变干并从叶缘向叶柄发展。根部表现为：发病时植株根部生长受阻萎缩，病株根的纵切面呈灰白色，水浸状松软，维管束组织呈褐变[14]。在干旱、高温的条件下，发病株很快全株叶片枯萎死亡，根部萎缩，植株死亡。

1.3.2 甜菜橡胶直根病

早在20世纪60年代，甜菜橡胶性直根病[Rubbery taproot disease（RTD）]在塞尔维亚、保加利亚以及罗马尼亚曾有报道[26]。2009 年和2017 年，该病害在德国和瑞士出现，但在我国还尚未有报道发生[26]。该病由植原体（CandidatusPhytoplasma solani）引起，通常在7月下旬发生，发病初期植株在正午时分叶片容易下垂，接着叶片变黄，随后老叶从边缘开始逐渐全部坏死，最终导致植物完全死亡[26]。RTD 最明显的症状就是主根维管组织的变形和变色，该病不仅会导致主根的含糖率降低，还会导致发病的主根变为橡胶状，难以切片，无法在工业上进行利用[26]。

2 病原物分类及特征

2.1 丁香假单胞菌

丁香假单胞菌[Pseudomonas syringaevan Hall 1902 (Approved Lists 1980)]属于变形菌纲、假单胞菌目、假单胞菌科、假单胞菌属。菌体杆状，大小约(0.6～1.3)µm×(1.2～3.2)µm，有1～3根单极或两极生鞭毛。在King's B 琼脂培养基上进行培养，分离出乳白色、荧光黄色、边缘光滑的圆形菌落，紫外下可见绿色荧光[8]。丁香假单胞菌为好氧性生物，腐生性强。不还原硝酸盐，不水解淀粉，分解葡萄糖、半乳糖、蔗糖。36 ℃以上不能生长[27]。

2.2 萎蔫短小杆菌

萎蔫短小杆菌[Curtobacterium flaccumfaciens(Hedges 1922)Collins and Jones 1984]属于微球菌目、微杆菌科、短杆菌属[28]。菌体棍棒状，单生，革兰氏染色阳性，无荚膜，无孢子，不产芽孢[29]。不液化明胶，微弱水解淀粉，不还原硝酸盐。最适生长温度24～27 ℃。萎蔫短小杆菌糖甜菜致病变种（Cur.F.pv.beticola）菌体大小为(0.3～0.6)µm×(1.5～4.0)µm，具有一根侧生鞭毛，而萎蔫短小杆菌甜菜致病变种（Cur.F.pv.betae）菌体大小为(0.3～0.5)µm×(0.8～1.6)µm[12]。

2.3 甜菜果胶杆菌

甜菜果胶杆菌[Pectobacterium betavasculorum(Thomson 等，1984)Gardan 等，2003]属于变形菌目、肠杆菌门、果胶杆菌科、果胶杆菌属。菌呈直杆状，均为革兰氏阴性，过氧化氢酶阳性，氧化酶阴性，兼性厌氧菌，单细胞，周生鞭毛[14]。可在36 ℃下生长，可利用蔗糖、乳糖、甲基葡萄糖苷、菊粉、棉籽糖，但不能利用山梨醇或者阿拉伯醇，能够吸收异麦芽酮糖和丙氨酸。在King's B 培养基上无荧光现象，可以利用明胶，能诱发烟草发生过敏性反应[8]。

2.4 根癌土壤杆菌

根癌土壤杆菌[Agrobacterium tumefaciens(Smith and Townsend 1907) Conn 1942 (Approved Lists 1980)]为根瘤菌科、土壤杆菌属。短杆状，革兰氏阴性菌，大小为0.8µm×(1.5～3.0)µm，肉汁胨琼脂培养基上菌落呈白色，表面光滑，半透明状。根癌土壤杆菌能利用葡萄糖、果糖、阿拉伯糖、半乳糖、甘露醇产酸，不产气，不能利用纤维二糖和淀粉[8]。菌株对过氧化氢酶和氧化酶呈阳性反应，具有氧化代谢作用。菌株对乳糖产3-酮乳糖、醋酸和D-葡萄糖酸产碱呈阳性反应，对丙二酸、柠檬酸和L-酒石酸产碱呈阴性反应[23]。

2.5 肠系膜明串珠菌

肠系膜明串珠菌[Leuconostoc mesenteroides(Tsenkovskii 1878)van Tieghem 1878(Approved Lists 1980)]为厚壁菌门、杆菌纲、乳酸菌目、乳酸菌科、明串珠菌属。菌落形态呈圆形或豆型，革兰氏阳性，不形成孢子，大小为(0.5～0.7)µm×(0.7～1.2)µm，表面光滑、圆形、呈灰白色，发酵蔗糖和戊糖，可以利用蔗糖形成特征性的粘液[30]。

2.6 成团泛菌

成团泛菌[Pantoea agglomerans(Beijerinck 1888)Gavini等，1989]为革兰氏阴性，直杆状，周生鞭毛，菌落呈圆形，黄色，表面光滑，边缘整齐，无荚膜，无芽孢形成，以可移动菌丝为主[21]。

3 甜菜细菌性病害发病规律

3.1 甜菜叶部细菌性病害

由丁香假单胞菌引起的甜菜细菌性斑点病的最主要来源是种子带菌，不论是内部还是外部带菌都有可能会导致病害的发展，种子内部带菌可能会导致更严重的疾病[5]。种子传播的病原体会通过带菌种子传入新的区域，病原物也能在杂草和病残体上越冬。此外，已报道该菌株在土壤中具有长期存活的能力。斑点病的病原最常感染幼叶，而症状很少出现在老叶上。春季天气凉爽潮湿时，出苗后不久就可以检测到病害。病原菌通过风雨传播，通过伤口侵入，田间发病与温湿度有着密切关系。通常情况下，潮湿的条件有利于疾病的发生，当外界温湿度适合病菌生长发育时，病株大批出现并迅速蔓延，干燥的天气和高温会阻止疾病的传播，而霜冻可能会加剧疾病的传播，水分含量高的土壤更容易发生病害[27]。由萎蔫短小杆菌引起的甜菜细菌性叶斑病的发病规律目前还未进行系统研究。

3.2 甜菜根部细菌性病害

在病害侵染循环中，病组织、病残体以及土壤中越冬的病原菌是引起甜菜根部细菌性病害的主要初侵染来源。引起甜菜根癌病的病原菌在病组织和土壤中越冬，可在土壤中存活2～3 年；引起甜菜尾腐病的病原菌在甜菜种子及收获甜菜后的土壤中都不能检测到，遗留在田间的甜菜病组织和病残体是尾腐病主要的初侵染来源；甜菜瘿瘤病的病原菌不能在土壤中存活太长时间，因此土壤不是瘿瘤病主要的初侵染来源。根部细菌性病害通过伤口（机械伤口、害虫咬伤）侵入，低洼地漫灌、通风效果不佳的地块发病重。通常，储藏甜菜的水分（平均76.1%）和含糖率（平均17.2%）都很高，为微生物生长提供了理想的条件[31]。此外，机械收获和打顶造成的严重伤害（例如瘀伤、裂缝和根尖断裂）构成了伤口病原体的进入场所，这些伤口病原体不能轻易穿透周皮的完整细胞壁屏障。因此，健康的甜菜在储存后会出现腐烂症状。引起甜菜瘿瘤病的成团泛菌（P.agreganspv.）的致病模式与根癌农杆菌形成的癌瘤完全不同，后一种病原菌的寄主范围较广，而成团泛菌的寄主范围有限，这些泛菌的致病性依赖于向植物中引入致病效应因子和植物激素的分泌[32]。

3.3 甜菜植原体病害

甜菜黄萎病首先从病株的最外层叶片开始发生黄萎，逐渐向中央叶片发展；主根由尖端开始发病，并向顶部蔓延，症状由重到轻。春季及春夏之交气温变化大、天气变化过程异常的地区是该病的适宜发生区，如新疆北疆主产区芳草湖总场、新泸农场、五家渠、昌吉周围、石河子产区和南疆焉耆糖区及黑龙江省的阿城县都有发生[24-25]。该病原菌可由刺吸植株韧皮部汁液的叶蝉（Paratanus exitiosusBeamer）进行传播，广泛分布于干旱农业区[25]。也可能由菟丝子寄生和嫁接等途径进行传播[33]。维管束组织的变褐是导致品质和产量损失的典型症状。该病原菌寄主范围广，可以在土壤中长期存活，一旦进入寄主植物的木质部导管，杀菌剂就难以控制[34]。甜菜橡胶直根在我国还未有报道发生，其发病规律目前也还未有进行系统研究。

4 甜菜细菌性病害防治方法

4.1 甜菜叶部细菌性病害

（1）由于种子内含有丰富的营养条件以及饱满的含水量，成为了病原细菌寄生和传播的理想隐蔽场所。种子带菌是很多大田作物发病的主要初侵染源之一，是引起作物生长、贮藏期发病的隐患。同时，种子带菌传播病害是病害跨区流行的主要原因之一。所以常常采用药剂拌种和种子包衣的方式来有效减少病原菌通过种子传播。当在田间地块发现有细菌性斑枯病株出现时，应立即摘除有病的花薹部分，深埋土内以防出现再侵染。（2）农业栽培措施是减少发病率和限制病原菌扩散的有效手段。在温室生产中，通过增加通风来保持叶片尽可能干燥，有助于保持较低的发病率。此外，选择非病原物寄主的植物品种进行轮作也有助于减少田间病原菌发病率。由于菌株可以在杂草上生存和繁殖，因此在田野附近，特别是苗床或温室内清除杂草有利于减少发病率。在缺少杀灭病原菌的冬季霜冻的地区，清除杂草尤为重要，那里的杂草是病原体越冬的天然避风港[27]。

4.2 甜菜根部细菌性病害

甜菜尾腐病的生理小种类型已经很清晰，美国的加利福尼亚州和蒙大拿州主要采用抗病甜菜品种进行病害防治，并且目前已获得部分抗性资源的品种[14]。我国因缺乏抗性品种，病害发生较重。对甜菜根部细菌性病害的防治主要以栽培管理为主：（1）选择土地平整、土层深厚、土壤肥沃、疏松、通透性好的地块；与前茬甜菜至少间隔5 年，间隔时间越长越好，避免重茬和迎茬；通过增施腐熟的有机肥和磷钾肥，减少氮肥施用量，可以达到改善土壤理化性状，促进甜菜根系生长，增强块根抗病能力的作用。（2）甜菜根部病原细菌在土壤中的生存能力较强，易通过伤口进行入侵，因此在田间耕作过程中，应当避免一切机械损伤，减少伤口，降低病菌侵染机率，甜菜收获后及时清除田间病残体，避免病原菌随灌溉水继续传播危害。（3）已有报道显示防治根冠腐烂可喷施辛菌胺、有机铜杀菌剂等，同时微量元素肥料加硼肥一起喷施，可起到较好的防治效果[14]；防治根尾腐烂、根体腐烂可随水滴灌恶霉灵等土壤消毒剂，虽然不能完全治愈，但对于细菌性根腐病能起到一定的抑制作用，应同时配施一些杀虫剂防治地下害虫，减少伤口发生[14]。

4.3 甜菜植原体病害

甜菜橡胶直根病在植株衰退之前没有任何的腐烂症状，有症状的主根切片与健康主根的切片也不会有明显的差异[26]，在田间的防治工作较为困难，应当加强田间的管理措施，发现类似发病症状时要及时锁定发病点，时刻关注病害发生动态，及时清除发病植株。防治甜菜黄萎病时，一方面要选育有效抗病品种，美国及智利已选育出具有中等抗性的品种，可应用于生产；另一方面要进行化学防治，喷施杀虫剂控制传播介体叶蝉，如喷施杀虫药胺磷，阻断甜菜黄萎病的传播。田间菟丝子也应及时拔除和防治[25]。

5 展望

长期以来甜菜病害的研究主要集中在真菌和病毒性病害，2020年调查大田甜菜病害观察到疑似存在细菌性病害，目前国外已经关注甜菜细菌性病害。细菌体积小，繁殖速度快，并易在田间与真菌性病害发生互作，从而增加危害，对甜菜生产造成很大影响，尤其在甜菜根腐和窖腐中，细菌性病原起到重要作用。笔者在实验室对病样检测时也分离到细菌性病原，表明细菌性病原在甜菜生产中存在一定的危害，不能忽视。而国内对甜菜细菌性病害尚未开展系统性的研究，甜菜细菌性病害的种类、发病规律和综合防治措施还未明确，同时缺乏甜菜细菌性病害的检测技术。因此，希望引起大家对甜菜细菌性病害的关注，加强对甜菜细菌性病害的研究。

为了实现在田间快捷、简便、准确地识别和鉴定甜菜上的细菌性病害及其病原，并有效地防控细菌性病害，我们应当尽快开展以下几点工作：（1）播种前进行药剂拌种以及种子包衣，从源头上切断病原物的传播，在条件允许的情况下，也可以进行种子的二次包衣，有时能取得更好的防治效果；（2）分离和鉴定出不同地区甜菜及其根部土壤中的细菌，探明对甜菜的致病或有益作用；（3）应当尽快加强对国内各甜菜种植区的细菌性病害发生的调查，明确国内甜菜细菌性病害的分布以及加快甜菜细菌性病害病原物的分离与鉴定，建立国内甜菜细菌性病害的资源库，为防止甜菜细菌性病害在国内大面积发生及流行提供理论基础；（4）探索对甜菜细菌性病害有效的生物防治手段，为各地的甜菜细菌性病害防治提供更多的帮助。