基于捕食和拟寄生现象的国内斜纹夜蛾绿色防控研究进展

杜浩 赵丽娟 只佳增 周劲松 刘学敏

(云南省红河热带农业科学研究所 云南河口 661300)

斜纹夜蛾Spodoptera litura属鳞翅目Lepidoptera 夜蛾科Noctuidae，是一种世界性的杂食性、暴食性农业害虫［1］，其寄主范围非常广，多达109 科389 种［2］。国外主要分布于东北亚、东南亚、南亚、美洲、非洲和南太平洋等地，其中以北非及地中海地区、亚洲的热带和亚热带地区、日本的西南部地区为害最为严重。中国广泛分布于各耕作区，以长江中下游流域和东部沿海各省为常发区、重灾区［3］。对斜纹夜蛾的防控，长期以来主要依赖于化学防控。化学农药的单一、长期使用使其抗药性逐渐增强［4］，特别是氨基甲酸酯类、拟除虫菊酯类杀虫剂，已证明不能有效控制斜纹夜蛾。抗药性成了一个日益严重和亟待解决的问题［5-7］。因而，生态无污染、可持续、高效的绿色防控技术越来越受人们的重视。

斜纹夜蛾的天敌在自然界中十分丰富，目前已知的斜纹夜蛾天敌来自7 个纲、11 个目、52 个科，共约169种［8］。包括捕食性天敌昆虫，如叉角厉 蝽Cantheconidea furcellata、蠋 蝽Arma chinensis等；寄生性天敌昆虫，如斑痣悬茧蜂Meteorus pulchricornis、短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum等；另外还有蜘蛛、线虫及病原微生物，如蜡蚧轮枝菌Verticillum lecanii、棒 束 孢 菌Isaria cateniannulata、 绿 僵 菌Metarhizium rileyi、莱氏野村菌Nomuraea rileyi等，均已在斜纹夜蛾的绿色防控中得到了很好应用［9］。近年来，尤其是2015 年以来，我国学者基于捕食和拟寄生现象的应用，在斜纹夜蛾的绿色防控方面取得了较多进展，本文就其进行总结，以期为斜纹夜蛾的绿色防控研究提供借鉴。

1 拟寄生现象的应用

1.1 寄生性昆虫

一种生物从另一种生物的体液、组织或已消化物质中获取营养并对其造成危害，称为寄生（parasitism）；寄生性昆虫将卵产在寄主体内，并随着生长发育逐渐消耗寄主的全部内脏器官，最后寄主只剩下表皮的空壳，称为拟寄生（parasitoids）［10］。

胡浩等［11］研究了斑痣悬茧蜂对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的寄生能力，发现其对斜纹夜蛾低龄幼虫的寄生作用强于高龄幼虫。严珍［12］对斜纹夜蛾侧沟茧蜂Microplitis prodeniae的生物学、行为生态学特征进行了研究，并探索了斜纹夜蛾侧沟茧蜂与斜纹夜蛾之间的发育相互作用，发现斜纹夜蛾侧沟茧蜂的虫体大小与寄生时斜纹夜蛾幼虫的龄期呈正相关，且寄生2龄幼虫寄主的寄生蜂发育最快，寄生4龄幼虫的寄生蜂死亡率最高。朱凯辉等［13］对比了短管赤眼蜂对斜纹夜蛾不同日龄（12 h 内、24～36 h 和48～60 h 的）卵的寄生能力，发现其对不同日龄的卵块寄生率均达100%。吴天德等［14］研究了斜纹夜蛾取食豇豆Vigna unguiculata、芋艿Colocasia esculenta、烟草Nicotiana tabacum和 芥蓝Brassica alboglabra四种植物对马尼拉侧沟茧蜂Microplitis manilae生长发育和繁殖的影响，发现马尼拉侧沟茧蜂寄生取食不同植物的斜纹夜蛾幼虫，马尼拉侧沟茧蜂的发育和繁殖存在显著差异。

病原线虫是20 世纪初发展起来的一种很有潜力的害虫生防因子［15］。姚红燕等［16］研究了斯氏线虫Steinernema carpocapsae对斜纹夜蛾幼虫的致死率及主要影响因子，发现斯氏线虫与斜纹夜蛾幼虫的侵染比越高，斜纹夜蛾幼虫龄期越小，其致死率越高；斯氏线虫对斜纹夜蛾幼虫的最佳侵染温度为25℃，温度过高或者过低都会影响其对斜纹夜蛾幼虫的侵染力。

对于寄生性天敌昆虫寄生后，寄主的生理响应机制也有相关报道。张晓瑞［17］试图从miRNAs调控寄主免疫反应的角度，揭示斜纹夜蛾响应斑痣悬茧蜂寄生的生理变化机制，发现斑痣悬茧蜂寄生可以调控斜纹夜蛾Sli-miR-34-5p的表达，以利于子代实现更高的适应度。田航宇［18］研究了亲环素A（Cyclophilin A，CypA）是如何参与茧蜂病毒主导的抑制斜纹夜蛾细胞免疫反应过程，推测茧蜂病毒在抑制昆虫细胞免疫反应的过程中，可能是通过上调CypA基因的表达，再由CypA 蛋白协助从线粒体中释放的凋亡诱导因子进入细胞核中，最后通过凋亡诱导因子的作用裂解基因组发生DNA片段化，从而达到促进细胞凋亡，抑制昆虫细胞免疫反应的作用。张潘［19］研究了双斑侧沟茧蜂Microplitis bicoloratus寄生抑制斜纹夜蛾免疫反应的分子机制，结果显示，双斑侧沟茧蜂寄生促进了寄主血细胞亲环素D与p53相互作用，导致线粒体膜电位下降，细胞色素C从线粒体释放，激活cl-caspase 3，最终导致寄主血细胞凋亡。季香云等［20］测定分析了淡足侧沟茧蜂Microplitis pallidipes寄生斜纹夜蛾后，寄主幼虫血淋巴中17 种游离氨基酸含量，并推测认为寄生蜂在寄主体内生长发育消耗了寄主体内养分，引起寄主幼虫体内的游离氨基酸含量发生变化，且这种变化有利于寄生蜂生长和发育。

1.2 寄生性微生物

一些致病性微生物，包括真菌、细菌和病毒等能够侵入寄主昆虫体内繁殖，干扰寄主昆虫的生长发育和繁殖，并引起其发病或死亡，目前用于斜纹夜蛾生防研究的虫生真菌主要有蜡蚧轮枝菌、棒束孢菌、绿僵菌、莱氏野村菌和玫烟色虫草等［21］。郭利群等［22］进行了蜡蚧轮枝菌对斜纹夜蛾幼虫的毒力测定，发现蜡蚧轮枝菌对斜纹夜蛾具有很好的生防应用潜力。许忠顺［23］通过对8 株棒束孢菌株的鉴定和生物测定，获得了一株对斜纹夜蛾前蛹和2龄幼虫具有高毒力的环链棒束孢菌株，并进一步研究了该菌株在不同土壤环境中的种群动态，以及对斜纹夜蛾蛹的致死率。汤心砚［24］在湘南烟田土壤及感病虫体中分离出3 株对斜纹夜蛾具有较强致病性的菌株，鉴定为杂色曲霉Aspergillus versicolor、球孢枝孢Cladosporium sphaerospermum和甘蔗节菱孢霉菌Arthrinium sacchari，并对其中最强致病菌杂色曲霉进行评估，发现其防效与0.5%苦参碱水剂和100亿孢子/mL 短稳杆菌悬浮剂相当。许忠顺［25］通过对8株寄主为鳞翅目蛹的棒束孢属Isariaspp.真菌，进行形态学和分子系统学鉴定，发现供试菌株中环链棒束孢GZUIFR04XS8 有较好的防治斜纹夜蛾蛹和低龄幼虫的潜力。陈自宏等［21］评价了滇西不同地区的15 种绿僵菌对斜纹夜蛾的毒力，发现不同地区的菌株种类对斜纹夜蛾的毒力存在差异，其中以菌株BUM1209 对斜纹夜蛾的毒杀效果最好，其最适宜侵染温度为26℃。唐维媛等［26］对斜纹夜蛾高致病性莱氏野村菌（Nr19）固体培养条件进行优化，发现大豆与麦麸混合物是菌株Nr19 的理想发酵基质，适量麸皮的加入，能有效提高产孢量，同时培养期间温度和湿度的分段控制对产孢的影响较大。

关于真菌对斜纹夜蛾的致病机理，唐维媛等［27］研究发现，斜纹夜蛾幼虫感染莱氏野村菌后，其体内抗氧化酶活性变化很大，SOD 和CAT 活性先升后降，且其变化趋势和幼虫所处的发育阶段有密切关系。张胜兰［28］也报道了斜纹夜蛾在抵御棒束孢属菌株棒束孢蝉花SLGY-2 侵染过程中，虫体内相应保护酶做出了应激反应，且随着菌株孢子浓度增加，酶活性逐渐上升，但最终表现为下降。宋飞飞［29］从苏云金芽胞杆菌WB5菌株克隆、表达和纯化获得营养期杀虫蛋白毒素Vip3Aa，测定了其对斜纹夜蛾的毒性，发现Vip3Aa 毒素处理引起了斜纹夜蛾幼虫广泛的应答反应。

对于斜纹夜蛾的致病性细菌和病毒，相关报道相对较少。牛洪涛［30］采用饲毒法测定了一株粘质沙雷氏菌Serratia marcescens在不同使用温度和培养温度下，对斜纹夜蛾3龄幼虫杀虫活性，发现在一定的培养温度范围内，随着温度的升高，该菌对斜纹夜蛾的致病力与温度先呈正相关，到达最佳致病力温度后再呈负相关。此外，王霞飞［31］首次在斜纹夜蛾中构建了细菌介导的RNA 干扰体系，细菌介导的RNA 干扰技术是一种成本低、高效且一次制备可多次使用的基因沉默方法，可在功能研究中广泛应用，在害虫的绿色防控方面也有较好的应用前景。

2 捕食性天敌的应用

捕食性天敌的利用是依靠自然界食物链关系防治害虫的一个重要手段。近年来对斜纹夜蛾的捕食性天敌的研究主要为捕食性蝽类和茧蜂类。陈然［32］开展了叉角厉蝽对斜纹夜蛾的捕食功能反应研究，发现其捕食功能反应符合HollingⅡ型方程，自身密度干扰反应符合Hassell 模型。郭慧［33］对叉角厉蝽在铁皮石斛上对斜纹夜蛾种群的控制能力进行研究，发现不同虫态叉角厉蝽的捕食能力大小为雌成虫＞雄成虫＞高龄若虫。陈雪梅等［34］开展了叉角厉蝽对烟草上斜纹夜蛾搜索效率影响因子研究，发现叉角厉蝽释放数量、斜纹夜蛾幼虫密度和烟草植株数量均能影响叉角厉蝽的搜索效率，且各因子之间的交互作用明显，叉角厉蝽释放数量对天敌的搜索效率有显著的正效应，烟草植株数量对捕食效率产生负效应。唐艺婷等［35］报道了蠋蝽对斜纹夜蛾幼虫的捕食作用，蠋蝽3～5 龄若虫及成虫对斜纹夜蛾幼虫的捕食功能反应均符合HollingⅡ型，蠋蝽3～5 龄若虫和成虫对斜纹夜蛾的瞬时攻击率大小顺序为3龄＞雌成虫＞4龄＞5龄＞雄成虫。杨志浩等［36］就不同虫龄蠋蝽对不同虫龄斜纹夜蛾幼虫的捕食能力进行了对比试验，发现捕食能力与天敌和猎物的虫龄密切相关。

3 植物源提取物的应用

在植物与昆虫的协同进化过程中，植物能够通过释放信息素与昆虫建立联系，通常寄主植物释放的信息素对昆虫具有“引诱”效果，而非寄主植物释放的信息素对昆虫具有“趋避”效果，因而从非寄主植物中提取某些具有趋避害虫的成分可起到有效防控害虫的作用，这也是近年来害虫绿色防治研究的热点［37］。张嘉慧等［38］开展了广藿香酮对斜纹夜蛾的生物活性及对其解毒酶的影响研究，发现广藿香酮对斜纹夜蛾幼虫具有一定的胃毒作用，较强的触杀作用、拒食作用和生长抑制作用，具有开发成杀虫剂的前景，同时研究发现，羧酸酯酶可能是广藿香酮对斜纹夜蛾发挥作用的重要位点。张艳等［39］测定了薰衣草精油对斜纹夜蛾的生物活性的影响，发现薰衣草精油对斜纹夜蛾幼虫具有较强的胃毒作用，且随着浓度的升高和处理时间的延长，胃毒作用进一步增强。王占娣等［37］利用“Y”型嗅觉仪测定了白菜和石斛的石油醚、乙酸乙酯、二氯甲烷、无水乙醇、蒸馏水提取液对斜纹夜蛾幼虫行为的调节作用，结果发现，白菜Brassica rapa、石斛Dendrobium nobile的不同溶剂提取液对斜纹夜蛾均有引诱效果，获得最佳引诱效果的提取溶剂为二氯甲烷。秦得强［40］通过对斜纹夜蛾的嗅觉、味觉和视觉进行联系性学习记忆训练，探究了印楝素对斜纹夜蛾的学习记忆行为和生态适应性的影响，同时从化学感受器角度出发，初步解释了印楝素拒食机理，并首次确定了斜纹夜蛾CREB 记忆蛋白在斜纹夜蛾幼虫脑中的分布和表达模式。徐广增［41］以斜纹夜蛾幼虫的酚氧化酶为靶标，研究了酚氧化酶的酶学特性，测定了银杏Ginkgo biloba叶、刚竹Phyllostachys sulphurea叶、胡桃Juglans regia叶、接骨木Sambucus williamsii叶、臭椿Ailanthus altissima叶及其树皮5 种植物的不同溶剂提取物对酚氧化酶的体外抑制作用，结果显示5种植物的不同溶剂提取物均对酚氧化酶表现为抑制作用，且随提取物浓度的升高，抑制作用有逐渐增强的趋势，但抑制效果存在较大的差异；同时测定了臭椿水提取物、银杏乙醇提取物对斜纹夜蛾幼虫的生物活性影响，发现2种植物提取物对斜纹夜蛾幼虫均具有一定的拒食和胃毒作用。

4 性信息素的应用

利用性信息素诱捕和干扰交配己经在害虫的测报和防控中广泛应用［42］，斜纹夜蛾具有进化完善的性信息素通讯系统，雌成虫能通过信息素腺体释放性信息素吸引雄虫，进而完成后续的交配行为［43］。乐俊明［44］运用生物测定方法对斜纹夜蛾性信息素A（顺9-反11-十四碳烯醇醋酸脂）与性信息素B（顺9-反12-十四碳烯醇醋酸脂）的最佳配比进行筛选，发现性信息素A与B的最佳配比为 100∶10。徐海等［45］开展了 3 种性诱剂对烟草和白菜斜纹夜蛾的引诱效果对比试验，结果发现取食烟草和白菜的斜纹夜蛾对同一诱芯的敏感性存在差异。对昆虫合成与释放性信息素的内在机制，王博［43］围绕斜纹夜蛾性信息素的合成途径，参照转录组数据，分析基因序列，筛选出9 大类共90个与性信息素合成有关的候选基因。陆沁［42］首次克隆得到斜纹夜蛾性信息素合成激活肽（PBAN）基因全长序列，并进一步通过RNA干扰和气相色谱等技术证明了PBAN 的功能，直观地反映了PBAN基因表达量与性信息素合成的关系及斜纹夜蛾整个生活史PBAN 的大致表达量变化。这些都为性信息素的田间应用提供了重要理论支持。

5 其他

斜纹夜蛾的其他绿色防控技术还有抗虫品种选育、趋光性利用、栽培管理措施、转基因技术等方面。植物在与植食性昆虫协同进化的过程中，逐渐形成了一套抗性机制，抗虫育种是控制害虫和保护环境的重要途径［46-47］。樊婷［46］以斜纹夜蛾幼虫体重和大豆叶面积损失率为指标，筛选出2份抗性较高的品种Lamar 和日本。曾健杰［48］利用根际促生菌处理萌发的番茄种子，诱导番茄成苗对斜纹夜蛾产生抗性，筛选出一株能诱导番茄成苗抗性增强的根际促生菌贝莱斯芽孢杆菌（Bacillus.velezensisSXKF16-2）。刘臣［49］开展了转Bt基因抗虫棉Cry1Ca 蛋白对棉田斜纹夜蛾的杀虫机制研究，并确定了斜纹夜蛾Cry1Ca部分受体蛋白，为更好地应用转基因抗虫棉防治斜纹夜蛾提供了理论支撑。

在昆虫趋光性的利用方面，田太安等［50］采用光行为反应装置，测试了取食烟草和白菜2种植物的斜纹夜蛾趋光行为反应，发现取食烟草和白菜的斜纹夜蛾成虫，趋光敏感波谱均位于近紫外光区380 nm和绿光区500 nm，且在相同波长下，取食烟草和白菜的斜纹夜蛾的趋光率无显著差异。在栽培管理措施方面，王登科［51］研究了烟草的不同施肥水平对斜纹夜蛾发育和取食选择的影响，表明烟草的施肥水平会影响斜纹夜蛾幼虫的发育、存活率和成虫的性别比，高施肥量有利于促进斜纹夜蛾种群基数的增加和营养代谢。在基因编辑技术方面，Zhu 等［52］研究发现，斜纹夜蛾嗅觉相关基因SlitPBP3敲除后，突变群体对性信息素的电生理反应敏感性显著降低；毕洪论［53］从昆虫转基因和基因编辑技术着手构建斜纹夜蛾的种群遗传调控体系，证明了CRISPR/Cas9 系统是斜纹夜蛾基因组操作方面一个有力的工具，从种群遗传调控的角度为斜纹夜蛾的绿色防控提供了新思路。

6 展望

多年来，斜纹夜蛾一直严重危害着多种作物的健康生长，引起了生产经营者和学术研究界的高度重视，尽管现在已报道了很多防治斜纹夜蛾的方法，但斜纹夜蛾具有食性杂、易迁移、繁殖能力强、世代重叠严重、容易产生抗药性等特点依然是防治中面临的难题［54］。研究者们基于捕食和拟寄生现象的应用，结合植物源生物农药开发、性信息素的应用、抗虫品种选育等多方面对斜纹夜蛾的绿色防控进行了探索，取得了较大进展，但现有研究中还存在一些不足和局限性。

研究发现多种微生物，包括病毒、细菌和真菌均可侵染斜纹夜蛾，但斜纹夜蛾种群内部不同分化家系对微生物的敏感性差异，相关报道较少［55］。宗瑞英［55］分析了 3 个斜纹夜蛾家系对粘质沙雷氏菌、莱氏野村菌和斜纹夜蛾域核型多角体病毒3 种微生物的敏感性差异，发现3 个家系对3种杀虫微生物的敏感性不一致，且其对病原微生物的敏感性与其共生菌携带率有关。同时，由于斜纹夜蛾的寄主范围极其复杂，防治策略的制定应考虑寄主差异性对防效的影响，盛超［56］比较了烟盲蝽Nesidiocoris tenuis在烟草和番茄上对斜纹夜蛾的捕食作用，发现在一定的猎物密度下，其在烟草上对斜纹夜蛾的捕食数量多于在番茄上的。因此今后研究中，应加强对斜纹夜蛾种群内部不同家系对病原微生物的抗性差异性，寄主差异性等对防效的影响研究。再者，还应加强对如何提高病原微生物侵染力和致死率的研究，如Monobrullah 等［57］通过添加一种能抵御紫外线的光学增效剂， 提高了核型多角体病毒对斜纹夜蛾的防治效果及其田间应用的稳定性。

在对天敌昆虫的发掘应用中，不管是捕食性天敌还是寄生性天敌，田间控害效果往往不稳定，从而影响生产效益，使得天敌难以在田间推广应用［58］。应加强对自然天敌人工饲养释放、环境适应性、生物学特性和生活史的研究；加强田间应用中寄生或捕食行为节律、寄主或猎物多样性对防效的影响研究；加强对天敌释放虫口数、释放最佳时间等因子对田间防效的影响评估研究。同时，化学农药的使用仍是当前斜纹夜蛾防治中不可避免的手段，如何实现化学农药和昆虫天敌之间的兼容［59］，也是目前天敌应用中需要解决的问题。

在植物源提取物的应用中，对有效成分的分离纯化、鉴定评估等研究相对较少，对生物源农药产品的创新开发和田间应用评价研究相对缺乏。在性信息素的应用中，容易受到不同地域或不同作物间昆虫种群遗传差异性、气象因子、田间管理措施等因素的影响，研究还发现，诱捕装置［60］、性信息素各种组分配比［61］、诱芯的贮藏条件［62］等均会影响性诱剂的使用效果，今后研究中还需开展更多相关因子对性信息素的干扰效应研究。最后，单一的防治方法往往效果不理想，还应加强对多种防控方案的联合作用效果评估及经济效益评估，如余昕彤［63］研究发现，白僵菌和苦参碱相容性较好，混合使用对斜纹夜蛾的防控具有显著的协同增效作用。