茶园种植模式对蚂蚁多样性的影响

马占霞，傅武祥，字保兵，李鑫鑫，白国辉，尚宇梅，苏建美，武珊珊，丁其欢*

1. 滇西应用技术大学，云南 普洱 665000；2. 中国科学院 西双版纳热带植物园/热带森林生态学重点实验室，云南 勐仑 666303

云南普洱市得天独厚的自然和地理环境，形成了驰名中外的普洱茶主产区[1]。随着人类对茶叶的需求日益增加，高度单一种植茶园规模增大。毋庸置疑的是现代茶园高投入高产出的种植模式为满足不断增加的茶叶需求做出了巨大贡献[2]，但长期大面积种植单一高产品种和农药化肥的大量施用造成茶园生态系统日趋简单和脆弱，尤其以生物多样性锐减与病虫害爆发周期缩短为代表的生态问题突出，改善当地生态环境已迫在眉睫[3-5]。茶树（Camellia sinensis(L.) O. Kuntze）属山茶科山茶属灌木或小乔木，属耐荫植物[6]。茶树作为普洱市重要的经济作物，改进其种植模式已成为当地生态环境改善的必由之路。生物多样性是生态安全和生态系统健康的重要表征，茶园不同的种植和管理模式因施肥、除虫、除草等措施上的不同，可能会对茶园生物多样性产生不同的影响[7-8]。生态控制是利用天敌与害虫之间的食物链关系控制害虫，近年来已成为生态茶园建设的重要措施[9]。茶园主要由茶树、昆虫、天敌等组成的较为稳定的生态系统，而依赖化肥和农药投入来保障茶叶产量的集约化生产方式，可能会导致某些天敌物种的消失，无法有效维持茶园害虫生物控制能力[10]。

蚂蚁是茶园在内的很多农业生态系统中有效的生物防治类群[11]。蚂蚁类群多样、对环境变化敏感，常被作为环境变化、人类活动影响以及生物多样性和生态系统服务功能评估的重要指示生物[12-14]。同时，蚂蚁无论在数量上还是功能方面均是茶园重要的天敌类群，在茶园生态系统中提供重要的害虫控制服务。如蚂蚁作为重要捕食者，在茶园生态系统中可通过直接捕食害虫，或驱赶和惊扰害虫从寄主植物上掉落，间接抑制植食性节肢动物群落发展[15-16]。同时蚂蚁也能通过除去孢子来减少真菌植物病原体，或限制植物与病菌媒介之间的相互作用来控制病害[17-18]。蚂蚁多样性和群落结构参数可用于反映茶园生态环境质量的好坏，也能为茶园生物多样性的恢复提供科学的度量标准。

目前，大部分研究集中在有机和常规管理模式茶园对蚂蚁多样性影响的比较上，较少关注荫蔽茶园种植模式、非荫蔽间作种植模式和单一种植茶园中蚂蚁多样性的比较分析。同时，目前研究中大多只考虑管理措施对蚂蚁多度和种类的影响，并未考虑其群落组成和指示物种。本研究选取4种不同种植模式的茶园样地，通过调查蚂蚁多样性，分析不同种植模式下蚂蚁群落的生物多样性、群落结构特征的差异和指示物种，旨在揭示4种不同茶园种植模式下茶园蚂蚁群落多样性及群落结构的差异、两种间作种植模式茶园对蚂蚁多样性的影响及哪种种植方式有利于蚂蚁多样性维持和害虫控制功能的发挥。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

研究区位于云南省普洱市思茅区（100°19'～ 101°27'E， 22°27' ～ 23°06'N），海拔为 1279 ～1301 m。该地区属南亚热带季风气候区，年均气温17.8℃，年均降雨量约1520 mm，主要栽培茶叶、咖啡和玉米等经济作物。思茅区有茶园面积0.89万hm2，采摘面积0.76万hm2，茶叶总产量1.09万t，经有关机构认证的有机茶园面积1290多hm2，占茶园总面积的15.8%；绿色茶园面积1600 hm2，占茶园总面积的19.5%；无公害茶园面积0.79万hm2，占茶园总面积的96.7%。

1.2 样地设置

本试验 2020 年 3 ～ 9 月选择当地 4 种不同农林生态系统作为4种类型种植样地，分别为单一种植茶园（MT）、单一种植未管理茶园（CK）、橡胶-茶混农林（RT）和大叶千斤拔-茶混农林（FT）。其中橡胶为荫蔽树种，大叶千斤拔为非荫蔽间作物种。样地信息详见表1。每种种植模式茶树品种均为云抗10号，且海拔、温湿度、土壤和坡度等立地条件基本一致。为减少边缘效应和人为干扰对试验结果的影响，不同种植模式样地距离道路及其它人为扰动生境50 m以上[19]。

表1 各样地信息Table 1 Characteristics of the 4 sites

1.3 调查方法

每种管理模式茶园选取 3 块样地，每个样地内各设置为 20 m×30 m的小区，用5点取样法在各小区内设置5个样方，在5个样方中随机设置10个埋置地表陷阱杯（蜂蜜+金枪鱼；直径6.5 cm，高度7 cm），并保证杯口与地面齐平并固定，树干上陷阱挂杯5个（蜂蜜+鱼；离地约1.5 m），同时将周围的生境恢复到与放置陷阱前基本一致。待陷阱放置72 h后，收集陷阱中蚂蚁标本，并转移至装有φ= 75%乙醇溶液的离心管中保存[20]。每种种植模式各有15个样方数据，实验室主要根据文献和书籍进行蚂蚁标本鉴定并统计数量[21]，对于无法鉴定到种的标本以形态种对待[22]。

1.4 数据处理

1.4.1 物种组成和物种多样性分析

将采集的蚂蚁数量进行分类整理，得到当地茶园蚂蚁物种数，并对茶园内蚂蚁数据分析。蚂蚁优势种确定：根据蚂蚁物种在调查样地内所占的百分比确定，＞10%为优势种，1% ～ 10%为常见种，≤1%为稀有种[23]。

多样性指数主要进行丰富度、多度、Pielou均匀度指数、Shannona多样性指数和Simpsom优势指数的计算，蚂蚁群落的物种丰富度是同一样地所有样方捕获蚂蚁种类数量，多度为同一样地所有样方捕获蚂蚁的总个体数[24]。为分析不同种植模式处理蚂蚁的多样性差异，首先对蚂蚁的物种丰富度及多度进行正态性及方差齐性检验，当数据分析满足正态性及方差齐性要求时采用单因子方差分析检验不同种植类型茶园的生物多样性指数的差异显著性。如检验发现不同组别存在显著差异，则分别采用TukeyHSD法进行多重比较。

物种丰富度：样地中采集的蚂蚁物种数，用S表示。

多样性指数：H' = - ∑ (Pi)(lnPi), Pi = ni / N，其中Pi是第i种在总体中的个体比例。

优势度指数：D = 1-∑{Ni(Ni-1) /〔N(N-1)〕}，其中Ni为群落中第i种的个体数，N为群落中所有种的个体数。

均匀度指数：E = H/lnS，其中H为实际观察的物种多样性指数，S为群落中的总物种数。

1.4.2 抽样充分性

使用R语言软件中iNEXT软件工具包绘制基于个体数的物种稀疏及预测曲线[25-26]。

1.4.3 群落结构相似性分析

为分析不同种植模式茶园蚂蚁物种组成的差异，采用基于非度量多维尺度法（Non-metric Multi-Dimensional Scaling, NMDS） 比 较 分 析不同种植模式茶园蚂蚁群落结构的差异（基于Bray-Curtis半度量距离矩阵）；采用胁强系数（stress）检验拟合结果，当模型stress值小于0.2时，则差异性在可接受范围内，说明此方法可以较好的反映群落组成的相对关系。为进一步检验物种组成差异的显著性，采用非参数多元方差分析（PERMANOVA）物种组成是否存在显著差异，当P ＜ 0.05时，认为不同组别蚂蚁群落物种组成存在显著差异。所有分析均使用R3.6.1分析。

1.4.4 指示物种分析

使用R语言中的Labdsv软件工具包计算各类型样地的物种指示值（IndVal值），IndVal =Aij×Bij，Aij表示物种i在样地j中的特异性或专一性，是物种i在样地组j的平均多度（个体数）与该物种在所有样地组的平均多度之和的比值；Bij表示物种i在样地j中的忠实性，是样地组j中存在物种i的样地数与该样地组的所有样地数的比值。以P ＜ 0.05作为确定指示物种的标准[27]。

2 结果与分析

2.1 蚂蚁物种丰富度及多度

共采集蚂蚁标本15628头，隶属于5亚科11属22种。其中，个体数的优势亚科为切叶蚁亚科（Myrmicinae）（58.29%)、臭蚁亚科（Dolichoderinae）（25.83%）和蚁亚科（Ponerinae）（15.73%）；优势种分别为中华小家蚁（Monomorium chinense）（27.75%）、法老小家蚁（Monomorium pharaonis）（14.45%）、黑头酸臭蚁（Tapinoma melanocephalum）（14.03%）和吉氏酸臭蚁（Tapinoma geei）（11.79%），4个优势种共计占据总捕获数量的68.01%；常见种为褐色脊红蚁（Myrmicaria brunnea）（9.03%）、中华大头蚁（Pheidole sinica）（4.63%）、平和弓背蚁（Camponotus mitis）（4.32%）、哀弓背蚁（Camponotus dolendus）（3.07%）、拟哀弓背 蚁（Camponotus pseudolendus）（2.73%）、黄 猄 蚁（Oecophylla smaragdina）（2.63%）、罗思尼斜结蚁（Plagiolepis rothneyi）（1.68%）、比罗举腹蚁（Crematogaster biroi）（1.21%）和上海举腹蚁（Crematogaster zoceensis）（1.09%），9个常见种共计占据总捕获数量的31.11%。

FT 内共采集到标本 3 105头，隶属于 4 亚科 10 属 16 种；CK 内共采集到标本 3 689 头，隶属于 4 亚科 6 属 10 种；MT 内共采集到标本3 219 头，隶属于 4 亚科 7 属 11 种；RT 内共采集到标本 5 615 头，隶属于 4 亚科 10 属 19 种（表2）。

2.2 抽样的充分性

4种类型样地的蚂蚁物种稀疏及预测曲线结果见图1。结果显示，虚线部分均趋于平缓，说明各类型样地抽样充分。

图1 基于个体数的蚂蚁物种稀疏曲线（实线为实际物种数和多度，虚线为估计值，阴影部分为累积曲线的置信区间）Figure 1 Estimated rarefaction curves of species richness

2.3 蚂蚁多样性比较分析

单因素方差分析（One way ANOVA）结果显示，不同类型茶园的蚂蚁香农多样性指数（F =12.43，P ＜ 0.001）、辛普森多样性指数（F = 8. 44，P ＜ 0.001）、Pielou 均匀度指数（F = 2.82，P =0.046）及物种丰富度（F = 15.74，P ＜ 0.001）均差异显著。橡胶-茶（RT）农林复合系统和大叶千斤拔间作茶园（FT）中香农多样性指数、辛普森多样性指数、Pielou均匀度指数和物种丰富度均显著高于单一种植茶园系统（表3）。

表3 不同种植模式茶园蚂蚁多样性比较Table 3 Species diversity of ants in different types of habitats

2.4 不同种植模式茶园对蚂蚁群落组成结构的影响

对不同种植模式茶园蚂蚁群落结构分析显示，4种不同种植模式样地中蚂蚁群落结构存在显著差异（R2= 0.93, P ＜ 0.001），其中 MT 与CK样地相似度高，与RT、FT样地相似度低；RT样地与FT样地相似度低，同样地与MT、CK样地的相似度也低（图2）。

图2 基于非度量多维尺度分析(NMDS)与群落相似度分析的不同种植模式蚂蚁群落组成Figure 2 Different ant community groups based on non-metric multidimensional scale analysis (NMDS) and community similarity analysis

2.5 不同种植模式茶园对蚂蚁群落组成结构的影响

进一步的指示种分析（Indval）结果显示（表4），CK和MT茶园缺乏显著（P＜ 0.05）的指示种，这一结果表示单一种植茶园在群落总体分布上以广布种和共有种为主，指示物种为黑头酸臭蚁（Tapinoma melanocephalum）。而大叶千斤拔间作茶园（FT）则具有大量的指示种，包括哀弓背蚁（Camponotus dolendus）、拟 哀 弓 背 蚁（Camponotus pseudolendus）、梅 氏 多 刺 蚁（Polyrhachis illaudata）、 黄 猄蚁（Oecophylla smaragdina）、 比 罗 举 腹 蚁（Crematogaster biroi）、锡兰多刺蚁（Polyrhachis ceylonensis Emery）、罗思尼斜结蚁（Plagiolepis rothneyi）、里氏勾猛蚁（Anochetus risii）和刻点多刺蚁（Polyrhachis punctillata）；橡胶 -茶园复合农林系统有三种指示种，包括黑头酸臭蚁（Tapinoma melanocephalum）、里氏勾猛蚁（Anochetus risii）和罗思尼斜结蚁（Plagiolepis rothneyi）。这些蚂蚁在间作茶园中的指示值达到0.432 ～ 0.957，说明这些物种在间作茶园中稳定并广泛分布，但在其他单一种植茶园生境中很少出现，且荫蔽性间作茶园和非荫蔽性茶园中有两种指示物种相同。

表4 各类型样地指示物种Table 4 Indicator species in the different types of habitats

3 讨论

本试验结果表明，蚂蚁群落的多样性因茶园种植模式的不同而发生变化。橡胶-茶农林复合系统和大叶千斤拔-茶间作茶园的蚂蚁物种丰富度、Shannon-Wiener多样性指数、Simpson多样性指数和均匀度指数远高于单一种植茶园。橡胶-茶农林复合系统蚂蚁多度和丰富度均高于大叶千斤拔-茶间作茶园，Shannon-Wiener多样性指数、Simpson多样性指数和均匀度指数却小于大叶千斤拔-茶间作茶园，但无显著差异。优势种中华小家蚁（Monomorium chinense）（27.75%）、法老小家蚁（Monomorium pharaonis）（14.45%）和吉氏酸臭蚁（Tapinoma geei）（11.79%）在4种种植模式茶园中数量均较高，但优势种黑头酸臭蚁（Tapinoma melanocephalum）（14.03%）在大叶千斤拔间作茶园中最多，单一种植茶园次之，另外两种茶园中数量偏少。茶园是蚂蚁的重要栖息地，农药的密集使用和农业集约化往往会导致茶园蚂蚁多样性下降[28-31]，这一结果与其他关于种植模式对蚂蚁群落的影响的研究结果一致[32-33]。

蚂蚁的群落组成也能作为指示生境变化响应的因素[34]，农林复合系统的植物群落结构对蚂蚁群落组成的影响存在显著差异[35]，有研究表明不同的种植模式、间作不同的树种会提供不同的栖息环境，从而吸引不同的物种栖息[36]。本试验研究结果与其类似，在橡胶-茶农林复合系统中，蚂蚁群落组成与大叶千斤拔-茶间作茶园中的差异性很大。并且两种间作茶园的蚂蚁群落组成与单一种植茶园中蚂蚁群落相似度也较低，但两种单一种植茶园中蚂蚁相似度较高。说明不同间作树种使环境发生了变化，如橡胶是荫蔽树种，而大叶千斤拔的高度与茶树持平，两者栖息地的差异导致了蚂蚁群落的差异。但两种间作模式的茶园均在保护蚂蚁的同时，提高了蚂蚁的多样性。

有研究表明，蚂蚁作为指示物种能较好地反映环境特征，在农业系统中能敏感地对生境状态进行响应[37-38]。橡胶-茶复合农林系统和大叶千斤拔-茶间作茶园中有两种共同的指示物种里氏勾猛蚁（Anochetus risii）和罗思尼斜结蚁（Plagiolepis rothneyi），而两种蚂蚁均为关键捕食者，是潜在的天敌昆虫资源。两种单一种植茶园中指示物种分别为法老小家蚁（Monomorium pharaonis）和黑头酸臭蚁（Tapinoma melanocephalum），攻击性较弱。不同种植模式茶园间蚂蚁群落多样性指数、个体数及均匀度间存在显著差异，并且间作茶园中蚂蚁指示物种较多，说明环境条件好，蚂蚁的群落稳定性较强。

茶园蚂蚁多样性和群落组成受不同种植模式和管理方式的影响，间作茶园较单一种植茶园维持更高的蚂蚁丰富度及多度，拥有更多的特有种，捕食性蚂蚁数量组成更加均衡，对害虫控制的作用可能更强。因此在云南普洱地区通过间作种植茶对保护茶园蚂蚁多样性、提升害虫生物控制服务和生态环境保护具有重要促进作用，可以作为农业转型和改善生态环境的重要措施。此外，茶园周边植被的丰富度也会影响茶园蚂蚁群落多样性，在本试验研究中，茶园周边植被存在差别，茶林复合茶园周边植被丰富，单一种植茶园周边植被稀少，因此，会对不同种植模式茶园蚂蚁物种多样性变化规律的研究产生影响，今后研究中应重视周边植被生物多样性对茶园的环境影响。