内蒙古荒漠草原4种优势植物生物量分配对不同放牧强度的响应

张 彬， 李邵宇， 古 琛， 赵萌莉*, 邹俊明, 段红梅， 刘浩杰， 李建国

(1. 内蒙古农业大学草原与资源环境学院， 草地资源教育部重点实验室， 内蒙古 呼和浩特 010019； 2. 内蒙古农业大学草地资源教育部重点实验室， 内蒙古 呼和浩特 010019； 3. 内蒙古科技大学能源与环境学院， 内蒙古 包头 014020； 4. 扎鲁特旗罕山林场， 内蒙古 通辽 029100； 5. 呼和浩特市林业和草原回民分局， 内蒙古 呼和浩特 010019)

草地作为陆地生态系统的重要组成部分，在畜牧业和牧草生产力的平衡中起着至关重要的作用[1]。放牧是草原主要利用方式之一[2]。近些年来，随着人口大幅度增长，内蒙古草原过度放牧威胁越来越大，严重地区甚至出现了退化和荒漠化[3,4]。地上生物量(Above-ground biomass，ABG)是衡量草地生产力状况和生产者经济收益最直接和最重要的指标[5]。已有研究表明，放牧对地上生物量和生产力的影响很大程度上取决于载畜率[6]。例如，放牧优化假说认为，中度放牧情况下植物补偿性生长促进了地上部分的发育，使得地上生物量达到最高水平[7]。锡林图雅等在内蒙古典型草原研究发现中等放牧条件下草地净初级生产力达到峰值，验证了这一假说[8]。但也有许多研究表明，放牧优化假说并非适用于所有生态系统。Yan等通过对中国草地生态系统地上生物量的Meta分析发现，地上生物量与放牧强度呈现显著负相关关系[9]。同时，高寒草地生态系统也发现载畜率越高的群落，地上生物量反而越低[10]。在土壤-植物系统中，地下生物量(Below-ground biomass，BGB)是土壤碳库的主要输入源[11]，因此研究地下生物量的分布规律和动态变化对于了解生态系统生产力和生物地球化学循环过程至关重要。目前，放牧对地下生物量影响的结论并不统一[12-13]。研究表明，地下生物量与放牧强度呈显著正相关关系，且放牧使得根系向土壤表层聚集[13]。也有研究发现，中度放牧增加了典型草原地下生物量，但轻度和重度放牧反之[14]。

生物量分配是理解地上地下生物量功能以及预测气候变化背景下生态系统动态过程的重要概念[1]，其中，功能平衡假说认为在资源有限的生境中，植物往往将更多的生物量分配给根系[15]。根冠比是反映生物量分配的重要参数，其大小可以表征光合产物在植物体内分布和转移情况。目前，不同生态系统根冠比对于放牧响应较为一致。在黄土高原典型草原，放牧导致根冠比增加[16]；瑞士石灰岩草原根冠比与载畜率具有显著线性正相关关系[13]；内蒙古典型草原[17]和荒漠草原[18]根冠比随着放牧强度增加而增加。生物量权衡模型(Trade-off)是近些年来为了量化生物量分配的新方法，它反映了植物应对环境胁迫时的不同适应策略[19]。Sun等通过对高寒生态系统4种草地类型地上地下生物量权衡发现自由放牧使得生物量向地下权衡，且受到土壤碳氮的影响[1]。除此之外，Trade-off模型在放牧对于草地生产力影响的应用上还相对较少。因此，掌握这种新的生物量权衡方法和手段，有助于我们更全面的了解地上地下生物量分配规律。

荒漠草原作为典型草原和荒漠之间的缓冲带，在生态学上具有一定的独特性。由于生境较为恶劣，荒漠草原物种匮乏，群落结构相对简单，且对于人类活动干扰较为敏感。短花针茅(Stipabreviflora)、无芒隐子草(Cleistogenessongorica)、冷蒿(Artemisiafrigida)、银灰旋花(Convolvulusammannii)是荒漠草原的4个优势种，由于其生活型和生理特性的差异，4种植物应对放牧干扰的响应也各不相同。本研究以内蒙古荒漠草原4种优势植物为研究对象，对不同放牧强度下群落特征和4种优势植物生物量进行研究，探讨荒漠草原不同放牧强度优势植物生物量分配差异以及植被因子如何影响优势种生物量分配。本研究旨在为内蒙古荒漠草原生态放牧管理和植被保护提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本试验依托于内蒙古农牧科学院草原研究所荒漠草原实验基地(41°47′17″ N，111°53′46″ E)，海拔1 478 m，试验基地位于内蒙古乌兰察布市四子王旗(图1)。区域气候类型为中温带大陆性季风气候，干旱少雨，蒸散发较大，年均温3.6℃，年降水223.7 mm，无霜期90～115 d。土壤类型为淡栗钙土，区域建群种为短花针茅，优势种为无芒隐子草、冷蒿、银灰旋花。

1.2 实验设计

采用完全随机区组设计，共设置4个放牧处理(图1)，分别为对照(Control，CK)、轻度放牧(Light grazing，LG)、中度放牧(Moderate grazing，MG)、重度放牧(Heavy grazing，HG)，载畜率分别为0，0.15，0.3，0.45羊单位·ha-1·月-1，放牧绵羊只数为0，4，8，12只。草地利用率由轻度至重度分别为23%，41%，58%。每个处理设置3个重复，共计12个小区。放牧采用2年龄且体重相似的蒙古叶羯羊，每3年更换一次。放牧期为每年6月1日至11月30日，放牧时间为每日6：00—18：00。

图1 试验区示意图Fig.1 Schematic diagram of the experiment area注：CK表示对照，LG表示轻度放牧，MG表示中度放牧，HG表示重度放牧Note：CK indicates control,LG indicates light grazing,MG indicates moderate grazing,HG indicates heavy grazing

1.3 取样方法

野外调查于2015年8月中旬生物量高峰期进行，每个小区随机选取3个50 cm×50 cm的样方，样方内植物用剪刀齐地刈割后用信封袋包好带回实验室。用直径为7 cm的根钻在样方的正下方分4层取样(0～10，10～20，20～30，30～40 cm)，随机重复两次，每层样品分别混合后放入0.5 cm孔径根袋中带回实验室。样品用直径为0.5 cm的金属筛在水中漂洗干净。所有样品放入烘箱中于65℃烘干48 h至恒重后称其干重，分别计算群落地上、地下生物量(4层地下生物量相加的总和)。完整收集每个样方内的凋落物，群落盖度采用估算法。

每个样方内挖取4种区域优势种(短花针茅、冷蒿、无芒隐子草、银灰旋花)完整无病虫害植株各10株，在保证地上地下完整连接的前提下，以植株为中心挖取面积为40 cm×40 cm深的土柱，放入孔径为0.5 cm的根袋[20]。将所取样品带回实验室，用自来水冲洗整个土柱，用直径为0.5 cm的金属筛漂洗干净，挑去其他植物根系及杂物后装袋。实验室内65℃烘干48 h至恒重后称其干重，且分别计算优势种地上、地下生物量。

1.4 数据统计与分析

1.4.1生物量权衡模型 利用均方根误差来量化不同放牧条件下4种优势植物的地上和地下生物量权衡(图2)。具体来说，首先定义一个研究对象(地上或地下生物量)的相对效益(Relative benefit，RB)，然后分别计算每个观测值的相对权益[21]，计算公式如下：

图2 生物量权衡模型的概念图Fig.2 Conceptual diagram of the biomass trade-off model注：零权衡线上方表示向地上生物量权衡，下方表示向地下生物量权衡，点到零权衡线的距离表示权衡值的大小。图中，D>A=B>C。Relative benefit for ABG表示地上生物量相对权益，Relative benefit for BGB表示地下生物量相对权益，High trade-off favors AGB表示高地上权衡，High trade-off favors BGB表示高地下权衡，Zero trade-off表示零权衡。下同Notes:The top of the zero trade-off line indicates the trade-off toward above-ground biomass,the bottom indicates the trade-off toward below-ground biomass,and the distance from the point to the zero trade-off line indicates the size of the trade-off value. In the figure,D>A=B>C. Relative benefit for ABG indicates relative benefit for above-ground biomass,Relative benefit for BGB indicates relative benefit for below-ground biomass,High trade-off favors AGB indicate high trade-off favors above-ground biomass,High trade-off favors BGB indicates high trade-off favors below-ground biomass,Zero trade-off indicates no trade-off occur. The same as below

公式中其中Xi，Xmin和Xmax分别是地上生物量或地下生物量的观测值、最小值和最大值。这样一来，每个观测值都会对应一个相对权益，其范围在0到1之间。然后，将所得观测值的相对权益映射到坐标轴上，通过计算该点到零权衡线的距离，便可得到其地上或地下生物量的权衡。具体来说，若点落在零权衡线上，视为零权衡；若点落在零权衡线上方，表示向地上权衡；若点落在零权衡线下方，表示向地下权衡；点离零权衡线越远表示权衡值越大[22]。

1.4.2数据处理 采用Microsoft excel(Microsoft office 2019)对野外调查和室内测定所获数据进行整理，生物量权衡概念图使用Adobe Illustrator(Adobe Illustrator CS6)绘制，研究区位示意图使用ArcGis(ESRI 10.2)绘制。数据分析使用SPSS (IBM SPSS Statistics 23)，其中，采用One-way ANOVA分析不同放牧强度对各指标的影响，各处理间为Duncan比较(P=0.05)，方差分析前进行了正态分布检验，运用Origin(Originlab 2019)进行可视化处理。优势种生物量分配规律图使用Microsoft powerpoint(Microsoft office 2019)绘制。最后，优势种生物量、根冠比与群落指标的相关性热图使用R software (R Core Team 4.1.2)中“psych” “reshape2”“pheatmap”数据包可视化处理并导出tiff格式文件(600 dpi)。

2 结果与分析

2.1 放牧强度对植物群落指标的影响

植物群落总地上生物量随放牧强度增加呈下降趋势(图3a)，重度放牧显著低于其他三个处理(P<0.05)，与对照相比下降了67.66%。群落地下生物量在轻度放牧下最高(图3b)，为1 638.06 g·m-2，且对照与轻度放牧显著高于中度放牧和重度放牧(P<0.05)。凋落物含量在对照处理下最高(图3c)，为18.02 g·m-2，且随着放牧压力增加呈降低趋势。对于群落盖度而言，中度放牧和重度放牧显著低于对照和轻度放牧(P<0.05)。

图3 不同放牧强度群落特征Fig.3 Community characteristics of different grazing intensity注：图中，不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。CK为对照，LG为轻度放牧，MG为中度放牧，HG为重度放牧。下同Notes：Different lowercase letters indicate significant differences at the 0.05 level. CK indicates control,LG indicates light grazing,MG indicates moderate grazing,HG indicates heavy grazing. The same as below

2.2 放牧强度对优势植物生物量及根冠比的影响

随着放牧强度的增加，短花针茅、无芒隐子草、冷蒿、银灰旋花地上生物量都呈现降低趋势(图4a)，其中，短花针茅在重度处理下显著低于其他三个处理(P<0.05)，与最高的对照处理相比，下降了37.57%。无芒隐子草和冷蒿地上生物量变化趋势一致，均表现为随载畜率增加而降低，且各处理间差异显著(P<0.05)。银灰旋花地上生物量在对照处理下最高，为0.19 g·株-1，中度放牧和重度放牧处理显著低于其他两个处理(P<0.05)。

不同放牧条件下4种优势植物地下生物量方差分析结果表明(图4b)，对照、轻度、中度放牧条件下短花针茅地下生物量显著高于重度放牧。无芒隐子草地下生物量在对照处理下达到峰值，为5.71 g·株-1，并且显著高于其他三个放牧梯度(P<0.05)。冷蒿和银灰旋花地下生物量在中度、重度放牧处理下显著低于对照和轻度放牧(P<0.05)。

图4 不同放牧强度优势植物地上地下生物量及根冠比Fig.4 Above- and below-ground biomass and the root-to-crown ratio of dominant plants at different grazing intensities

短花针茅根冠比虽然随着放牧压力增加而增加，但各处理之间并无显著差异。无芒隐子草根冠比在轻度放牧处理下最低，为1.78，显著低于其他三个处理(P<0.05)。冷蒿根冠比在对照和重度放牧处理下差异不显著，与中度放牧相比，重度放牧时，冷蒿根冠比增加了31.41%。银灰旋花根冠比在对照处理下显著低于其他三个处理(P<0.05)，且整体呈逐渐上升趋势(图4c)。

2.3 放牧强度对优势植物生物量分配的影响

由图5可知，短花针茅、无芒隐子草、冷蒿、银灰旋花在4个放牧梯度下都偏向于向地下权衡，且随着放牧压力的增大，4种优势植物权衡值不断减小，在HG处理下降至最低。

图5 不同放牧强度优势植物地上地下生物量权衡Fig.5 Above- and below-ground biomass trade-offs of dominant plants at different grazing intensities

2.4 优势植物生物量分配与群落指标的关系

相关性分析结果表明(图6)，短花针茅、冷蒿、无芒隐子草、银灰旋花地上地下生物量均与群落地上地下生物量、凋落物和盖度呈显著正相关关系(P<0.05)，无芒隐子草和银灰旋花根冠比与群落地上地下生物量、凋落物和盖度呈显著负相关关系(P<0.05)，冷蒿根冠比与4个指标均无相关性。短花针茅根冠比仅与凋落物呈极显著负相关关系(P<0.01)。

图6 群落特征和优势植物生物量及根冠比的相关关系Fig.6 Correlation between community characteristics and dominant plant biomass and root to crown ratio注：图中“*”表示P<0.05，“**”表示P<0.01。SbAGB表示短花针茅地上生物量，SbBGB表示短花针茅地下生物量，CsAGB表示无芒隐子草地上生物量，CsBGB表示无芒隐子草地下生物量，AfAGB表示冷蒿地上生物量，AFBGB表示冷蒿地下生物量，CaAGB表示银灰旋花地上生物量，CaBGB表示银灰旋花地下生物量，Sbratio表示短花针茅根冠比，Csratio表示无芒隐子草根冠比，Afratio表示冷蒿根冠比，Caratio表示银灰旋花根冠比Notes:"*" indicates P<0.05,"**" indicates P<0.01.SbAGB indicate Stipa breviflora aboveground biomass,SbBGB indicate Stipa breviflora belowground biomass,CsAGB indicate Cleistogenes songorica aboveground biomass,CsBGB indicate Cleistogenes songorica belowground biomass,AfAGB indicate Artemisia frigida aboveground biomass,AFBGB indicate Artemisia frigida belowground biomass,CaAGB indicate Convolvulus ammannii aboveground biomass,CaBGB indicate Convolvulus ammannii belowground biomass,Sbratio indicate Stipa breviflora root/shoot ratio,Csratio indicate Cleistogenes songorica root/shoot ratio,Afratio indicate Artemisia frigida root/shoot ratio,Caratio indicate Convolvulus ammannii root/shoot ratio.

3 讨论

3.1 放牧对群落特征的影响

与多数荒漠草原研究结果一致[23-27]，我们的研究结果表明，放牧显著降低了植物群落地上生物量(图3a)，这是因为放牧导致了植物个体小型化[28-29]。具体来说，家畜的采食行为和践踏作用会对植物光合器官造成一定程度的机械损伤[30]，削弱植物光合能力[31]，减小有效面积，最终影响光合产物合成和积累，同时，放牧也会降低碳氮磷养分有效性[32]，植物无法从土壤中获取足够的养分满足生长发育和再生，最终使得地上生物量降低。值得一提的是，本研究并没有验证放牧优化假说(中度放牧强度下草地生产力达到最高水平)，且在不同草地类型的许多研究也发现，地上生物量并不都是在中度放牧条件下最高，很多情况下载畜率与生产力呈线性负相关[33-35]。我们的研究结果发现，中度放牧和重度放牧显著降低了植物地下生物量(图3b)，这与地上生物量的结果基本一致，这可能是因为植物地上部分和地下部分本身就是整体，根系所需要的碳水化合物大部分都来源于地上部分的光合作用，放牧会间接影响光合产物向根系输送，不仅如此，根系贮藏的碳水化合物也会向植物地上部分转移，使得地下生物量降低[36-38]。

随着放牧强度的增加，凋落物呈逐渐降低趋势(图3c)，主要是由于以下三个方面：首先家畜可以直接采食凋落物[39]，随着放牧强度增加，凋落物被采食量也越多，另外，采食行为导致的植被盖度和多样性的降低使得凋落物输入大幅度减少，这也解释了我们对于群落盖度随载畜率增加而降低的研究结果(图3 d)；第二，家畜的践踏行为对凋落物有破碎和浅埋作用，可以促进凋落物分解[40]；第三，家畜排泄产生的粪便沉积可以提高土壤温湿度，有利于土壤微生物生长繁殖，从而加速凋落物分解[39]。

3.2 放牧对优势种生物量分配的影响

我们的研究结果发现，放牧增加了无芒隐子草和银灰旋花的根冠比(图4c)。根本原因在于放牧对地上和地下生物量的影响不同步，根系对放牧的响应具有滞后性，同时，植物地上部分降低的程度远高于地下部分，所以导致根冠比增大。此外，这也体现了植物对放牧的一种适应性策略，更多的生物量分配于地下，可以为植物的再生长提供物质和能量的储备，同时放牧践踏使植物向地下的资源分配增大来促进对土壤中资源的获取。Zhou等在高寒草甸退化试验中发现，重度退化梯度下禾本科植物向地下权衡[41]，这与本研究对短花针茅和无芒隐子草的研究结果一致(图5a，5b)，这证实了禾本科植物在应对资源匮缺时向优先发展根系的生存策略。此外，本试验中4种优势植物均表现出向地下权衡，且随着放牧强度增加，权衡值逐渐增大(图5)。这与Sun等在高寒生态系统研究结果一致[1]。与青藏高原高寒草地类似，内蒙古荒漠草原水热条件较差，植物可利用的有效养分含量偏低，因此植物不得不将更多的生物量分配至地下，以满足自身生长发育，再加之存在放牧干扰，进一步削弱了植物对水分和养分的利用效率，所以权衡值随着放牧压力增加而增加。

3.3 放牧过程中生物量分配与群落特征的关系

凋落物在调控生态系统地上-地下能量流动和物质循环扮演着重要角色[39]。本研究发现，短花针茅、无芒隐子草、冷蒿、银灰旋花的地上和地下生物量均与凋落物呈显著正相关关系(图6)。这是因为凋落物分解可以产生植物可利用养分，促进植物地上和地下部分的生长[42]。此外，无芒隐子草和银灰旋花的根冠比与群落盖度和凋落物呈显著负相关关系(图6，P<0.05)。研究表明，土壤水分会极大程度的影响生物量分配，具体表现为植物的水分胁迫越大，个体水平根冠比越大[43]。我们的研究中随着放牧强度的增加，植物群落盖度和凋落物呈降低趋势(图1)，这使得土壤大面积裸露，地表蒸发量随之增加了，土壤水分散失严重[44]，此时优势植物无芒隐子草和银灰旋花的根冠比增加，因此二者与群落盖度和凋落物呈显著负相关关系。

4 结论

本研究发现，随着放牧强度增加，荒漠草原群落地上、地下生物量、凋落物、盖度、优势种地上、地下生物量呈降低趋势，无芒隐子草和银灰旋花根冠比呈增加趋势。短花针茅、无芒隐子草、冷蒿、银灰旋花生物量均表现出向地下权衡，且随着放牧强度增加，权衡值变大。该研究为量化地上地下生物量分配提供了一个新视角和方法。