三港雨蛙的两性异形

苏海龙，罗 艳，汤艳青，林心昀，尤锡静，马 力

（丽水学院生态学院，浙江 丽水 323000）

两性异形（sexual dimorphism，SD）是指同一物种因性别不同而导致其体色、生理、体型大小、局部形态特征等方面产生差异的现象［1］，其中体型大小和局部形态特征的两性异形在动物界普遍存在［2-3］，并受到人们的广泛关注［4］。目前，对动物两性异形产生的机理进行解释的假说主要有3 种。传统的性选择假说认为，个体更大的雄性在同性竞争或异性配偶选择中具有优势［5］，从而获得更多的交配机会和较高的繁殖成功率，并影响雌性对雄性的选择，使个体更大的雄性具有更高的适合度［6］，从而产生两性异形；而生育力选择假说则认为，雌性向较大体型发展更有利于其增加生育力和繁殖输出［5］，是雌性具有较大体型的主要形成动力，这对雌性的体型进化作出了合理解释［6］；此外，生态位分离假说认为，雌雄两性因对生态位需求的不同而产生不同的生态位分化，从而影响两性体形的进化，导致两性异形的出现［7-8］。另外，两性间性成熟年龄、繁殖策略、食性分离及其生长发育过程中的物质分离及能量分配上的差异均有可能导致雌雄个体之间两性异形的形成［9-16］。

现有关于两性异形的研究涉及多种脊椎动物类群，其中两栖动物因其物种多样性高、数量繁多、分布范围极广、栖息地多样、具有终生生长的生态学特性，被证明是研究两性异形的理想模型［17］。已有的研究已对黑斑侧褶蛙（Pelophylax nigromaculata）［9］、泽陆蛙（F. multistriata）［10］、金线侧褶蛙（Pelophylax plancyi）［12］、虎纹蛙（Hoplobatra-chus rugulosus）［13］、大璞铃蟾（Bombina maxima）［18］、棘腹蛙（Quasipaa boulengeri）［19］、北仑姬蛙（Microhyla beilunensis）［20］等多个物种进行了两性异形研究，发现不同两栖类的两性异形模式存在显著性差异。因此，对特定物种开展性别间形态差异的分析将有助于理解两栖类两性异形进化的产生机制［3，9，12，19］，同时对于目标物种的生殖繁育以及物种多样性保护具有重要意义［19］。

三港雨蛙（Hyla sanchiangensis），隶属于两栖纲（Amphibian）无尾目（Anura）雨蛙科（Hylidae）雨蛙属（Hyla）［21-22］。在中国，该物种主要分布于东部和东南部，栖息于海拔500～1 560 m的山区稻田及其附近的杂草灌木与山林之中［22］。目前，有关三港雨蛙的相关研究较少，除了分类和分布区域调查外，仅见其染色体组及C-带型的相关研究［21］，关于三港雨蛙两性异形的研究尚未见报道。鉴于此，本研究以丽水地区的三港雨蛙为研究对象，通过收集三港雨蛙雌雄成体的形态数据，研究其成体在头体长、头长、头宽等外部形态特征上的差异，为理解和探究三港雨蛙两性异形进化提供基础资料，同时也为后期开展三港雨蛙的其他研究和保护工作提供参考。

1 材料与方法

2020—2022年，每年3月29日—4月16日，笔者开展丽水地区两栖动物多样性调查的同时，在山地稻田间共采集到46只三港雨蛙（♀♀/♂♂=12/34）个体。对其雌雄个体的各项形态指标进行测量，用数显游标卡尺测定三港雨蛙的头体长（snoutvent length）、头长（head length）、头宽（head width）、前肢长（fore-limb length）、后肢长（hind-limb length）、足长（foot length）等形态指标，精确到0.01 mm［8-10］。无尾两栖类的头体长是其吻端至泄殖腔孔的距离，头长是吻端至上下颌关节后缘的距离，头宽是头部最宽处的距离，前肢长是肩关节至第三指末端的长度，后肢长是体后端正中部位至第四趾端的长度，足长是内跖突近端至第四指末端的长度［11］。用电子天平称量体质量（Body mass），精确至0.01 g。

所有的数据用软件（Statistica 8.0，Tulsa，USA）进行统计分析。在统计分析之前用Kolmogorov-Smirnov检验数据正态性，用Bartlett检验数据均质性。用单因素方差分析（one-way ANOVA）分析雌性个体和雄性个体的头体长。用单因素协方差（one-way ANCOVA）分析两性的头长、头宽、前肢长、后肢长、足长和体质量，均以性别为因子，头体长为协变量。用主成分分析法分析三港雨蛙头长、头宽、前肢长、后肢长、足长和体质量对其形态的负载系数。本文中所有的描述性统计值均用平均值±标准误表示，显著性水平设置为P=0.05。

2 实验结果

本研究共用46只三港雨蛙（♀♀/♂♂=12/34）。雌性个体和雄性个体的头体长分别在36.49～40.88 mm和23.17～37.81 mm 之间波动，且两性之间具有显著性差异（F1，44=30.61，P＜0.000 1；雌性＞雄性）；除头长在两性间无显著性差异外（F1，43=0.24，P=0.63）；三港雨蛙的头宽（F1，43=8.81，P=0.004 8；雌性＞雄性）、前肢长（F1，43=17.95，P＜0.001；雌性＞雄性）、后肢长（F1，43=32.02，P＜0.000 1；雌性＞雄性）、足长（F1，43= 38.68，P＜0.000 1；雌性＞雄性）和体质量（F1，43=20.36，P＜0.000 1；雌性＞雄性）在两性间均具有显著差异，且雌性个体大于雄性个体（表1、图1）。

图1 三港雨蛙成体头体长、头宽、前肢长、后肢长、足长和体质量的平均值±标准误

表1 三港雨蛙的形态特征数据

对三港雨蛙6 个特定体长（SVL）的形态变量的主成分进行分析（特征值≥1），辨析出两个主成分，共解释了原始数据73.9%的变异（表2）。第一主成分（解释50.8%的变异）显示体质量、后肢长和足长具有较高的负负载系数，第二主成分（解释23.1%的变异）显示头长具有较高的负负载系数，前肢长具有较高的正负载系数（表2）。

表2 6个三港雨蛙形态变量主成分分析前两个向量的负载系数

3 讨论

已有研究显示，两栖动物的两性异形主要有雌性成体体型大于雄性成体、雄性成体体型大于雌性成体和雌雄个体间体型差异不大3种类型［23］。第一种是最为常见的［15］，因为这对雌体提高繁殖输出有利，在两栖动物中，有90%的种类雌性体型大于雄性，如金线侧褶蛙（Pelophylax plancyi）［12］、黑斑侧褶蛙（Pelophylax nigromaculata）［9］、泽陆蛙（F.multistriata）［10］都是这一类型；第二种是雄性通常具有较大的个体或头部，使其在种内争斗中存在明显优势，有利于雄性个体获得配偶，提高繁殖成功率［18］，如饰纹姬蛙（M.fissipes）［24］；第三种类型雌雄个体间体型差异不大，但某些特定的局部形态特征差异明显，这一种类的两性异形一般表现在第二性征上，比如齿幻蟾（Adelotus brevis）［25］雄性个体下颌出现肉质刺［14，19］。

本研究发现，三港雨蛙的头长、头体长、头宽、前肢长、后肢长、足长和体质量，这7项形态特征中除头长在两性间没有显著性差异外，其余形态特征在两性间均具有显著差异，且雌性个体的形态特征大于雄性个体的形态特征，因此，三港雨蛙的两性异形属于第一种类型，这与黑斑侧褶蛙［9］、泽陆蛙［10］、虎纹蛙（Hoplobatrachus rugulosus）［13］、非洲爪蟾（Xenopus laevis）［26］相似。导致三港雨蛙雌雄成体体型出现这种差异可能与性成熟年龄和繁殖投入有关。通常而言，雌性个体头体长大于雄性说明雌性性成熟比雄性晚［27-28］。在初期的生长发育过程中，雄性将更多能量用于繁殖生长，体型较小的雄性个体相较于体型较大的雌性个体将会更早地进入繁殖期，而在较长的繁殖期中，雄性成体则将更多的能量消耗在例如鸣叫、寻觅配偶和雄性间斗争等繁殖活动中［29］，导致其用于生长和发育的能量锐减，并最终限制了其个体生长［12-13］，如华南湍蛙（Amolops ricketti）［4］与康县隆肛蛙（Feirana kangxianensis）［14］。在繁殖投入方面，雌性要大于雄性［30］，从而具有更高的生育力，并使其进化趋势朝较大体型的方向发展［14］，以增加腹腔容量，占据更多的繁殖资源来提高繁殖输出和繁殖成功率，这是生育力选择后的结果［10，14］。

另外，头长的两性异形相对更为常见，具有相对较大的头部会提高动物获得交配权和食物的概率［14］。本研究结果显示，三港雨蛙的头长大小在两性间无显著性差异，而头宽有显著性差异。笔者推测这可能由以下原因造成：1）三港雨蛙的头长对其获得交配权和食物的概率影响较小，而头长以外的其他形态特征则能提高其获得交配权和食物的概率，这就促使了在两性形态分化过程中雌性在头长生长上能量分配较少，将更多的能量投入到其他形态的增长上［21］。2）更宽的头宽有利于捕食更大的食物，增加了获取食物的概率，使两性间竞争减少，提高种群存活率［19］。3）两栖类通过声带发声来吸引异性和进行种间交流［31］，而口腔是发声系统的重要组成部分，三港雨蛙雄性具有相对短的头长和相对小的头宽可能与其独特叫声有关［32］。

综上所述，三港雨蛙具有显著的两性异形，且雌性个体大于雄性个体。已有研究表明，两性之间导致两性异形的因素可能还有生态位、食性及其生长发育各阶段的能量分配上的差异等［10，13，32］。因此，三港雨蛙两性异形与雌雄两性间在食物选择、空间利用、食性及能量分配策略之间的关联性有待于进一步研究。