脑膜瘤“脑膜尾征”的MRI表现及其病理学基础

程敬亮，赵艺蕾，王斐斐，闫晨宇，白 洁，张会霞，崔晓琳

脑膜瘤是中枢神经系统的常见肿瘤，占颅内原发肿瘤的15%～20%[1]，为颅内最常见的非胶质细胞肿瘤[2]，常有术后复发。“脑膜尾征”是增强对比磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI)图像中被认为增厚的硬脑膜，因象一条从脑膜瘤体上延伸的尾巴而得名，曾被认为是脑膜瘤的特有征象。关于“脑膜尾征”的性质，起初被认为是脑膜瘤直接浸润的结果，但后来研究发现非新生物性的反应性变化也可产生。但对脑膜瘤而言，“脑膜尾征”是肿瘤浸润抑或炎症反应的结果，术中是否常规切除仍存在争议。基于此，我们对经增强MRI显示并经手术及病理证实的脑膜瘤所具有的“脑膜尾征”进行了病理学观察。

1 材料与方法

1.1 临床资料

收集本院术前经MRI检查显示有“脑膜尾征”的脑膜瘤患者45例，其中男15例，女30例。年龄9～80岁，平均50.9±12.7岁。临床表现为头痛40例，癫痫7例，偏瘫7例，视野缺损6例，共济失调7例，恶心、呕吐38例。

1.2 MRI检查

利用SIEMENS超导1.0T MRI扫描仪，行轴位、冠状位、矢状位平扫及增强扫描。扫描参数为自旋回波(SE)序列 T1WI(TR/TE 500ms/30ms)和T2WI(TR/TE 3000ms/80ms)，轴面层厚7 mm，矢状面和冠状面层厚5 mm。增强扫描时经静脉注射顺磁性对比剂马根维显注射液(德国先灵公司生产)，剂量为0.1 mmol/kg，扫描参数同平扫T1WI。

1.3 “脑膜尾征”的MRI诊断标准

参照Goldsher等提出的脑膜尾征MRI标准[3]，对脑膜尾征进行界定：①在相同部位至少相邻二个层面(层厚5mm)有“尾征”表现；②与肿瘤相邻部位表现最厚，而远离部位逐渐变薄；③增强后强化程度超过肿瘤本身的强化程度。

1.4 标本获取与制作方法

术前由影像科医师和神经外科医师共同确认MRI脑膜尾征；术中由术者及其助手在肉眼或手术显微镜下，切除脑膜瘤的硬脑膜附着点及其MRI脑膜尾征相应部分的硬脑膜；术后将瘤体与脑膜尾组织一起用10%的福尔马林液固定，石蜡包埋，HE染色，做常规病理学检查。本研究所有患者均获取了瘤体组织和“脑膜尾征”相应处的硬脑膜组织。

1.5 MRI图像分析观察指标

脑膜瘤瘤体观察指标包括部位、大小、形态、边缘、信号强度、均匀度、强化程度、瘤周水肿及邻近组织结构受侵情况。脑膜尾征观察指标包括：①平扫是否显示脑膜尾征；②脑膜尾征位于肿瘤的一侧、二侧或多侧；③脑膜尾的形态：长尾(＞3 cm)、短尾(＜3 cm)、不对称尾、串珠尾；④显示层面：二层、三层或三层以上。

图1 A.上矢状窦及大脑镰旁脑膜瘤，“脑膜尾征”位于肿瘤后侧；B.大脑凸面脑膜瘤，“脑膜尾征”位于肿瘤前、后两侧；C.嗅沟脑膜瘤，“脑膜尾征”位于肿瘤前侧；D.小脑天幕脑膜瘤，“脑膜尾征”位于肿瘤前、后两侧

1.6 病理学检查

脑膜瘤瘤体的病理学检查内容包括：①肿瘤的分级及分类；②肿瘤包膜是否完整及其组成成分。“脑膜尾征”相应的硬脑膜组织病理学检查内容包括：①有无肿瘤细胞浸润；②有无硬脑膜的结缔组织反应性增生；③有无血管扩张、增生。

1.7 统计学分析

采用SPSS 10.0统计分析软件，多个样本构成比的比较及两变量间的关联性采用χ2检验，以α=0.05为检验水准。

2 结果

2.1 MRI图像分析结果

肿瘤的分布部位：45例脑膜瘤中，上矢状窦及大脑镰旁8例(图1A)，大脑凸面13例(图1B)，嗅沟5例(图1C)，鞍结节2例，蝶骨嵴8例，小脑天幕5例(图1D)，桥脑小脑角4例。

图2 A.瘤体病理切片示上皮型脑膜瘤，由脑膜瘤细胞组成，排列成片状和巢状，可见少量间质；B.脑膜尾病理切片示有大量肿瘤细胞浸润，光镜下可见多个成团状或巢状肿瘤细胞聚集在纤维结缔组织中

图3 A.脑膜瘤瘤体病理切片示砂粒体型脑膜瘤，瘤组织形成大量的同心圆钙化小体；B.脑膜尾病理切片示纤维结缔组织中可见血管扩张、充血，未见瘤组织浸润

肿瘤的形态和大小：30例呈类圆形或椭圆形，15例呈分叶状生长；42例为宽基底，3例窄基底。最小者约2.0cm×1.8 cm×1.8 cm，最大者约8.0cm×8.0cm×6.3 cm。肿瘤最大径＜3 cm脑膜瘤2例，3～5 cm 脑膜瘤22例，＞5 cm脑膜瘤21例。

瘤体-脑组织界面：45例中，瘤体-脑组织界面清晰者37例，不清晰者8例。

瘤周水肿：参照文献标准[4]，45例脑膜瘤中，0度及Ⅰ度水肿占73.3%(33/45)，Ⅱ度水肿占20.0%(9/45)，Ⅲ度水肿占6.7%(3/45)。0～Ⅰ度瘤周水肿的脑膜瘤33例，Ⅱ～Ⅲ度瘤周水肿的脑膜瘤12例。水肿呈指套状、月晕状或不规则状。

脑膜尾征：本组45例脑膜瘤MRI平扫时均无脑膜尾征显示，静脉注射Gd-DTPA后肿瘤均显著强化，并出现尾状的硬膜增强带(脑膜尾征)；脑膜尾征位于肿瘤的一侧的有33例(图1A、1C)，脑膜尾征位于肿瘤的两侧的有12例(图1B、1D)；相邻二个层面有脑膜尾征的16例，相邻三个层面有脑膜尾征的25例，三个层面以上有脑膜尾征的4例；其中，长尾22例(图1C、1D)，短尾5例(图1A、1B)，不对称尾12例(图1D)，串珠尾6例。

2.2 手术所见

45例脑膜瘤中，37例为瘤体-脑组织界面清楚、完整包膜的肿块，8例为瘤体-脑组织界面不清、包膜不完整的肿块，与MRI图像显示相同；肿瘤的大小、形态和部位与MRI图像显示也基本相同；红色脑膜尾29例，白色脑膜尾16例；脑膜尾表面光滑者20例，表面有绒毛状隆起者25例。质地较韧者40例，质地软者5例。

2.3 病理结果

瘤体病理学检查结果：依据2000年世界卫生组织(WHO)的脑膜瘤分级、分类方法[5]，45例脑膜瘤中，上皮型9例，混合型12例，纤维型9例，恶性脑膜瘤2例，化生型1例，分泌型1例，淋巴细胞-浆细胞丰富型1例，血管瘤型2例，砂粒体型4例，非典型性2例，透明细胞型1例，脊索瘤样型1例。Ⅰ级脑膜瘤39例，Ⅱ级脑膜瘤4例，Ⅲ级脑膜瘤2例。

“脑膜尾征”相应的硬脑膜组织病理学检查结果：45例中，有肿瘤细胞浸润的脑膜尾37例，占82.2%(图2)；血管扩张、增生为主、未见肿瘤细胞浸润的脑膜尾5例，占11.1%(图3)；以硬脑膜结缔组织反应性增生为主、未见肿瘤细胞浸润的脑膜尾3例，占6.7%。

2.4 关于“脑膜尾征”的统计学分析

脑膜尾征有无肿瘤细胞浸润与脑膜尾征的形态、脑膜瘤的大小无显著相关性，但与瘤周水肿的程度、脑膜瘤良恶性有显著相关性(表1～4)。

表1 45例脑膜瘤脑膜尾征有无肿瘤细胞浸润与脑膜尾征形态的关系

表2 45例脑膜瘤脑膜尾征组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜瘤大小的关系

表3 45例脑膜瘤脑膜尾征有无肿瘤细胞浸润与瘤周水肿程度的关系

表4 45例脑膜瘤脑膜尾征组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜瘤分级的关系

3 讨论

1989年Wilms[6]等在MRI图像中首先描述了“脑膜尾征”，1990年Goldsher[3]等制定了“脑膜尾征”的MRI诊断标准，即在增强T1WI上，肿瘤邻近硬膜增厚并且信号强度增加，并认为“脑膜尾征”是脑膜瘤的一个高度特异的征象，是鉴别脑膜瘤与其他颅内肿瘤的一个常见而有效的征象，但近来许多病例报道“脑膜尾征”也出现在非脑膜瘤的肿瘤或炎症病变中[7-12]。

Mirimanoff[13]等经过系列的研究分析发现，脑膜瘤全切后5年、10年、15年的复发率分别达7%、20%和32%，提出肿瘤复发除与原发灶残存瘤细胞有关外，肿瘤局部浸润更应受到重视。Wallace[14]等认为，术前了解肿瘤是否侵袭附近硬膜，对术中决定是否切除肿瘤附近的硬膜，以阻止或减少肿瘤局部复发极为重要。Kawahara[15]等对伴有“脑膜尾征”的脑膜瘤的组织病理学研究发现，肿瘤的附着处富含扩张的血管，因此推测肿瘤细胞侵犯肿瘤的附着处血管并大量聚集于内，使相邻的硬脑膜充血，增强后局部硬脑膜明显强化，即出现“脑膜尾征”[16]。

本组45例脑膜瘤中，在增强T1WI上均可见不同形态“脑膜尾征”。通过观察45例“脑膜尾征”对应的脑膜组织病理检查发现，37例(82.2%)有脑膜瘤细胞的浸润，光镜下可见多个成团状或巢状肿瘤细胞聚集在纤维结缔组织中；3例(6.7%)光镜下仅见大量的结缔组织反应性增生，未见肿瘤细胞；5例(11.1%)光镜下可见大量红细胞及增生的血管和炎症细胞浸润，未见肿瘤细胞。通过统计学方法处理获得，“脑膜尾征”组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜尾征的形态、大小之间均无显著相关性；“脑膜尾征”组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜瘤瘤周水肿、肿瘤良恶性程度均有显著相关性。笔者的研究结果表明，通过“脑膜尾征”的形态及大小不能够判断脑膜尾组织中是否有肿瘤细胞的浸润；脑膜瘤瘤周水肿的程度能够反映脑膜尾组织中的肿瘤细胞浸润程度，水肿范围愈大，浸润程度愈高；“脑膜尾征”可能是肿瘤浸润和富血管的脑膜瘤局部炎症反应共同作用的结果，且大多数脑膜尾征组织中存在有肿瘤细胞浸润(82.2%)，提示临床医生在切除脑膜瘤瘤体的同时，应常规切除脑膜尾征对应的脑膜组织，预防和减少术后脑膜瘤的复发。

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