小麦SUMO化修饰系统各基因家族分析

王化敦， 谈晶晶， 姚金保， 马鸿翔

(1. 江苏省农业科学院粮食作物研究所/江苏省农业生物学重点实验室，江苏 南京 210014； 2.扬州大学生物科学与技术学院，江苏 扬州 225009)

SUMO(Small ubiquitin-like modifier)化修饰是近年来发现的一种广泛存在的蛋白质翻译后修饰形式，因其蛋白结构和作用机制与泛素相似而称为小泛素相关修饰物。与泛素作用机制相似，SUMO化修饰也是通过一系列酶促反应最终将SUMO底物与靶蛋白结合，参与SUMO化修饰的各组分包括SUMO修饰物、激活酶(E1)、结合酶(E2)、连接酶(E3)和SUMO特异性蛋白酶(Protease)，通过SUMO前体的成熟、激活、结合、连接和去结合等过程实现了对靶蛋白的生物学修饰[1]。

植物中第一个SUMO同源基因是番茄在病原真菌(Trichodermaviride)侵染条件下受乙烯诱导的木聚糖酶的互作蛋白T-SUMO[2]。模式植物拟南芥中存在9个SUMO修饰物编码基因(SUM1～SUM9)，其中SUM9为假基因，基因表达分析发现只有SUM1、SUM2、SUM3和SUM5等4个基因表达，并且SUM1和SUM2具有相对较高的表达丰度，免疫杂交结果表明SUM1和SUM2作为修饰底物参与的SUMO化修饰与SUM3作为修饰底物参与的SUMO化修饰对热激、双氧水、乙醇等胁迫具有明显不同的响应模式[3]。在拟南芥SUMO化修饰途径中，由单基因编码的激活酶大亚基SAE2或结合酶SCE1发生突变均会发生胚性致死，SUM1和SUM2基因发生双突变也会发生胚性致死[4]，给SUMO化修饰的研究带来了不便。而在SUMO化修饰系统各组分中，E3连接酶在很大程度上决定了靶基因的特异性，并且该基因突变没有造成致死突变[4-5]。进一步研究发现，由连接酶SIZ1介导的SUM1和SUM2对靶蛋白的修饰是植物体内SUMO化修饰的重要形式[6]。因此，研究者们以连接酶为切入点对SUMO化修饰在植物体内的功能开展了较为广泛的研究[7-9]。根据目前的报道，SUMO化修饰广泛存在于植物体生长与发育[10-12]、非生物胁迫(冷、热、干旱及盐胁迫等)[13-16]、激素应答[17-19]及养分信号转导[20-22]等过程，并鉴定了多个受SUMO化修饰调控的关键基因。

SUMO化修饰系统通过SUMO修饰物与靶蛋白的结合(去结合)，可以阻止靶蛋白与其他作用蛋白结合，介导靶蛋白与其他作用蛋白结合或者改变靶蛋白的高级结构，进而影响靶蛋白的功能[8,23]。随着基因组测序物种的增加，不同物种中均发现存在SUMO化修饰系统。已在水稻、二穗短柄草、高粱、葡萄、西红柿、杨树、苹果、玉米、大豆等多个植物基因组中报道了SUMO化修饰系统各组分及其功能[24-29]。本研究利用逐步完善的小麦基因组数据，鉴定了小麦中SUMO化修饰各基因家族成员，并进一步利用小麦转录组数据分析各基因家族在不同时期、不同器官和组织中的表达模式，为小麦中SUMO化修饰各基因家族的功能研究提供参考。

1 材料与方法

1.1 小麦SUMO化修饰系统各基因家族的发掘与分析

根据已经报道的拟南芥和水稻中的SUMO化修饰系统各基因家族登录号及蛋白质氨基酸序列，分别利用Ensembl Biomart工具(https://plants.ensembl.org/biomart/martview)和BLAST比对分析(https://plants.ensembl.org/Triticum_aestivum/Tools/Blast)从小麦基因组中获取SUMO化修饰系统各基因家族，去除2种途径获得的冗余基因。其中2个基因(TRIAE_CS42_1DS_TGACv1_080807_AA0253990、TRIAE_CS42_7BS_TGACv1_593541_AA1952390)由于编码产物长度(194 aa，188 aa)明显低于该基因家族其他成员编码产物，从候选基因中去除。利用Pfam工具(http://pfam.xfam.org)分析蛋白结构域，进一步验证该基因与拟南芥和水稻中相应基因的同源性。

对于小麦中发现的未在拟南芥和水稻中给予名称的基因，根据所属基因家族及其同源基因进行命名，以“(基因名称)”形式表示。参考Wan等[30]对小麦基因组中氨基酸转运蛋白家族的分析，将编码蛋白质氨基酸序列相似性高于90%的基因认为是存在于小麦A、B、D亚基因组中相对应的部分同源基因(Homoeologues)。由于TRIAE_CS42_U_TGACv1_641662_AA2100790与部分同源基因TRIAE_CS42_5BL_TGACv1_405282_AA1323990和TRIAE_CS42_5DL_TGACv1_436222_AA1459270编码的蛋白质氨基酸序列相似性分别为85%和90%，将其单独作为一个新的家族成员ULP2c。

1.2 基因表达数据提取

根据Choulet等[31]和Pfeifer等[32]在Science上报道的中国春在不同时期、不同器官和组织的转录组数据(ERP004505; https://urgi.versailles.inra.fr/files/RNASeqWheat/)，利用Tophat2程序[33]将测序序列比对到小麦参考基因组，基于已注释的参考基因信息，进一步利用Cuffquant程序[34]对基因表达进行定量分析。最后，利用Cuffnorm程序[34]对不同样本的表达量进行标准化处理，获得基因的表达丰度(FPKM，expected fragments per kilobase of transcript per million fragments sequenced)。从获得的基因组表达数据中提取SUMO化修饰系统各基因家族的表达数据，样品信息见表1。

1.3 进化树构建、数据分析与Heatmap作图

利用软件MEGA5对不同物种中SUMO化修饰各家族基因编码蛋白质氨基酸序列分别进行多序列比对分析，构建每一家族基因的进化树，其中小麦各基因家族分别从部分同源基因(Homoeologues)组中选择一个成员用于构建进化树(除TaSUM2和TaULP2b选择位于B基因组成员外，其余各基因均选择位于A基因组成员)。

在Excel中进行数据分析，为便于比较分析SUMO化修饰系统各基因家族在同一器官或组织中的表达差异，以同一器官或组织中各基因的表达数据作为一个数据集合，计算各基因表达数据的标准分数(Z-score)。分别以同一器官或组织中各基因表达数据的标准分数在Matlab软件中进行Heatmap作图。

表1小麦转录组数据样品信息

Table1Sampleinformationofthewheattranscriptomedata

样品名称器官/组织时期RootZ10根苗期RootZ13三叶期RootZ39旗叶发生期LeafZ10叶片苗期LeafZ23分蘖期LeafZ71花后2dStemZ30茎秆穗长1cmStemZ32拔节期(2节)StemZ65花期SpikeZ32穗拔节期(2节)SpikeZ39旗叶发生期SpikeZ65花期GrainZ71种子花后2dGrainZ75花后14dGrainZ85花后30dTC20DPA转移细胞花后20dAL20DPA糊粉层花后20dSE20DPA淀粉胚乳花后20dSE30DPA淀粉胚乳花后30dAL.SE30DPA糊粉层(淀粉胚乳)花后30d

2 结果与分析

2.1 小麦SUMO化修饰系统各基因家族成员的获得及进化树

根据拟南芥和水稻SUMO化修饰系统各基因家族成员，利用生物信息学分析，获得了小麦中SUMO化修饰系统各基因家族成员，共计55个基因(表2)。除蛋白酶基因UPL2c外，其余SUMO化修饰系统各基因家族成员在小麦基因组中均含有部分同源基因(Homoeologues)组。其中，6个成员分别含有2个部分同源基因，其余14个成员均含有3个部分同源基因。

在小麦SUMO化修饰系统中，SUMO修饰物编码基因有3个(SUM1～SUM3)，激活酶编码基因有3个(小亚基：SAE1a和SAE1b，大亚基：SAE2)，结合酶编码基因有3个(SCE1～SCE3)，连接酶编码基因有5个(SIZ1～SIZ4，MMS21)，蛋白酶编码基因有7个(ULP1a～ULP1d，ESD4，ULP2b，ULP2c)。不同于拟南芥和水稻，小麦中未发现ULP2a基因，但含有3个新的基因，即SIZ3、SIZ4和UPL2c。其中，新发现的连接酶编码基因SIZ3基因与SIZ1具有相对较高的序列相似性，SIZ4基因与SIZ2基因具有相对较高的蛋白相似性。

表2小麦SUMO化修饰系统各基因家族

Table2FamilymembersofSUMOylationsysteminwheat

蛋白质基因拟南芥基因登录号水稻基因登录号小麦基因登录号类泛素修饰底物SUM1AT4G26840LOC_Os01g68950TRIAE_CS42_3AL_TGACv1_194462_AA0633500TRIAE_CS42_3B_TGACv1_222748_AA0769950TRIAE_CS42_2DS_TGACv1_177160_AA0567150SUM2AT5G55160LOC_Os01g68940TRIAE_CS42_3B_TGACv1_222482_AA0765590TRIAE_CS42_3DL_TGACv1_249661_AA0853720SUM3AT5G55170LOC_Os07g38690TRIAE_CS42_3AL_TGACv1_194013_AA0624570TRIAE_CS42_3DL_TGACv1_250480_AA0868920SUM4AT5G48710SUM5AT2G32765SUM6AT5G48700SUM7AT5G55855SUM8N.ASUM9N.A激活酶(E1)SAE1aAT4G24940LOC_Os11g30410TRIAE_CS42_7AL_TGACv1_558155_AA1790670TRIAE_CS42_7BL_TGACv1_578023_AA1888240TRIAE_CS42_7DL_TGACv1_604062_AA1993220SAE1bAT5G50580/AT5G50680TRIAE_CS42_3AS_TGACv1_211054_AA0684040TRIAE_CS42_3B_TGACv1_224871_AA0802510TRIAE_CS42_3DS_TGACv1_272077_AA0914250SAE2AT2G21470LOC_Os07g39780TRIAE_CS42_2AS_TGACv1_115072_AA0370790TRIAE_CS42_2BS_TGACv1_146568_AA0468370

续表2Continued2

蛋白质基因拟南芥基因登录号水稻基因登录号小麦基因登录号结合酶(E2)SCE1AT3G57870LOC_Os03g03130TRIAE_CS42_5AL_TGACv1_378109_AA1251260TRIAE_CS42_4BL_TGACv1_322319_AA1070580TRIAE_CS42_4DL_TGACv1_343504_AA1135560SCE2LOC_Os10g39120TRIAE_CS42_1AL_TGACv1_000844_AA0020240TRIAE_CS42_1BL_TGACv1_031377_AA0112840TRIAE_CS42_1DL_TGACv1_062518_AA0215770SCE3LOC_Os04g49130TRIAE_CS42_2AL_TGACv1_093366_AA0278620TRIAE_CS42_2BL_TGACv1_129455_AA0384620TRIAE_CS42_2DL_TGACv1_157918_AA0501690连接酶(E3)SIZ1AT5G60410LOC_Os05g03430TRIAE_CS42_1AS_TGACv1_020185_AA0075430TRIAE_CS42_1DS_TGACv1_080154_AA0241640(SIZ3)TRIAE_CS42_3AL_TGACv1_193610_AA0614960TRIAE_CS42_3B_TGACv1_224572_AA0798130TRIAE_CS42_3DL_TGACv1_249240_AA0842760SIZ2LOC_Os03g50980TRIAE_CS42_4AL_TGACv1_291362_AA0994190TRIAE_CS42_4BS_TGACv1_328638_AA1091420TRIAE_CS42_4DS_TGACv1_361466_AA1168490(SIZ4)TRIAE_CS42_5AL_TGACv1_376034_AA1231050TRIAE_CS42_5BL_TGACv1_407061_AA1353000TRIAE_CS42_5DL_TGACv1_434271_AA1432930MMS21AT3G15150LOC_Os05g48880TRIAE_CS42_1AL_TGACv1_000912_AA0021710TRIAE_CS42_1BL_TGACv1_031243_AA0110250TRIAE_CS42_U_TGACv1_641891_AA2106760蛋白酶(Protease)ULP1aAT3G06910LOC_Os03g29630TRIAE_CS42_2AS_TGACv1_112889_AA0346800TRIAE_CS42_2BS_TGACv1_147049_AA0477250TRIAE_CS42_2DS_TGACv1_179014_AA0603490ULP1bAT4G00690LOC_Os03g22400TRIAE_CS42_4AS_TGACv1_306328_AA1006360TRIAE_CS42_4BS_TGACv1_330549_AA1108090TRIAE_CS42_4DL_TGACv1_343463_AA1134800ULP1cAT1G10570LOC_Os01g53630TRIAE_CS42_3AL_TGACv1_194477_AA0633750TRIAE_CS42_3B_TGACv1_222581_AA0767230TRIAE_CS42_3DL_TGACv1_250175_AA0863550ULP1dAT1G60220TRIAE_CS42_U_TGACv1_643195_AA2128780TRIAE_CS42_7BS_TGACv1_594539_AA1957830TRIAE_CS42_7DS_TGACv1_622093_AA2032580ESD4AT4G15880LOC_Os01g25370TRIAE_CS42_3AS_TGACv1_213025_AA0704860TRIAE_CS42_3B_TGACv1_222087_AA0757040ULP2aAT4g33620ULP2bAT1G09730LOC_Os05g11770TRIAE_CS42_5BL_TGACv1_405282_AA1323990TRIAE_CS42_5DL_TGACv1_436222_AA1459270(ULP2c)TRIAE_CS42_U_TGACv1_641662_AA2100790

N.A, 基因组未注释；括号内基因为在小麦基因组发现的家族其他成员。

进一步构建了小麦、水稻和拟南芥中SUMO化修饰系统各家族基因的进化树(图1)。在小麦、水稻和拟南芥中，SUM1和SUM2之间具有较近的亲缘关系，与其他SUM成员差异较大(图1A)。E1激活酶基因家族中SAE1和SAE2成员明显分为2个分支，与拟南芥相比，小麦和水稻SAE1成员位于同一个分支中(图1B)。与SUMO底物编码基因家族SUM相似，E2结合酶基因家族中SCE1和SCE2具有较近的亲缘关系，与SCE3差异较大(图1C)。E3连接酶基因家族中，SIZ和MMS21分布在2个分支中，其中小麦中新发现的SIZ3和SIZ4分别与SIZ1和SIZ2具有较近的进化关系(图1D)。蛋白酶家族基因可以分为3个分支，其中ULP1a、ULP1b和ESD4位于一个分支，ULP1c和ULP1d分布于同一个分支，而ULP2成员位于另外一个分支中(图1E)。

A：SUMO底物基因家族；B：E1激活酶基因家族；C：E2结合酶基因家族；D：E3连接酶基因家族；E：蛋白酶基因家族。图1 小麦SUMO化修饰系统各基因家族进化树分析Fig.1 Phylogenetic analysis of SUMOylation genes in wheat

2.2 小麦SUMO化修饰系统各基因家族成员在不同器官中的表达

利用Choulet等[31]报道的小麦在不同时期和不同器官中的转录组数据，考查了SUMO化修饰系统各基因家族在不同时期营养器官(图2)和繁殖器官(图3)中的表达。

对SUMO化修饰系统各基因家族成员的表达进行分析，发现在SUMO修饰物编码基因中，SUM1基因表达量最高，其次为SUM2，而SUM3几乎不表达；在激活酶编码基因中，SAE1a和SAE2表达量相对较高，而SAE1b表达量较低；在结合酶编码基因中，SCE1具有相对高的的表达量，SCE2表达量次之，SCE3表达量最低；在连接酶编码基因中，SIZ1和SIZ3具有较强的表达，SIZ2和SIZ4的表达较弱。MMS21仅在拔节时期的幼穗中表达较强，在其余部位中表达均较弱；在蛋白酶编码基因中，UPL2(UPL2b～UPL2c)的表达量明显高于UPL1(UPL1a～ULP1d)，ESD4基因的表达介于二者之间。

对各基因在营养器官和繁殖器官中的表达进行分析，发现SUM1基因在营养器官和繁殖器官中均具有较强的表达，其次为SUM2和UPL2(UPL2b和UPL2c)基因。SIZ1和SIZ3基因在营养器官和繁殖器官中也具有较强的表达，并且二者在繁殖器官中的表达呈现强弱互补。SAE1b和SCE1在营养器官中的表达高于在繁殖器官中的表达，而SIZ2和SIZ4在繁殖器官中的表达高于在营养器官中的表达，尤其体现在开花后30 d的种子中。SUM3、SCE3、MMS21、UPL1a和UPL1c在各器官中的表达均较弱。

Root Z10、Root Z13、Root Z39、Leaf Z10、Leaf Z23、Leaf Z71、Stem Z30、Stem Z32、Stem Z65见表1。图2 小麦SUMO化修饰系统各基因家族在不同时期营养器官中的表达Fig.2 Expression of wheat SUMOylation genes in different developmental stages of vegetative organs

Spike Z32、Spike Z39、Spike Z65、Grain Z71、Grain Z75、Grain Z85见表1。图3 小麦SUMO化修饰系统各基因家族在不同时期繁殖器官中的表达Fig.3 Expression of wheat SUMOylation genes in different developmental stages of reproductive organs

分析各基因在不同发育时期的表达，结果表明，一些基因在不同时期的表达具有明显的差异。SUM1在各器官中的表达均随着发育时期的不同发生变化。SUM2除了在不同时期的叶片中表达较为稳定外，在其余各器官中的表达随着发育时期而变化。SCE1在种子以外的其他器官中的表达随发育时期发生了明显的变化。SIZ1在茎秆以外的其他器官中的表达随发育时期发生了明显的变化。SIZ3和UPL1d在根和穗以外的其他器官中的表达随发育时期的不同发生了明显的变化。SAE1b在茎秆和穗部的表达随着发育时期的不同而发生变化。SIZ2在繁殖器官中的表达随着发育时期的不同发生了明显变化。SAE1a、SAE2和MMS21在穗中的表达随发育时期的不同发生了明显变化。SCE2、SIZ4和ESD42在种子中的表达随发育时期的不同发生了明显的变化。

2.3 小麦SUMO化修饰系统各基因家族在种子中不同组织的表达

利用Pfeifer等[32]报道的小麦种子中不同时期和不同组织(转移细胞、糊粉层和淀粉胚乳)的转录组数据，进一步对SUMO化修饰系统各基因家族的表达模式进行了分析。 结果(图4)表明，在SUMO化修饰系统各基因家族中，SUM1基因的表达量最高，尤其体现在开花后20 d的转移细胞和淀粉胚乳中，伴随着发育，其表达量有所降低，但仍然高于其他基因的表达。SUM2、SCE1、SIZ1、SIZ3、UPL2b和UPL2c也具有较强的表达，其中SUM2在不同时期各组织中的表达相对稳定，SCE1、SIZ1和SIZ3在花后20 d的转移细胞和淀粉胚乳中表达较强，在糊粉层中的表达较弱，在花后30 d时各组织中的表达趋于稳定。UPL2b和UPL2c在花后20 d的淀粉胚乳中具有较强的表达，在花后30 d时各组织中的表达趋于稳定。SAE1a、SAE2、SCE2、SIZ2、SIZ4、UPL1d和ESD4在种子各部位也有表达，其中SAE1a、SCE2和ESD4的表达相对稳定，SAE2、SIZ2、SIZ4和UPL1d在不同时期的表达具有差异。SUM3、SAE1b、SCE3、MMS21、ULP1a、ULP1b和ULP1c等基因在不同时期种子各部位表达量均较低。

TC 20DPA、AL 20DPA、SE 20DPA、SE 30DPA、AL.SE 30DPA见表1。图4 小麦SUMO化修饰系统各基因家族在不同时期种子各部位的表达Fig.4 Expression of wheat SUMOylation genes in different developmental stages and tissues of the grain

3 讨 论

3.1 小麦SUMO化修饰系统的特点

SUMO化修饰系统包括SUMO修饰底物、激活酶(E1)、结合酶(E2)、连接酶(E3)以及特异性识别SUMO修饰物的蛋白酶(Protease)[1,8]。与拟南芥和水稻相似，小麦基因组含有以上各家族成员。小麦含有3个SUMO修饰底物编码基因SUM1～SUM3，与拟南芥不同，并未在小麦中发现SUM4～SUM9。在激活酶基因家族中，不同于水稻仅含有1个编码激活酶小亚基的基因SAE1a，小麦还含有另外1个编码激活酶小亚基的基因SAE1b。与拟南芥和水稻相同，小麦只含有1个编码激活酶大亚基的基因SAE2。不同于拟南芥仅含有1个编码结合酶的基因SCE1，小麦和水稻含有另外2个编码结合酶的基因SCE2和SCE3。在连接酶基因家族中，拟南芥和水稻中目前报道存在SIZ1、SIZ2和MMS21 3个基因，而在小麦中发现了另外2个编码连接酶的基因SIZ3和SIZ4，分别与SIZ1和SIZ2具有较高的同源性。在蛋白酶基因家族中，小麦中含有7个成员，分别为ULP1a～ULP1d、ESD4、UPL2b和UPL2c，并未发现UPL2a，但相比于拟南芥和水稻，小麦中存在另外一个蛋白酶基因UPL2c。

由于小麦是异源六倍体，含有A、B、D3个亚基因组，大部分基因存在对应于各亚基因组的部分同源基因(Homoeologues)[35]。本研究发现，除了TRIAE_CS42_U_TGACv1_641662_AA2100790与部分同源基因TRIAE_CS42_5BL_TGACv1_405282_AA1323990和TRIAE_CS42_5DL_TGACv1_436222_AA1459270编码的蛋白质相似性分别为85%和90%，而将其单独作为一个新的家族成员ULP2c外，其余所有家族成员均含有部分同源基因。其中14个基因家族成员在A、B和D亚基因组中均含有部分同源基因，另外6个成员在2个亚基因组中存在部分同源基因，可能是由于目前的小麦基因组拼接过程中存在的一些序列缺失区域造成。

进化树分析结果表明，与小麦和水稻中的同源基因相比，E1激活酶基因家族中拟南芥SAE1a和SAE1b之间具有较近的亲缘关系，单独形成了一个分支。除此之外，SUMO化修饰系统各家族基因在不同物种间均具有较近的进化关系，说明了SUMO化修饰系统各家族基因可能分别具有共同的祖先基因。

3.2 小麦SUMO化修饰系统各基因家族的表达差异

SUMO化修饰广泛参与了植物体各种生命活动[7-8]。拟南芥中由单基因编码的激活酶大亚基SAE2和结合酶SCE1突变均会导致胚性死亡，SUM1和SUM2双突变也会致死，充分说明了SUMO化修饰系统对于植物体生长发育具有重要作用[4]。通过基因表达分析有助于了解各成员的时空表达模式并窥见其功能差异。我们借助转录组数据[31-32]考查了SUMO化修饰系统各家族成员在小麦不同时期、不同器官和组织中的表达，发现：① 小麦SUMO化修饰系统各基因家族成员中，SUM1表达最强，尤其在繁殖器官和种子内部不同组织中更为明显，SUM2亦有较强的表达，SUM3在各个器官和组织中表达量最低，几乎不表达，这与拟南芥中的研究结果相似[3]，说明了SUM1和SUM2是小麦SUMO化修饰系统中修饰底物的主要提供者，并且SUM1在小麦种子发育过程中很可能起着重要作用。②SCE1的表达仅次于SUM1，显著高于SCE2，SCE3表达量最低。与之相似，激活酶编码基因SAE1a和SAE2表达高于SAE1b，连接酶编码基因SIZ1和SIZ3的表达明显高于SIZ2、SIZ4和MMS21，蛋白酶编码基因UPL2(UPL2b、UPL2c)表达明显高于ESD4和UPL1(UPL1a、ULP1d)，这些同一基因家族成员之间表达强度的差异说明了其在参与SUMO化修饰过程中所行使的功能可能具有差异。③ 很多基因(SUM1、SUM2、SAE1a、SAE1b、SAE2、SCE2、SIZ1、SIZ2、SIZ3、SIZ4、MMS21、UPL1d和ESD42等)在一些器官中的表达随着发育时期的不同发生了明显的变化。一些基因如SAE1b和SCE1在营养器官中的表达相对较高，而SIZ2和SIZ4在繁殖器官中的表达相对较高。另一些基因如SIZ3与SIZ1具有较高的同源性，与在营养器官中的表达模式不同，二者在繁殖器官中的表达呈现强弱互补。排除试验误差造成的影响，这些结果反应了各基因表达及其所受调控的时间和空间差异。

SUMO化修饰是由多基因参与的生物学过程，在SUMO前体的成熟、激活、结合、连接和去结合等每一过程都由相应的基因参与和行使功能[1,8]。本研究从小麦中分离了SUMO化修饰系统各基因家族的成员，并借助小麦转录组数据分析各家族成员在不同时期、不同器官和组织中的表达模式，将为小麦SUMO化修饰系统各基因家族的功能研究提供依据和参考。

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